山地隔離和空間距離對高黎貢山灰腹地鶯(Tesia cyaniventer)鳴唱特征的影響

馮瑩瑩, 梁 丹, 李興權, 羅 旭,*

1 西南林業大學生物多樣性保護學院/云南省高校極小種群野生動物保育重點實驗室, 昆明 650224 2 江西省林業科學院野生動植物保護研究所, 南昌 330032 3 普林斯頓大學公共與國際事務學院, Princeton 08540 NJ, USA

鳴唱在鳥類繁殖中具有重要作用[1],同時也存在廣泛的空間變異,從而限制種群間交流、促進種群分化,因此對于依賴鳴聲進行配偶選擇的鳥類,鳴唱變異被認為是鳥類物種分化的最初步驟[2- 3]。多種因素可導致不同鳥類種群產生鳴聲變異,包括地理因素、生境、性選擇、奠基者效應、鳴聲漂變和遺傳差異等[4- 5]。地理因素中,空間距離對鳴唱的影響有較多的研究,如森林斑塊間大山雀(Parusmajor)鳴唱曲目的共享研究,表明距離越遠的不同種群間鳴唱曲目的共享越少[6]。金冠帶鹀(Zonotrichiaatricapilla)的鳴唱變異也與空間距離有關[7]。環形種暗綠柳鶯(Phylloscopustrochiloides),環繞青藏高原連續分布,高原兩側的種群從南至北鳴唱差異逐漸增大,導致分布區兩端的種群鳴聲差異巨大,即使在中亞交匯也無法交流[3,8]。以及歐亞大陸的廣布種大山雀的major和minor亞種在鳴聲上的分化,并且在西伯利亞阿穆爾河谷中部出現生殖隔離[9- 10],因此minor亞種被提升為種。以上研究表明的較為一致的規律是,鳴唱差異隨著空間距離的增加而加大。地理上的另一個因素是隔離,比如高山、海峽等,因為不可逾越,導致被阻隔的臨近種群無法交流從而形成鳴聲特征上的“間斷”。比如畫眉(Garrulaxcanorus),指名亞種(G.c.canarus)鳴唱更為復雜、音節型更多、組合形式也更多,臺灣亞種(G.c.taewanus)鳴唱的簡化推測與隔離分化和奠基者效應有關,此后的分子遺傳研究建議將臺灣亞種提升為獨立的種[11- 12]；印度西南部分布的白腹短翅鶇(Brachypteryxmajor),也因受到地理隔離的影響,兩個種群的鳴聲、遺傳和表型均出現分化,因此被分為兩個不同的種[13]。地理隔離的存在,使得鳥類鳴唱的地理變異更加復雜,它和空間距離可能會共同影響鳥類鳴唱變異,比如泰國北部的鵲鴝(Copsychussaularis),鳴唱特征就受到兩者的共同作用[14]。

在山地系統中,復雜地形對鳥類的鳴聲有較大影響。地理阻隔和空間距離的作用往往同時存在,比如山脊對一些較低海拔分布的鳥類是難以跨越的地理阻隔,較大的空間距離也可能在一定程度限制種群間的基因交流[15]。然而,山地的地理阻隔和空間距離如何影響鳥類的鳴唱特征,尤其是對森林鳥類鳴聲特征的影響研究仍然十分缺乏。對于運動能力較弱的地棲性森林鳥類,我們推測鳥類的鳴唱特征呈現出“隔離-距離”共同作用的格局,在微地理尺度上隔離的作用會更大。

為驗證這一假設,選取灰腹地鶯(Tesiacyaniventer)為研究對象。灰腹地鶯為雀形目、樹鶯科(Cettiidae)、地鶯屬(Tesia)的小型地棲性留鳥(體長約9.5 cm)。在國內,主要分布于西南山地的中、高海拔濕性常綠闊葉林中,一般多單個或成對活動于林下潮濕山谷、或溪流附近,行蹤較為隱蔽[16]。灰腹地鶯的領域性較強,繁殖期鳴聲十分洪亮而易于識別,是研究鳥類鳴聲的良好對象。研究地點選擇在高黎貢山,它是怒江(Salween River)和伊洛瓦底江(Irrawarddy River)的分水嶺,南北走向,山體巨大,主峰嘎娃嘎普海拔5128 m,山脊平均海拔超過3100 m[17]。在高黎貢山,灰腹地鶯分布海拔為2000—2800 m,在海拔超過3000 m的山脊無灰腹地鶯記錄[18- 19],因此山脊極有可能成為灰腹地鶯難以跨越的障礙；而高黎貢山南北綿延數百公里的跨度也為鳴聲地理差異提供了空間上的可能。基于前述假設,本文通過對高黎貢山南北段的灰腹地鶯東西坡的鳴唱比較,研究山體隔離和空間距離對該物種鳴聲的影響,旨在驗證2個問題：(1)分布在高黎貢山山體同一側的種群,只要距離足夠遠,種群間會產生鳴唱特征的變化；(2)分布于山體兩側的種群,鳴唱差異會大于同側分布的種群。

1 研究方法

1.1 野外錄音采樣

根據灰腹地鶯的海拔分布及棲息生境,我們在高黎貢山選擇4個地點錄制灰腹地鶯的鳴聲(圖1A)。南段采樣點在云南省怒江傈僳族自治州瀘水市片馬埡口(海拔3150 m)的東西坡兩側(SE為南段東坡,SW南段西坡)、野外錄音沿S316省道行進,集中在海拔2000—2800 m之間,錄音時間為2014年4—5月、2018年4—5月。北段采樣點位于怒江州貢山縣的獨龍江埡口(海拔3172 m)的東西兩側(NE為北段東坡,NW北段西坡),野外采樣沿S212省道行進,集中在海拔2000—2600 m之間,錄音時間為2016年5—6月、2018年5—6月。南、北兩個點相距約200 km,北段灰腹地鶯繁殖晚于南段,因此野外錄音采集時間也較晚。野外觀察表明,灰腹地鶯的領域較小,錄制時保持200 m以上的間隔,以確保不對同一只個體重復錄音。在同一個地點至少間隔2年采集鳴聲,以盡可能排除假重復。

錄音設備采用便攜式數字錄音機Sony PCM—D100(日本),或便攜式數字錄音機Zoom H4n(日本),配以外接強指向性話筒Rode NTG—3(澳大利亞)。采樣精度為16 bit,采樣頻率為44.1 kHz,文件保存為.WAV格式[20]。錄音時間集中在晨昏,灰腹地鶯因聲音洪亮而易于發現,聲音錄制盡可能地長,直至它停止鳴叫或飛走,以獲得足夠的分析樣本。

1.2 鳴唱參數的測量

利用Raven Pro 1.5鳴聲分析軟件生成語圖,參數設置：Window Type: Hamming; Window size:1024 samples; Overlap:50%; hop size:512 samples, DFT size: 1024 sample, Grid spacing:43.1 Hz。此外,用Raven Pro 1.5去除1500 Hz以下和6000 HZ以上的背景噪音,以獲得清晰的語圖。在Raven 1.5中篩選錄音樣本中,去除語圖不清晰或句子數不足10的個體。通過篩選,共對58個個體的鳴聲進行分析。

參照其他鳥類的鳴唱特征的相關研究[11,21]對本文所涉及的鳴聲術語進行如下定義。音節指一個或幾個固定組合在一起的音素總是以相同的順序一起出現,代表語義的最小單位。音節型指音節的結構特征,主要包括音素組成和排列順序。鳴唱型為鳴唱句子的結構特征,主要包括音節組成和排列順序,也稱句式、句法。起始音素意為句首出現的單一的、持續時間較短的音素,結構相對固定,音量較弱。句子表示有音素或音節的連續段落,句子間有明顯的時間間隔。曲目則代表每個個體或種群的所有鳴唱類型或音節類型。

鳴唱的參數根據Catchpole[22]和Matessi等[23]分為質量性狀和數量性狀。質量性狀參數包括：每個鳴唱的音節數、音素數,獲得每個個體的全部音節型、鳴唱型。本文依據Baker等[24]對音節的劃分標準：相鄰兩音素間隔小于0.02 s為同一音節,間隔在0.1 s以上視為不同音節；間隔在0.02—0.1 s之間,若音素復合體中的每個音素在所統計的鳴唱中單獨出現過,視為不同音節,若無則視為一個音節。句子的劃分標準為：相鄰兩個句子(末尾音節和起始音節間)的時間間隔若在1 s以上則為不同鳴唱,否則為同一鳴唱[21]。此外,由于灰腹地鶯一般有一個短暫且易于識別的首音節作為鳴唱的開始,我們也將此作為判斷是否為同一鳴唱的輔助標準。鳴唱型的劃分采用75%原則,即兩個句子間共享75%以上的音節類型視作同種鳴唱型[25]。音節型的劃分參考雷富民等[26],將聲譜圖上形狀大致相同、頻率有微小變化的音節視為同一音節類型。數量性狀的測量以句子為單位,對每個灰腹地鶯個體的所有鳴唱句子進行測量并取平均值,測量的參數包括句子的最高頻率(Fhigh)、最低頻率(Flow)、中心頻率(Fcent)、峰頻率(Fpeak)、句子時間(D)、平均熵(EntrAvg)、起始音節的頻率(FFirNot)、起始音節與第二個音節的時間間隔(Tinter)、句子平均音節數(Nsyll)、句子平均音素數(Nnote)。其中中心頻率(Fcent)指位于句子頻寬中間的頻率；峰頻率(Fpeak)為句子中能量最高時的頻率。

1.3 聲譜分析

首先驗證所錄制的個體是否覆蓋足夠的鳴唱型和音節型,使用R包”iNEXT”計算鳴唱型和音節型的取樣覆蓋度[27]。結果表明,四個種群錄制的個體足夠覆蓋各個種群的鳴唱型和音節型(圖2,圖3)。然后,采用S?rensen相似性指數[28]來衡量不同地理種群的音節型及鳴唱型的共享程度：

Si=2c/(a+b)

式中,c為種群A與種群B共享數；a和b分別為種群A和種群B的類型數。相似性系數(Si)的變化范圍為0—1,當Si值為0,說明種群間不存在音節或鳴唱型共享,若Si值為1,則兩種群間的音節型和鳴唱型完全共享。

圖2 灰腹地鶯音節型取樣覆蓋度曲線Fig.2 The sampling coverage (SC) curve of the syllable types of the Tesia cyaniventer

圖3 灰腹地鶯鳴唱型取樣覆蓋度曲線Fig.3 The sampling coverage (SC) curve of song types of the Tesia cyaniventer

為對比不同種群灰腹地鶯的鳴唱變異的程度,首先利用單因素方差分析(One-way ANOVA)對所有鳴聲特征分別進行種群間差異的比較,隨后對種群間差異顯著的鳴聲特征進行兩兩種群間的多重比較(Tukey′s HSD)。我們將數據進行對數轉換(log-transformed)以使其符合正態分布。以上分析在R 3.5.3 軟件中進行[29]。文中數據以Mean±SD表示。

2 結果

2.1 灰腹地鶯的鳴唱特征

野外共錄制到76個灰腹地鶯個體的鳴唱聲,選擇語圖質量較高的個體58只進行后續分析,其中南段東坡(SE)22只、西坡(SW)12只；北段東坡(NE)11只、西坡(NW)13只。共計測量了1268個句子的數量性狀(表1)。

表1 高黎貢山灰腹地鶯的鳴唱特征

2.2 鳴唱型、音節型及共享

灰腹地鶯4個種群的鳴唱型共38種(圖4),其中南段東坡(SE)、西坡(SW)分別為14種和9種；北段東坡(NE)、西坡(NW)分別為9種。在山體兩側,僅SW和SE共享1種鳴唱型 (Si=0.087),其他無共享(Si=0)；在山體同側,僅西坡的NW和SW間共享2種(Si=0.222),東坡無共享(Si=0)(表2)。灰腹地鶯的音節型共有58種(圖5),其中SE和SW分別為28和22種；NE和NW分別為23種和19種。山脈兩側SW和SE共享11種 (Si=0.440),NW和NE共享8種 (Si=0.381)；山脈同側的SE和NE共享7種 (Si=0.275),SW和NW共享10種 (Si=0.488) (表2)。鳴唱型和音節型的共享情況具有顯著相關性(r=0.819,P<0.05)。

圖4 灰腹地鶯的58種音節型Fig.4 The 58 syllable types of male songs of Tesia cyaniventer

2.3 不同種群鳴唱的差異

單因素方差分析表明：種群間的鳴唱差異主要體現在6個特征上：包括最低頻率(Flow)、頻率寬度(Fdelta)、中心頻率(Fcent)、起始音節頻率(FFirsNot)、首二音節的時間間隔(Tinterv)、平均音節數(Nsylla),其他鳴聲參數上無差異(表3,圖1C)。兩兩種群間鳴聲特征比較結果顯示：在既存在山體隔離且空間距離較遠的種群間(NW-SE和NE-SW)均有3個鳴聲特征存在顯著差異；而存在山體隔離但空間距離較近的種群間(NW-NE和SW-SE)均有2個鳴聲特征存在顯著差異；而不存在山體隔離但空間距離較遠的種群間(NW-SW和NE-SE)僅有1個鳴聲特征存在顯著差異(表4,圖1C、1D)。以上結果表明,山體隔離和空間距離均對灰腹地鶯的鳴聲特征的種間差異有影響,但山體隔離比空間距離對鳴聲特征的影響更加顯著。

表2 高黎貢山灰腹地鶯4個種群鳴唱型與音節型的共享程度

圖5 灰腹地鶯的38種鳴唱型Fig.5 The 38 song types of male songs of Tesia cyaniventer

表3 不同種群灰腹地鶯鳴唱特征及單因素方差分析

表4 灰腹地鶯4個種群間鳴唱特征的兩兩比較

3 討論

3.1 灰腹地鶯的鳴唱特征

本研究從質量性狀和數量性狀上對灰腹地鶯的鳴唱進行了分析,根據鳴唱的組成來看,灰腹地鶯的曲目中有多個鳴唱型,平均每個個體的鳴唱型為(4.43±1.2)種,屬于多才多藝型[30]。灰腹地鶯的鳴唱通常是唱一種句子后無規律的轉換為下一種,屬于“瞬時變化型”(immediate variety, ABCABC…),區別于重復的唱同一種鳴唱型然后再轉為另一鳴唱型的“平穩過渡型” (eventualvariety, AAAAABBBBC…)[30]。本研究中,灰腹地鶯的不同鳴唱句子的時長和節奏較為相似,主要差異源于音節,和紅翅黑鸝(Agelaiusphoeniceus)[31]的鳴唱句型結構相似。這被認為是性選擇的結果,因為已有研究表明,音節不同但句子時長和節奏類似形成的多曲目是由于雌性偏好選擇的結果[32],句子時長和節奏具有較大差別形成的多曲目則是由于鳴唱的功能分化引起的[33]。

從數量性狀上看,灰腹地鶯的鳴唱頻率范圍在(1790.37±192.11)—(4227.65±225.11)Hz之間,與同科其他鳥類相比,其鳴唱低頻及高頻均明顯低于鱗頭樹鶯(Urosphenasquameiceps)[34]和強腳樹鶯[35],可能與灰腹地鶯偏好密閉度高且潮濕的林下環境有關。生活在森林密閉地區的鳥類鳴聲頻率普遍低于開闊地區的鳥類,因為森林鳥類鳴聲的高頻部分容易發生反射和衍射,造成能量的衰減和聲源位置的模糊,減少接收者得到的信息量[36],為保證聲音的有效傳遞,灰腹地鶯的鳴唱頻率偏低有利于適應高黎貢山植被茂密的環境特征。

在野外錄音時還發現,灰腹地鶯個體有存在仿效其他鳥類鳴唱的情況,效鳴對象為麗色奇鹛(Heterophasiapulchella)。效鳴句子中也存在起始音節,但麗色奇鹛的鳴唱并不存在該音節。研究表明,15—20%的雀形目鳥類有效鳴現象[37]。錯誤學習是效鳴產生的一個重要原因[38],因為周邊環境中充滿其他鳥類的歌曲[39],如大盤尾(Dicrurusparadiseus)[40]和綠籬鶯(Hippolaisicterina)[41]的幼鳥就存在這種錯誤學習的現象。研究區域內麗色奇鹛較多而且鳴聲清晰洪亮,我們推測灰腹地鶯在聲音學習的敏感期誤學了麗色奇鹛的鳴聲。

3.2 灰腹地鶯鳴唱的地理變異

鳴唱質量性狀反映的是行為特征,是通過鳴聲學習行為傳承下來的結果,鳴唱型、音節型等是都通過學習而來[42]。灰腹地鶯4個種群間的鳴唱型和音節型的地理變異并未表現出一致性,鳴唱型明顯受到山脈阻隔和空間距離的共同作用,種群間共享程度非常低,這與鳴唱在各個種群中的遺傳有關[43]。由于鳴唱具有明顯與繁殖相關的功能,性選擇的作用以及種群內個體鳴唱漂變的影響[1],可能導致鳴唱的快速進化。音節型在4個種群間的共享程度明顯高于鳴唱型,不論同側或異側種群都能接近50%共享,表明高黎貢山山脈和距離的阻隔作用主要體現在更高層次的鳴聲特征變化(鳴唱型),而不是音節型的差異,因為音節的不同以及音節組合的變化均會帶來鳴唱型的變化,這在畫眉的研究中也有類似結果[11]。

鳥類鳴唱數量性狀反映的信息與質量性狀有所差異,數量性狀更多地受到環境影響[5,42]。有研究表明,即使地理因素存在時,鳥類鳴聲的數量性狀也會保持遺傳的相似性[44],如暗綠柳鶯的鳴聲變異[8]。因此,鳥類鳴唱的數量性狀比質量性狀可能會更多地受到遺傳與環境因素的影響。灰腹地鶯鳴唱差異主要體現在頻率、首二音節時間間隔等6個參數上。最低頻率(Flow)、中心頻率(Fcent)等參數在不同種群中體現出不一致性,可能灰腹地鶯適應微生境而在時間增量和頻率特征上作出的調整,以進行高效的聲通訊[45]。比如鳴唱最低頻率(Flow),南段西坡(SW)顯著低于其他3個種群(圖1C),推測是因為高黎貢山片馬風雪埡口西坡常年盛行印度洋西南季風[17],聲音在風中傳播時容易能量衰減[46],因此,該地種群以降低低頻來保證聲音傳播效率。而北段高黎貢山西側有擔當力卡山脈阻擋西南季風,因此并未出現低頻降低的現象。

本文比較的兩種地理因素均可對灰腹地鶯的不同種群的鳴聲特征產生影響,但山體隔離比空間距離對鳴聲特征的影響更為顯著(圖1D),這說明受地理隔離的種群可能比連續分布的種群更快出現鳴唱特征的差異[47]。這個結果與高山鷦鷯(Thryorchilusbrowni)的研究相近[48],不連續生境中的種群易在鳴聲、形態和遺傳上產生各自的適應,而連續生境依舊可以連接長距離種群間的溝通,使分布上連續的種群積累變異慢于隔離種群。

綜上,灰腹地鶯鳴唱特征具有明顯的地理變異,山脈同側的差異小于山脈兩側,說明山體隔離和空間距離均對該物種鳴聲產生影響,但山體隔離作用更大。