土壤微生態在西瓜枯萎病發病過程中的變化研究①

鄭明子，楊丙燁，楊晶晶，俞儀陽，姚協豐，徐錦華，郭堅華，蔣春號*

土壤微生態在西瓜枯萎病發病過程中的變化研究①

鄭明子1，楊丙燁1，楊晶晶1，俞儀陽1，姚協豐2，徐錦華2，郭堅華1，蔣春號1*

(1 南京農業大學植物保護學院，南京 210095；2 江蘇省農科院蔬菜所，南京 210014)

本研究旨在通過分析不同健康程度的西瓜植株根際土壤的微生態及化學性質來解析西瓜枯萎病的發病過程，為西瓜枯萎病的防治提供理論基礎。通過檢測西瓜根圍土壤的有效氮、有效磷、有效鉀、pH等化學性質，并利用高通量測序技術對其根際土壤微生物組進行測序，從而比較不同健康程度的西瓜根際土壤的差異。結果顯示，健康、嚴重發病植株根際都形成了各自的較為穩定的有益、有害微生物網絡，根際微生物組成分析顯示其各自富集了有益、有害菌；而輕微發病根際致病菌、生防菌都出現特異性富集，且特征物種不同于健康、嚴重發病植株，輕微發病植株根際較高的微生物多樣性提示，在生防菌的分離篩選時，選擇輕微發病植株的根際土壤或許能獲得豐度更高的生防資源。根際特征物種分析顯示，金孢子菌屬(sp.)、醋酸鈣不動桿菌()等可能在西瓜枯萎病的防治中發揮著重要作用。另外，土壤理化性質與土壤微生物α多樣性關聯分析結果顯示，土壤理化性質與細菌豐度顯著正相關。

西瓜；枯萎病；土壤微生態；群落結構

西瓜枯萎病的病原菌為半知菌亞門真菌尖孢鐮刀菌[1]，該病是西瓜生長中最嚴重的土傳病害，發病率高達10% ～ 30%[2]，可造成西瓜減產30% 以上甚至絕收，這對西瓜的生產和發展造成了十分嚴重的影響。目前尚無較好的化學防治方法，且化學防治存在一定的安全性問題[3]，近年來越來越多的人著眼于調節其根際微生物群落的角度來研究西瓜枯萎病的解決方法[4-6]。

土傳病害的病原菌來源于土壤，植物被病原菌侵染時會對周圍土壤產生影響[7]，以便適應生存環境。這些土壤特征包括土壤營養元素、土壤微生態等[8]。前期試驗中，我們發現在耕勻的西瓜枯萎病病土中，植株的健康狀態存在差異。植物根際微生物群落在抵御外來病原物侵染過程中起了十分重要的作用[9]，了解病害發生過程中植物根際微生物的組成結構，是解析植物通過調節根際微生物組抵御病害的關鍵步驟。本研究對枯萎病病土中健康、輕微發病以及嚴重發病植株的根際土壤特征進行研究，通過檢測其理化性質和微生物組，解析枯萎病菌的致病機制以及植物的反饋調節機制，并篩選出一些特征性真菌和細菌，為西瓜枯萎病的預防治理和生防資源篩選指明方向，也為通過菌群管理防治病害、改良土壤提供理論指導。

1 材料與方法

1.1 供試材料

土壤來源于江蘇省農科院南京六合區的試驗基地大棚內，大棚內土壤為發病十年之久的西瓜枯萎病病土。西瓜品種為蘇密518[10]。

1.2 試驗設計

用50 ～ 55 ℃[11]的溫水浸泡西瓜種子15 min進行種子消毒，移入室溫水中浸泡3 h左右置于28 ℃培養箱中保濕催芽24 h。挑取萌發種子移入48孔裝滿蛭石的穴盤中，每3 d澆1︰1 000稀釋的花無缺2 L，一個月后移栽定植。枯萎病試驗田每公頃地施22 500 kg優質有機肥和750 kg炭基土壤旋轉耕勻。生長期間進行常規農事操作[12]。本試驗于2020年3月20日移栽，在移栽當天(3月20日)采集空白土樣，在病情指數到30左右時(5月4日)取不同發病程度西瓜根際土樣，按照王漢榮等[13]對西瓜枯萎病的分級標準，取0級健康(無病癥)、1 ～ 2級輕微發病(少數發黃或枯萎)、3 ～ 4級嚴重發病(整株生長狀態不佳至死亡)植株的根際土壤，分別命名為JK-soil、QZ-soil、ZZ-soil。每3個同樣健康程度的土壤樣本混合后形成一個復合樣本，過2 mm篩，每種健康程度共采取9個復合土壤樣本。移栽當天取5個復合土壤樣本作為空白對照，命名為Mock。將32個土壤樣本置于冰上帶回實驗室，儲存于–80 ℃用于微生態測定。同時在每個根際按照之前的分組采取根圍土壤，混合均勻后每個處理取部分土樣用于測定理化性質。

1.3 樣品檢測及數據分析

微生物檢測：對于采集的根圍土壤，提取土壤DNA，用相應引物擴增，純化后產物定量并制備文庫。采用Omicsmart平臺測序得到Raw Data，用Usearch軟件對低質量Reads進行過濾，將雙端Reads拼接為Tags，再次過濾后得到Effective Tags，以97% 的相似度進行聚類形成OTU并對其豐度、多樣性等進行分析。

理化性質分析：有效磷、有效氮、有機質和有效鉀采用TPY-6A型土壤測試儀測定，pH、EC值分別采用PHSJ-4F型酸度計和DDS-307A型電導率儀(上海雷磁)測定。采用Excel 2021、SPSS Statistics 20.0和DPS數據處理系統(5.0.2.8版本)對數據進行統計分析，使用最小顯著差異法(least significant difference, LSD)檢驗進行多重比較(<0.05)。

1.4 圖形繪制

采用R語言TukeyHSD檢驗方法繪制α多樣性指數箱線圖。采用R語言，基于物種豐度表，計算Pearson相關系數，以相關系數絕對值大于0.5且<0.05為閾值，篩選相關性絕對值top50的關系對，繪制物種相關性網絡圖。主坐標分析(principal co-ordinate analysis, PCoA)：基于Bray-Curtis進行降維，以百分比(軸標題括號中的數字)評估各坐標軸對菌群結構總體差異的解釋度，使用R語言Vegan包進行PCoA和NMDS分析。使用LEFSE軟件進行LDA Effect Size分析(linear discriminant analysis Effect Size，LEfSe)，Kruskal-Wallis方法檢驗差異物種，通過Wilcoxon檢驗，保留LDA≥3的結果，將差異映射到已知層級繪制進化分支圖。

2 結果與分析

2.1 不同發病程度植株根圍土壤基本性質

表1顯示，移栽植物的根際土壤與不移栽植物的空白土壤(Mock)土壤性質具有顯著差異，同時不同健康程度的植株根圍土壤的性質差異顯著，其中有機質、銨態氮含量和pH與病害嚴重度呈反比，有效磷含量、EC值與病害嚴重度呈正比，有效鉀差異不顯著。

2.2 根際真菌、細菌的α多樣性分析

微生物活性、多樣性和組成影響了植物的病害抵御情況。本研究通過ITS、16S rRNA擴增子測序分析了不同發病程度植株的根圍土壤根際微生物群落的組成。分析根際微生物的α多樣性發現，相比于Mock，JK-soil、QZ-soil、ZZ-soil的真菌、細菌群落多樣性(Shannon指數)和物種相對豐度(Chao1指數)均有所提升，且JK-soil、QZ-soil、ZZ-soil的真菌、細菌群落多樣性和物種相對豐度存在顯著差異。圖1A、1B結果表明，JK-soil的真菌群落多樣性和物種相對豐度高于ZZ-soil，QZ-soil的真菌群落多樣性和物種相對豐度略高于JK-soil。圖1C、1D結果表明，JK-soil與QZ-soil、ZZ-soil相比有更高的細菌群落多樣性和物種相對豐度，QZ-soil與ZZ-soil的群落多樣性和物種相對豐度差異不顯著。另外，QZ-soil的真菌群落多樣性和物種相對豐度高于JK-soil，細菌群落多樣性和物種相對豐度低于JK-soil。

表1 西瓜枯萎病不同發病程度植株根圍土壤基本性質

注：表中同列小寫字母不同表示差異達<0.05顯著水平。

(A、B：基于ITS的α多樣性分析；C、D：基于16S rRNA的α多樣性分析。圖形展示有效數據分布的最大值(直線頂端)、最小值(直線底端)、中位數(盒子中線)、上四分位數(盒子頂邊)和下四分位數(盒子底邊)；小寫字母不同表示差異達P<0.05顯著水平)

2.3 根際細菌、真菌的β多樣性分析

為了更直觀地展現組間差異，采用PCoA方法基于Bray-Curtis distance進行β多樣性分析。結果表明(圖2)，Mock、JK-soil、QZ-soil和ZZ-soil的真菌群落顯著聚類區分(ANOSIM，=0.504，=0.001)，細菌群落也顯著聚類區分(ANOSIM，=0.523，=0.001)，但是QZ-soil與JK-soil、ZZ-soil存在部分重疊。

PCoA圖中，樣本間距離越遠，則群落組成差異越大。圖2中顯示，與QZ-soil相比，JK-soil和ZZ-soil組內樣本間距離較小，說明JK-soil和ZZ-soil組內樣本間差異小、重復性好，即群落組成更為穩定；而QZ-soil組內樣本間距離較大且與JK-soil、ZZ-soil的范圍有部分重疊，說明QZ-soil的微生物群落重復性較差，即并不十分穩定，處于JK-soil和ZZ-soil的過渡狀態。同時，JK-soil與ZZ-soil相比組內樣本間距離更小，意味著JK-soil與ZZ-soil相比，群落組成更為穩定。原因可能是由于起始土壤相同，JK-soil趨向于富集某些特定的優勢菌群，ZZ-soil形成了自己的優勢菌群，JK-soil和ZZ-soil狀態都趨于穩定，JK-soil的特異性富集作用較強，最終穩定性高于ZZ-soil。

(圖中不同的點表示不同的樣本，平面上點距離越近，表示樣本的群落組成越相似)

2.4 西瓜枯萎病發病過程中物種組成變化

為了進一步確定真菌、細菌群落在門水平上的物種分布和豐度特征，將測序到的所有ITS序列和16s rRNA序列分類為OTUs，通過物種堆疊圖(圖3)展示。真菌OTUs主要分屬于子囊菌門(Ascomycota)、擔子菌門(Basidiomycota)、鞭毛菌門(Mortierellomycota)(圖3A)。JK-soil中的子囊菌門、擔子菌門、鞭毛菌門的豐度都低于ZZ-soil。細菌OTUs主要分屬于變形菌門(Proteobacteria)、放線菌門(Actinobacteria)、髕骨細菌門(Patescibacteria)、芽單胞菌門(Gemmatimonadetes)、擬桿菌門(Bacteroidetes)、綠彎曲門(Chloroflexi)、浮霉菌門(Planctomycetes)、酸桿菌門(Acidobacteria)、厚壁菌門(Firmicutes)(圖3A)。JK-soil中放線菌門、綠彎曲門、浮霉菌門、酸桿菌門的相對豐度高于QZ-soil和ZZ-soil。變形菌門在QZ-soil的土壤中豐度更高，這可能是由于變形菌門細菌在抵御病害或者在促進有害菌群生長方面發揮了更大作用，由于最終變形菌門在JK-soil中的豐度低于ZZ-soil，推測后者可能性更大。

圖3 西瓜根際土壤真菌、細菌物種組成分布

2.5 物種相關性網絡

在比較Mock、JK-soil、QZ-soil和ZZ-soil之間的群落多樣性、物種豐度、群落組成等后，進一步對物種之間的相關性進行網絡分析(圖4)。結果顯示，JK-soil的細菌物種相關性網絡復雜程度高于ZZ- soil，JK-soil的細菌物種之間聯系更為緊密，表現出更多的正共生關系。然而，真菌物種相關性網絡復雜程度的結果相反，ZZ-soil的真菌物種相關性網絡復雜程度高于JK-soil，ZZ-soil物種之間聯系更為緊密，表現出更多的正共生關系。QZ-soil的真菌、細菌網絡復雜度和正共生關系數量均處于JK-soil和ZZ-soil之間。

(每個節點代表一個OTU單元，紅色直線表示物種間正相關，藍色表示負相關)

結合JK-soil細菌的群落多樣性、豐度高于ZZ-soil，真菌的群落多樣性、豐度低于ZZ-soil(圖1)，樣本間距離小于ZZ-soil(圖2)等得到：JK-soil細菌群落結構更穩定，ZZ-soil的真菌群落更穩定。這意味著JK-soil的細菌群落對外界有更高的承受能力，即根際以與枯萎病防控正相關的菌群占主導地位；而ZZ-soil中病原真菌及其有關的其他有害菌已經形成了對植物較強的致病能力，即根際以與枯萎病防控負相關的菌群占主導地位，此時進行調控難度較大，換言之，ZZ-soil真菌形成的物種網絡結構對外界也同樣擁有較高的承受能力，這與2.3的分析相一致。

2.6 特征性物種分析

根際微生物群落結構解析后，為了更深地理解不同健康程度植株的根際微生物組特征，進一步探究了其根際的關鍵驅動菌群，發現JK-soil微生物群落中有更多的特有真菌OTUs(JK-soil 165個，QZ-soil 163個，ZZ-soil 104個)，同時JK-soil也具有更多的特有細菌OTUs(JK-soil 687個，QZ-soil 251個，ZZ-soil 403個)。進一步通過LEfSe法對JK-soil、QZ-soil、ZZ-soil進行比較，選取LDA值>3的繪制進化分支圖，展示組間差異顯著的特征物種及其進化關系(圖5)。細菌類別中，在屬(Genus)水平上，JK-soil的特征性物種有氣微菌屬(sp.)、小梨形菌屬(sp.)、諾卡氏菌(Pir4sp.)、甲基芽胞桿菌屬(sp.)sp.、假諾卡氏菌屬(sp.)、不動桿菌(sp.)、放線異壁酸菌屬(sp.)、出芽菌屬(sp.)；QZ-soil的特征物種有獨島氏菌屬(sp.)、窄食單胞菌屬(sp.)、生絲微菌(sp.)、特呂珀菌屬(sp.)、新鞘氨醇桿菌(sp.)等；ZZ-soil有羅思河小桿菌屬(sp.)、類諾卡氏菌(sp.)、草螺菌屬(sp.)、sp.和慢生根瘤菌(sp.)等。在種(Species)水平上，JK-soil種水平上的特征性細菌有浮霉菌(sp.)、醋酸鈣不動桿菌()等，QZ-soil有嗜麥芽窄食單胞菌()，ZZ-soil有富爾維紅桿菌()、大豆慢生型根瘤菌()。

真菌類別中，在屬(Genus)分類水平上，JK-soil上的特征性物種有絲衣霉屬(sp.)、暗色絲孢菌(sp.)、腐質霉(sp.)；QZ-soil的西瓜土壤有擲孢酵母屬(sp.)、念珠菌(sp.)、sp.、鐮刀菌(sp.)、青霉屬(sp.)、木霉屬(sp.)；ZZ-soil的有sp.、sp.、sp.馬杜拉分支菌屬。在種(Species)分類水平上，JK-soil的特征性物種有籃狀菌()、長白傘形霉()、外瓶霉()、金孢霉()、灰腐質霉()；QZ-soil植株根際有白假絲酵母()、、腐皮鐮刀菌()、哈茨木霉()；ZZ-soil的有泛生漆斑菌()等。

(進化樹的圈代表從界到種不同的分類級別。進化樹的每一個節點代表該水平上的一個類別，節點大小代表其相對豐度。黃色節點為各處理間無顯著差異物種，差異顯著物種以分組色表示。圖中僅列出組間有顯著差異的相關物種)

2.7 土壤性質相關性分析

Spearman’s相關系數用于評價不同發病程度的植株根際土壤的α多樣性(Shannon指數、chao1指數)與土壤特征之間的關系[14]。結果顯示(表2)，植物根際土壤的細菌物種相對豐度(Chao1指數)與有機質、有效氮、pH顯著正相關(<0.01)，與有效磷、EC值顯著負相關；細菌群落多樣性(Shannon指數)與有效鉀顯著正相關。這意味著根際土壤中較高的細菌群落多樣性和細菌物種相對豐度促進了植物對土壤營養元素有機質、氮、鉀的吸收利用，進而引起根際土壤性質包括有機質、有效鉀含量的提升，同時對酸性土壤pH具有顯著升高作用，對電導率有顯著降低作用。有效磷含量的下降意味著健康植株抵御枯萎病的過程可能需要消耗更多的磷元素。土壤化學性質與微生物多樣性相關程度的分析提示，高效地管理植株的根際微生態不僅可以防治植物病害，還可以調節土壤性質，增加土壤營養元素，提高可持續發展能力。

表2 土壤細菌α多樣性指數與土壤理化性質的相關性

注：Shannon-F：真菌香農指數；Chao1-F：真菌Chao1指數；Shannon-B：細菌香農指數；Chao1- B：細菌chao1指數；OM：有機質含量；N：有效氮含量；P：有效磷含量；K：有效鉀含量； ** 表示相關性達<0.01顯著水平(雙側)。

3 討論

不移栽植物的土壤和移栽西瓜苗的土壤差異顯著，同時健康植株、輕微發病和嚴重發病土壤在物種組成、多樣性、結構等方面都存在顯著的差異。這說明，西瓜枯萎病的侵染過程中會觸發植物自身的防御，誘集有益菌群來改變根際微生物的組成和結構，這與王孝芳等[15]、Liu等[16]、Chapelle等[17]的研究結構相似。

本研究發現健康植株根際真菌和細菌群落的多樣性明顯上升，這在土壤營養結構上也有所體現，結合相關性分析可得出土壤細菌群落多樣性提高促進了植物對土壤營養元素的吸收利用，進而引起根際土壤性質包括有機質、有效鉀含量、pH的提升[18]，同時對電導率有明顯的降低作用。另外，健康土壤的真菌物種相關性網絡復雜程度低于嚴重發病的土壤，細菌結果相反，這意味著健康土壤的細菌物種之間聯系更為緊密，對外界有更高的承受能力[19]；而嚴重發病的真菌物種間聯系緊密，說明病原真菌誘導的其他真菌物種已經形成較強的致病能力，此時進行調控難度較大，換言之，真菌形成的物種相關網絡對外界也同樣擁有較高的承受能力。同時，在健康土壤周圍關鍵特征性物種金孢霉()、醋酸鈣不動桿菌()等可能在西瓜枯萎病的防治中發揮著重要作用[20]。另外，輕微發病情況下植株根際真菌多樣性甚至高于健康和嚴重發病的根際，結合聚類分析結果中輕微發病的物種距離有部分覆蓋健康和嚴重發病的范圍，說明輕微發病處于兩種狀態過渡狀態，而又不單純地處于兩者中間狀態。這涉及一些與健康和發病嚴重的植株都不具有明顯相關性的物種[21]，屬水平細菌有窄食單胞菌屬、新鞘氨醇桿等，真菌有青霉屬木霉屬等；種水平有浮霉菌、醋酸鈣不動桿菌、哈茨木等，這些輕微發病狀態中出現的中間物種或為微生物的研究提供新的思路。

綜合上述研究，結果表明西瓜枯萎病的侵染過程中會觸發植物自身的防御，植物誘集有益菌群來改變根際微生物的組成和結構，健康、嚴重發病植株根際都形成了各自的較為穩定的有益、有害微生物網絡，而在輕微發病根際致病菌、生防菌都出現特異性富集，其較高的微生物多樣性提示，在生防菌的分離篩選時，選擇輕微發病植株的根際土壤或許能獲得豐度更高的生防資源。通過監測輕微發病的活躍菌群動態來提前預測枯萎病的發生，也為西瓜枯萎病的預防治理和生防資源篩選提供了一些理論指導。

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Study on Pathogenesis of WatermelonWilt from Perspective of Soil

ZHENG Mingzi1, YANG Bingye1, YANG Jingjing1, YU Yiyang1, YAO Xiefeng2, XU Jinhua2, GUO Jianhua1, JIANG Chunhao1*

(1 College of Plant Protection, Nanjing Agricultural University, Nanjing 210095, China; 2 Institute of Vegetables, Jiangsu Academy of Agricultural Sciences, Nanjing 210014, China)

This study is to explain the pathogenesis of watermelonwilt by analyzing rhizosphere soil microbiome and chemical properties of watermelon plants with different health levels, and to provide a theoretical basis for the prevention and control of watermelonwilt. The chemical properties of available nitrogen, phosphorus, potassium and pH in the soil around the watermelon roots were detected, rhizosphere soil microbiome was sequenced by high-throughput sequencing technology, and then the differences in rhizosphere soils of watermelons with different levels of health were compared. The results show that the healthy and severely ill plants have formed their own relatively stable networks of beneficial and harmful microorganisms, and both are enriched with beneficial and harmful bacteria; while pathogenic bacteria and biocontrol bacteria are specifically enriched in the minorly pathogenic rhizosphere, and the characteristic species are different from healthy and severely ill plants. The high rhizosphere microbial diversity of mildly affected plants suggests that when the separation and screening of biocontrol bacteria, the rhizosphere soil of the mildly pathogenic plants may be able to obtain more abundant biocontrol resources. Rhizosphere characteristic species analysis shows thatsp.,, etc. may play an important role in the prevention and control of watermelonwilt. In addition, the correlation between soil physicochemical properties and microbial α-diversity shows that soil physicochemical properties are significantly positively correlated with bacterial abundance.

watermelon;wilt; Soil Microbiome; Community structure

S432.1；S432.4

A

10.13758/j.cnki.tr.2022.06.012

鄭明子, 楊丙燁, 楊晶晶, 等. 土壤微生態在西瓜枯萎病發病過程中的變化研究. 土壤, 2022, 54(6): 1185–1192.

江蘇省重點研發計劃(現代農業)項目(BE2021364)、國家自然科學基金項目(32272617)和中央高校基本科研業務費項目(KYZZ2022001)資助。

通訊作者(chjiang@njau.edu.cn)

鄭明子(1997—)，女，江蘇淮安人，碩士研究生，主要從事植物病害與生物防治研究。E-mail: 980003034@qq.com