基于紅外相機技術的天津八仙山林下鳥類群落初步研究

趙大鵬，鄧 靖，馬寶瑩，趙鐵建，馮小梅，孫國明，朱金保，王玉申，

（1.天津師范大學生命科學學院，天津300387；2.天津八仙山國家級自然保護區管理局，天津301909）

林下鳥類（understory bird）是指專性或主要活動區域在森林林下層的鳥類[1].林下鳥類在森林生態系統的穩定與健康發展方面發揮著重要作用：①林下鳥類可以幫助森林生態系統取食害蟲[2]；②可以幫助森林生態系統擴散種子[3]；③與森林更替密切相關[4].森林生態系統也對林下鳥類有一定的影響，如巴西亞馬遜森林碎片化使林下食蟲鳥類捕獲率降低[2].目前，林下鳥類的研究方法主要有錄音回放法、網捕法和紅外監測法.這幾種方法各有其優勢和局限性.錄音回放法多用于鳴唱比較簡單、領域性明顯的鳥類，可用于監測瀕危鳥類種群，但它容易受背景噪音或其他環境因素（如天氣）的影響，而且研究人員要充分了解實驗對象的生活習性及行為反應，對實驗的每一個環節要求都非常高[5].網捕法可提供鳥類棲息地的部分定量樣本，但不能提供整個鳥類區系的樣本，而且網捕法對網規格、張網高度、網與網之間的距離要求高，隨著時間推移捕獲率會降低，因為鳥類可能識別到了網的位置，因此該方法對隱蔽種、少鳴唱種等的研究更加有效[6-7].紅外監測技術是利用紅外相機對恒溫動物熱量的感應，自動拍攝動物圖片和視頻[8].紅外監測技術減少了研究人員訪問和現場干擾的頻率，而且可以不受天氣地形等的影響24小時全天候工作[9]，同時也提供了新的研究機會，如對鳥巢和熊窩的研究[10].但如果是體型太小的動物或是運動速率太快的動物就不能及時觸發相機，相機無法捕捉到清晰、特征明顯的照片[11].此外，還有一種通過相機拍攝進行監測的方法，與紅外監測的不同之處在于相機是以固定的時間間隔觸發進行拍攝，它同樣不受時間和空間的影響，但為了使時間觸發相機實現可靠的鳥類監測，需要圖片之間的時間間隔短，可能會導致觀看記錄的圖像耗時更長[12].

鳥類通常會依據植被類型選擇棲息地[1]，由于原生林與次生林的植物種類組成不同，因此林下鳥類組成也存在差異[13].目前關于林下鳥類多樣性與時空分布格局方面的研究主要集中在熱帶和亞熱帶[1，14]，而暖溫帶的相關研究比較有限[15].天津八仙山國家級自然保護區地處天津市薊州區東北部燕山山脈南翼、古長城以北，保留著具有原始森林特性的天然次生林生態保護區[16-17]，植物資源豐富多樣，為鳥類的棲息提供了良好條件.本課題組首次應用紅外監測技術，對天津八仙山國家級自然保護區的林下鳥類多樣性和時空分布格局開展群落研究，為暖溫帶次生林森林生態系統的鳥類保護生物學研究積累資料，還可以為保護區野生動物資源管理提供科學依據.

1 研究方法

1.1 研究地點概況

天津八仙山國家級自然保護區是天津市唯一的以森林生態系統為主的國家級自然保護區，總面積1 049 hm2，屬于暖溫帶濕潤季風氣候類型[17-18].根據其氣候特點，春季為3月至5月，夏季為6月至8月，秋季為9月至11月，冬季為12月至次年2月[18].該保護區共有維管植物96科310屬524種（含變種）.其中，蕨類植物、裸子植物、被子植物分別為12科14屬24種（含變種）、2科2屬2種、82科294屬498種（含變種）.植被類型主要有針葉林、落葉闊葉林、灌叢和草灌叢等.油松林分布在海拔200~800 m處，落葉闊葉雜木林分布在海拔700 m以上的溝谷、坡梁處，蒙古林分布在海拔700 m以上至聚仙峰等處，山楊林分布在海拔800 m以上處[17].

1.2 相機布設和數據收集

本研究將保護區全域劃分成500 m×500 m的網格，樣地設置30個網格，依據植被類型、人為活動干擾強度和野生動物分布的先驗知識，在每個網格中心區域放置1臺紅外相機，共設置30臺紅外相機（相機型號：Ltl 5210和Ltl 6310），有效位點覆蓋海拔跨度范圍387~976 m.均設置為全天24 h持續工作，每次觸發連拍3張照片與1段10~15 s的視頻，觸發間隔為1 s.相機拍攝模式設置為11個拍照+錄像，19個拍照.換卡/電池時間通常為3~4個月1次，2017年6月安裝，之后定期更換.

1.3 數據分析

本研究僅對紅外照片數據進行整理分析.鳥類的物種鑒定參照《中國鳥類圖鑒》[19]，鳥類的居留類型判斷參照《中國鳥類分類與分布名錄（第三版）》[20].獨立有效照片數為同一相機位點含同種個體的間隔時間超過0.5 h的相鄰有效照片數[21].網格占有率也被稱為物種相機位點出現率，指某一調查區域內，某物種被拍到的網格單元數或相機位點數占所有正常工作的網格單元數的百分率.應用相對豐富度指數RAI[22]、Shannon-Wiener多樣性指數H′[23]、Pielou均勻性指數J[24]、Margalef豐富度指數Ma[25]以及Simpson優勢度指數C[16]等對天津八仙山國家級自然保護區的鳥類多樣性和豐富度進行分析，各指數計算公式如下：

式中：Ai為第i類動物的獨立有效照片數；T為相機總工作日；Pi為i物種的獨立有效照片數占獨立有效照片總數的比例；S為物種數；A為所有物種的獨立照片總數.

本研究根據鳥類活動的季節性變化，將一年劃分為春遷期（3-5月）、繁殖期（6-8月）、秋遷期（9-11月）和越冬期（12-次年2月），應用描述統計的方法分析鳥類群落的季節差異和時期差異.海拔劃分為300~499、500~699、700~899、900~1 099 m共4個區段，應用Kruskal-Wallis檢驗對不同海拔區段的林下鳥類種數差異進行分析.將鳥類體長劃分為1~20、21~40、41~60、＞60 cm 4組，應用Kruskal-Wallis檢驗和Spearman相關分析對物種的RAI與物種體型大小的關系進行分析.本研究應用SPSS 20.0和Excel 2016對相關數據進行處理與分析，差異具有統計學意義水平定義為P＜0.05.

2 結果與分析

2.1 鳥類群落多樣性

基于30臺紅外相機11 067個野外捕獲日的紅外數據，本研究共收集到3 322張鳥類紅外照片，獲得744張鳥類獨立有效照片，共記錄到7目14科23屬34種鳥類，如表1所示.通過與保護區上一次資源調查結果[17]相比較，本研究共發現了6種鳥類新紀錄物種，包括白眉鶇（Turdus obscurus）、白眉地鶇（Geokichla sibirica）、灰背鶇（Turdus hortulorum）、褐頭山雀（Parus songarus）、紅喉歌鴝（Calliope calliope）和丘鷸（Scolopax rusticola）.

表1 天津八仙山國家級自然保護區林下鳥類名錄Tab.1 List of understory bird in Tianjin Baxianshan National Nature Reserve

在物種分類組成方面，以雀形目物種居多，共25種，占總物種數的73.53%；其次為啄木鳥目，共3種，占總物種數的8.82%；隼形目、鸻形目、鸮形目和鴿形目的種類最少（均是1種），均占總物種數的2.94%.在物種保護級方面，記錄到國家Ⅱ級重點保護野生動物1種，為勺雞（Pucrasia macrolopha），23個物種被列為國家保護的有益或者有重要經濟、科學研究價值的陸生野生動物，31個物種被列為世界自然保護聯盟瀕危物種紅色名錄（LC級別），灰林鸮（Strix aluco）被列為瀕危野生動植物種（國際貿易公約附錄Ⅱ），勺雞被列為瀕危野生動植物種（國際貿易公約附錄Ⅲ）.

天津八仙山林下鳥類物種居留類型分布如圖1所示，區系類型分布如圖2所示.在居留類型中，留鳥、夏候鳥、冬候鳥和旅鳥的種數分別是19種、6種、2種、12種.在區系類型中，古北界18種，東洋界3種，廣布種13種.在留鳥中，古北界鳥類最多，占52.63%；其次是廣布種，占36.84%；再次是東洋界鳥類，占10.53%.在夏候鳥中，古北界鳥類最多，占66.67%；其次是廣布種和東洋界鳥類，均占16.67%.在冬候鳥中，古北界鳥類和廣布種均占50.00%.在旅鳥中，古北界鳥類最多，占58.33%；其次是廣布種，占41.67%.

圖1 鳥類居留類型分布圖Fig.1 Distribution of bird residence types

圖2 鳥類區系類型分布圖Fig.2 Distribution of bird flora types

在物種豐富度方面，紅嘴藍鵲（Urocissa erythroryncha）、大山雀（Parus cinereus）和山斑鳩（Streptopelia orientalis）3個物種的拍攝率和相對豐富度均居于前3位，如表1所示.Kruskall-Wallis檢驗發現，不同體型大小的物種之間RAI的差異具有統學意義（χ2=8.59，df=3.00，P=0.04）；Spearman相關分析（r=0.32，P=0.07）接近Kruskall-Wallis檢驗，具有統計學意義，二者分析結果均在一定程度上顯示物種的體型大小能夠影響RAI，如圖3所示.

圖3 體型大小與RAI的誤差條形圖Fig.3 Error bar chart of body size and relative abundance index（RAI）

2.2 月份差異

天津八仙山林下鳥類群落物種數的全年月動態呈現一定波動，具體如表2所示.平均每月監測記錄到（10.00±2.81）種鳥類，其中5月最多，為18種，而8月最少，為7種.月平均多樣性指數為（1.92±0.33），其中8月最低，為1.30，5月最高，為2.46.月平均均勻度指數為（0.81±0.07），其中8月最低，為0.67，9月最高，為0.90.月平均優勢度指數為（0.21±0.07），其中8月最高，為0.36，9月最低，為0.12.

表2 不同觀察月鳥類群落特征參數Tab.2 Characteristic parameters of bird communities at each month

2.3 時期差異

本研究比較分析了天津八仙山林下鳥類在春遷期、繁殖期、秋遷期和越冬期的群落特征指數，結果如表3所示.由表3可知，在鳥類物種數、多樣性指數、均勻度指數和豐富度指數方面，均是春遷期最高；優勢度指數方面，越冬期最高.

表3 不同時期鳥類群落特征參數Tab.3 Characteristic parameters of bird communitiesin different periods

2.4 海拔差異

天津八仙山300~1 100 m不同海拔區段各個時期的林下鳥類物種數分布情況如圖4所示.由圖4可以看出，隨著海拔高度增加，各時期鳥類的物種數均呈先上升后下降的趨勢，在海拔區段500~699 m物種數最多.Kruskall-Wallis檢驗表明，不同海拔區段的林下鳥類種數差異具有統計學意義（χ2=9.59，df=3.00，P=0.02）.

圖4 各個時段不同海拔區段鳥類物種數的分布Fig.4 Distribution of bird species at different altitudes in different periods

比較分析天津八仙山林下鳥類在不同海拔區段的群落特征指數，結果如表4所示.由表4可知，300~499 m海拔區段的鳥類物種數、均勻度指數和優勢度指數均較大，排在第二位，多樣性指數和豐富度指數較小；500~699 m海拔區段的鳥類物種數和豐富度指數均最大，均勻度指數和優勢度指數相對較小；700~899 m海拔區段的多樣性指數和均勻度指數最大，優勢度指數最小；900~1 099 m海拔區段的優勢度指數最大，鳥類物種數、多樣性指數和豐富度指數均最小.

表4 不同海拔區段鳥類群落特征參數Tab.4 Characteristic parameters of bird communities at different altitudes

3 討論與結論

本研究采用紅外相機技術，研究天津八仙山國家級自然保護區林下鳥類的群落特征，共記錄到34種鳥類，隸屬7目14科23屬，包括1種國家Ⅱ級重點保護鳥類，國家保護的有益或者有重要生態價值、科學研究價值的野生鳥類23種.與李立嘉等[18]的調查結果相比，本次研究新增了17種鳥類，可能是因為本研究中紅外監測累計捕獲日更多，相機位點設置更多，監測區域更廣.紅嘴藍鵲和勺雞的相對豐富度均較高，四季均監測到，這可能與它們的居留類型有關，紅嘴藍鵲和勺雞同屬于留鳥.未記錄到斑鶇、藍喉歌鴝、棕眉柳鶯這3個物種，原因可能是：①相機位點設置未涵蓋到這些物種的活動區域[26]；②由于飛行速度過快，不能對照片進行有效識別[11]；③物種數量本身相對較少[27].與八仙山第二次資源調查[17]相比，本次調查新增了白眉鶇、白眉地鶇、灰背鶇、褐頭山雀、紅喉歌鴝、丘鷸這6個物種，可能是因為此次調查使用了紅外監測技術，可以24小時全天候工作[10].另外，近年來八仙山國家級自然保護區的生境質量得到了改善[18]，也在一定程度上提高了該地區的鳥類物種豐度.

本研究發現物種RAI排名前6位的均是留鳥，且活動海拔區段較廣，因此，認為RAI較高的物種與其居留類型和所在研究地點的活動海拔區段有一定關系.RAI較低的物種中居留類型并不唯一，有旅鳥、留鳥、夏候鳥，也有冬候鳥，活動海拔區段不同且范圍較小.因此RAI較低的物種與其居留類型沒有關系，與所在研究地點的活動海拔區段有一定關系.不同體型大小的物種之間RAI的差異達到了統計學意義水平，通過數據分析發現體型小的物種RAI偏低，支持了之前關于紅外相機不宜監測個體較小鳥類物種的觀點[11].此外，物種RAI低也可能與物種的種群密度存在一定關系[18].

本次調查結果表明，春遷期（尤其是5月）物種數最多且其優勢度指數較小，這可能與季節溫度變化有關，春遷期氣溫開始回暖，各種昆蟲也都活動頻繁，為鳥類提供了相對充足的食物資源，同時也使得優勢種的地位并不突出；另外，也與季節性鳥類遷徙有關，如秋季紫嘯鶇遷徙至南方[18].隨著海拔區段的上升，物種數呈先上升后下降的趨勢，其中500~699 m海拔區段的物種最豐富，這可能與不同海拔區段的光照、氣候、植被類型等多種生態因子效應有關[28].

未來監測可以通過適當增加相機布設位點，特別是在500~699 m海拔區段，來獲取該保護區更多的鳥類資源信息[29-30].紅外技術的提升也有助于使紅外監測成為監測林下鳥類更加有效的一種研究方法，如開展紅外監測不同敏感度設置的比較研究，可以使用誘餌裝置來提高捕獲率，如設置人工浴場[31]、食物誘餌[32].未來的野生動物監測也可以結合多種方法更全面地了解該保護區的動物資源[33].

致謝：天津八仙山國家級自然保護區管理局各保護站工作人員在野外監測過程中給予了大力支持，天津師范大學野生動物資源保護研究團隊的陳夢夢、陳秋婷、郭馨、何鑫、莫秀洪、張宇碩等協助鑒定紅外相機影像資料，在此一并感謝.