鴨綠江口近岸海域水質環境對冬季浮游動物群落結構的影響

張廣帥, 吳婷婷,閆吉順,*,孫家文,蔡悅蔭, 趙全民, 于永海, 宮 瑋

1 國家海洋環境監測中心, 大連 116023 2 國家環境保護海洋生態環境整治修復重點實驗室, 大連 116023 3 大連指南針海洋工程咨詢有限公司, 大連 116023

浮游動物作為最主要的海洋次級生產力,具有數量多、個體小、代謝強等特點,是海洋物質循環與能量流動的關鍵類群[1],能夠通過攝食和種群動態變化來控制海洋生態系統的初級生產力以及魚類等海洋動物資源的生物量及種類組成。浮游動物群落結構和時空分布與海洋環境的變化密切相關[2—3]。在河口與近岸海域,由于浮游動物物種多樣性和優勢種演替受陸源輸入的營養鹽濃度影響顯著[4],因此人類活動和陸源環境變化會直接和間接影響浮游動物群落結構[5—7]。不同類群浮游動物對生態環境的適應能力存在明顯差異,其種群數量變化和群落結構是指示水質環境健康狀態的敏感指標[8]。近年來國內外大量學者對浮游動物的群落結構、種群擴散、優勢種演替及其與環境梯度格局展開了研究[9—12],但是通過統計模型定量分析河口近岸海域水質環境對浮游動物群落結構的直接和間接影響的研究鮮有報道。

鴨綠江口濕地位于具有全球重要價值的黃海生態區北緣,具有重要的生態系統服務價值,是天然的基因庫和生物資源庫[13—14]。本區域由大洋河口、鴨綠江口兩大河口濕地以及沿海灘涂和淺海海域等多種生態系統組成,具有典型的河口-濱海濕地特征,海陸交互作用明顯。據2017年丹東市海洋環境質量公報[15],鴨綠江及大洋河兩條主要河流入海污染物總量為105.64萬t,其中化學需氧量占污染物總量的89.89%,氨氮占3.04%；硝酸鹽氮占6.10%,陸源污染物排放和陸域人類活動是影響鴨綠江口濕地海洋環境的主要因素。本文以2019年鴨綠江口濕地近岸海域冬季浮游動物及生態環境調查為基礎,采用冗余分析(RDA)和結構方程模型(SEM)等統計方法,分析了冬季鴨綠江口近岸海域浮游動物群落和水環境特征,并定量揭示了水質環境對浮游動物群落的直接和間接影響。本研究將為揭示海陸相互作用下浮游動物的長期演變以及河口與近岸海域生態環境質量評估提供理論認識和數據支撐。

1 材料與方法

1.1 調查區域概況

研究區位于鴨綠江口濕地國家級自然保護區。鴨綠江口濕地位于中國海岸線最北端,遼寧省東北部的丹東市境內,沿東港境內海岸線呈帶狀分布,自然保護區位于東經123°21′—124°09′,北緯39°40′—40°40′。東部的鴨綠江為濕地中最大的河流,流域面積為61889 km2,年徑流量多年平均值為243.96億m3。西部有大洋河和小洋河,其中大洋河是濕地中第二大河流,河長202 km,流域面積6202 km2,年徑流量多年平均值為21.7億m3。本區域屬北溫帶濕潤地區大陸性季風氣候,年平均氣溫為6.8—8.7℃,年平均降水量為881.3—1087.5 mm,日照時數2484.3 h。保護區內生態系統類型主要包括蘆葦沼澤、潮灘鹽沼、堿蓬鹽沼、河口灣、淺海海域五種,其中淺海海域和灘涂面積總計563.90 km2,蘆葦濕地32.22 km2。

1.2 樣品采集與調查分析

本研究水質環境樣品和浮游動物樣品于2019年12月在鴨綠江口濕地近岸海域采集得到,設置調查站位23個,分布于保護區的大洋河口核心區(DCA)、二道溝核心區(ECA)、緩沖區(BA)和實驗區及外圍海域(EA)(圖1)。

圖1 研究區域與監測站位布局Fig.1 Location of the study area and sampling plots圖內數字為監測站點編號; Y: 樣點

環境因子監測項目主要有葉綠素a(Chal-a),懸浮物(WTSS)、溶解氧(DO)、化學需氧量(COD)、無機氮(DIN)、溶解性無機磷(DIP)、銅(Cu)、鉛(Pb)、鋅(Zn)、鉻(Cr)、汞(Hg)、鎘(Cd)和砷(As),樣品的采集、預處理和分析均嚴格按照《海洋調查規范》[16]進行,采用淺水Ⅲ型浮游植物網自水底至水面拖網采集浮游植物,采集到的浮游植物樣品用濃度為5%甲醛固定保存。浮游植物樣品經過靜置、沉淀、濃縮后換入貯存瓶,并編號,處理后的樣品使用光學顯微鏡采用個體計數法進行物種鑒定和數量統計,浮游植物豐富度以個/m3表示。浮游動物樣品采集和分析方法按照《海洋監測規范》[17]和《海洋調查規范》[16]執行。調查采樣使用淺水Ⅱ型浮游生物網,自底至表垂直拖取,所獲樣品用5%的甲醛溶液固定,并于體視顯微鏡下分析鑒定 (包括種類、個數等),用電子天平稱量總濕重 (精確到0.01 g),浮游動物豐富度以個/m3為計算單位,浮游動物濕重生物量以mg/m3為計算單位。

1.3 數據分析

采用富營養化指數和有機污染指數法[18]分別對海水富營養化水平和有機污染水平進行量化,公式如下：

式中, COD、DIN、DIP、DO分別為化學需氧量、無機氮、溶解性無機磷及溶解氧的實測值；COD0、DIN0、DIP0、DO0分別為COD、無機氮、活性磷酸鹽及溶解氧的一類海水水質標準值。Ei是由化學需氧量(COD)、溶解無機氮(DIN)、溶解無機磷(DIP)以及根據不同海域環境給定的常數a計算得出。當Ei≥1時,表明海水為富營養化狀態,其中常數a取值為4500[19]；OPI為有機污染指數。

采用綜合指數法對水質重金屬污染生態風險量化[18]。公式如下：

浮游植物和浮游動物的群落結構用優勢度(Y)、Shannon-Wiener多樣性指數(H′)、均勻度指數(J)和豐富度指數(D)表示[20],公式如下：

Y=Ni/N×fi

D=(S-1)/log2N

式中,Y為優勢度,Y≥0.05時,即認定該物種為優勢種；Ni為樣品中第i種的個體數；N為樣品中所有種的總個體數；fi為第i種在所有樣品中的出現頻率；H′為物種多樣性指數；S為樣品中的物種總數；Pi為第i種的個體數(ni)與總個體數(N)的比值；J表示均勻度；Hmax為log2S,表示多樣性指數的最大值；D表示豐富度指數值。

數據的統計分析在SPSS 20.0 中進行,作圖在Origin 8.0 中進行。保護區不同分區水質因子、浮游植物群落結構和浮游動物群落結構差異采用單因素方差分析,選用Dunnett′s T3比較檢驗進行多重比較；浮游動物群落結構和環境因子的關系分析在CANOCO(Canoco for Windows 5.0)中采用冗余分析(RDA, Redundancy analysis)法；水質環境因子對浮游動物群落結構的直接和間接影響定量分析采用Pearson相關分析和結構方程模型(SEM,Structural Equation Modeling)。

2 結果與分析

2.1 水質環境與浮游植物群落特征

鴨綠江口濕地自然保護區近岸海域不同分區水質環境因子如表1和表2所示。不同分區之間,大洋河口核心區Chl-a含量、DIN含量和Cu含量與保護區二道溝核心區、緩沖區和實驗區及外圍相比顯著較高(P<0.05),而As含量顯著最低(P<0.05),實驗區及外圍海域具有顯著最低的Pb含量(P<0.05),其他水質環境因子在不同分區之間差異性不顯著(P>0.05)。總體上研究區水質富營養化指數介于0.37—2.13,平均值為0.89±0.40,水質有機污染指數介于1.03—3.26,平均值為1.84±0.55,水質重金屬污染指數介于0.32—1.42,平均值為0.67±0.29(圖2)。保護區不同分區之間浮游植物豐富值和均勻度指數差異性不大(表3,P>0.05),而實驗區及外圍海域具有顯著最高的物種數、多樣性指數和豐富度指數(P<0.05),核心區(包括大洋河口核心區和二道溝核心區)海域具有顯著最低的多樣性指數和豐富度指數(P<0.05)。

表1 保護區不同分區海水水質因子

表2 保護區不同分區海水重金屬含量

表3 保護區不同分區浮游植物群落結構特征

圖2 海水污染風險指數Fig.2 Pollution index of the seawater

2.2 浮游動物種類組成與群落結構

保護區近岸海域共調查鑒定出浮游動物6大類14種以及浮游幼蟲5類,其中橈足類10種,占物種組成的52.63%；十足類、毛顎類、被囊類和水母類各1種,分別占物種組成的4.55%；浮游幼體5種,占物種組成的26.32%。鴨綠江口濕地保護區近岸海域浮游動物優勢種為洪氏紡錘水蚤(Acartiahongi)、雙毛紡錘水蚤(Acartiabifilosa)、小擬哲水蚤(Paracalanusparvus)和擬長腹劍水蚤(Oithonasimilis)(圖3),出現頻率最高的物種為小擬哲水蚤,其次為擬長腹劍水蚤。浮游動物平均豐度值為1200 個/m3,平均物種數為7(表4)。浮游動物群落多樣性指數介于0.74—1.79,平均值為1.34±0.32,均勻度指數介于0.27±0.86,平均值為0.51±0.15,豐富度指數介于0.29—1.05,平均值為0.59±0.19。不同分區間多樣性指數和均勻度指數無顯著性差異(表4,P>0.05),而豐富度指數則表現為實驗區及外圍海域顯著最高,核心區(包括大洋河口核心區和二道溝核心區)海域最低(表4,P<0.05)。

圖3 浮游動物優勢種優勢度和出現頻率Fig.3 Dominance and frequency of the dominant species

表4 不同分區浮游動物群落結構

2.3 底棲動物群落結構與環境因子關聯性分析

對研究區海域內所有調查站位的浮游動物群落進行冗余分析發現,前2個排序軸累積解釋了浮游動物群落空間分異的98.96%,其中第1排序軸的解釋貢獻率為89.60%,第2排序軸的解釋貢獻率為9.36%(圖4)。Monte Carlo 檢驗表明,COD(F=17.4,P=0.002)、DIN(F=5,P=0.028)和浮游植物群落多樣性(F=3.5,P=0.046)對浮游動物物種空間分布具有顯著性影響,解釋貢獻率分別為38.4%、21.9%和18.4%；重金屬中Cu對浮游動物物種空間分布的影響最大(F=3.1,P=0.068),解釋貢獻率為6.2%。冗余分析說明,鴨綠江口濕地近岸海域冬季水質環境中COD、DIN、浮游植物群落結構和Cu是驅動浮游動物物種空間分布異質性的主要因子。

圖4 浮游動物群落與環境因子的冗余分析Fig.4 Redundancy analysis(RDA)of zooplankton communities constrained by environmental factors of the sea waterRD:冗余分析排序軸 Axis of redundancy analysis; RDA: 冗余分析 Redundancy analysis; WTSS: 水中總懸浮物 Total suspended solid in the water; COD: 化學需氧量 Chemical oxygen demand;DO: 溶解氧 Dissolved oxygen;DIN：溶解無機氮 Dissolved Inorganic Nitrogen;DIP: 活性磷酸鹽即溶解無機磷 Dissolved inorganic phosphate;PSHI：浮游植物群落多樣性指數 Diversity index of phytoplankton community;S1:中國毛蝦 Acetes chinensis;S2：小擬哲水蚤 Paracalanus parvus;S3：洪氏紡錘水蚤 Acartia hongi;S4：擬長腹劍水蚤 Oithona similis;S5: 近緣大眼劍水蚤 Corycaeus affinis; S6: 中華哲水蚤 Calanus sinicus; S7: 真刺唇角水蚤 Labidocera euchaeta; S9: 強額擬哲水蚤 Paracalanus crassirostris; S10: 猛水蚤 Harpacticoida sp.; S11: 太平洋紡錘水蚤 Acartia pacifica; S12: 雙毛紡錘水蚤 Acartia bifilosa; S13: 強壯濱箭蟲 Aidanosagitta crassa; S15: 橈足類幼體 Copepoda larvae; S16: 無節幼體Nauplius larvae; S17: 雙殼類幼蟲Bivalve larvae; S18: 鉤蝦亞目 Gammaridean spp. ;S19: 麥桿蟲屬 Caprella sp.; S20: 異體住囊蟲 Oikopleura dioica; S21: 藪枝螅水母屬 Obelia sp.; Y1—Y23:監測站位編號

海水水質污染指數、浮游植物群落特征和浮游動物群落特征的相關分析(表5)表明,水體的重金屬污染指數與浮游動物物種數和豐富度指數具有極顯著負相關性,與浮游動物密度具有顯著負相關性；海水中浮游植物的物種數、多樣性指數和豐富度指數與浮游動物種群密度、物種數和豐富度指數呈極顯著正向關系,與均勻度指數呈極顯著負相關性；浮游植物群落均勻度指數與浮游動物物種數和豐富度指數呈顯著負相關關系。浮游動物群落多樣性指數雖然與水質富營養化指數和有機污染指數沒有表現出顯著的相關性,但是從浮游動物多樣性指數和水質有機污染指數的空間分布格局(圖5)來看,兩者在空間上表現出相近的變化規律。

表5 鴨綠江口濕地浮游動物群落結構與水質環境和浮游植物群落結構的關系

圖5 鴨綠江口濕地近岸海域浮游動物群落多樣性與水質污染指數空間分布格局Fig.5 Spatial distribution of the Zooplankton divert index and water organic pollution index

如圖6所示,本研究所選擇結構方程模型可以解釋浮游動物豐富度變化的55.4%,可以解釋浮游動物均勻度變化的28.3%,主要解釋因子包含了海水富營養化指數、海水重金屬污染指數以及浮游植物的豐富度(χ2= 0.23,df=1,p=0.63,GFI=0.99,RMSE<0.01,CFI=1,AIC=28.2),該模型整體擬合效果可接受。模型結果表明,海水富營養化水平對浮游動物豐富度具有顯著的直接影響(效應系數為-0.26,P=0.01),隨著富營養化水平升高,浮游動物的豐富度顯著降低；海水重金屬污染水平對浮游動物的豐富度則表現為顯著的間接影響,即通過影響浮游植物的豐富度(效應系數為-0.41,P<0.001)來間接影響浮游動物的豐富度(間接效應系數為-0.2),而海水重金屬污染水平對浮游動物豐富度的直接效應系數為-0.17 (P=0.16)。海水富營養化水平和重金屬污染水平對浮游動物的均勻度均無顯著影響(P>0.05)。浮游植物群落豐富度與浮游動物豐富度也具有顯著的正向關系(效應系數為0.49,P=0.01)。

圖6 鴨綠江口濕地海洋環境對浮游動物群落影響的結構方程模型模擬Fig.6 Simulation result of the effect of environmental factors on zooplankton community structure

3 討論

本次冬季調查在鴨綠江口濕地國家級自然保護區共鑒定出浮游動物6大類14種以及浮游幼蟲5類,其中橈足類最多,占比52.63%,為主要優勢類群。1958—1959年全國海洋綜合普查、2009年北黃海獐子島海域調查結果[21]以及2015—2016年北黃海調查結果[22]都表明橈足類在北黃海海域占絕對優勢,與本文結果一致。本次調查浮游動物平均豐度為1200 個/m3,而姜強于2007年在北黃海調查得到的浮游動物平均豐度值為355 個/m3[23],段妍等2015年調查到的浮游動物豐度值范圍是1799—4168 個/m3[24],說明受到營養鹽濃度、漁業捕撈以及氣候變化等影響,海洋浮游動物豐度年際變化較大。優勢種方面,鴨綠江口濕地保護區冬季近岸海域浮游動物優勢種為洪氏紡錘水蚤、雙毛紡錘水蚤、小擬哲水蚤和擬長腹劍水蚤,這與近年來國內學者對北黃海浮游動物優勢種調查結果相似[22,25]。冬季鴨綠江口濕地近岸海域浮游動物多樣性指數、均勻度指數和豐富度指數平均值分別為1.34、0.51和0.59,顯著低于北黃海海域在其他季節的調查結果[26],但與北黃海獐子島附近海域冬季調查結果相似[21]。冬季浮游動物種類少、豐度和多樣性水平偏低的原因主要是一方面沿岸入海河流進入枯水期,近海鹽度升高,低鹽種類分布減少,另一方面,受冷空氣和寒潮的影響,冷水團增強,近海水溫下降,部分暖水性種類消失,高鹽低溫的綜合作用使浮游動物的生長繁殖受到抑制[25]。

在空間分布方面,由于水體具有流動性,保護區不同功能分區之間總體上浮游動物群落結構差異性不大。研究區域浮游動物群落結構的空間差異主要受到水質環境的影響,浮游動物群落多樣性指數低值區域出現在大洋河口附近,而保護區實驗區及外圍海域由于距離河口海岸最遠,受陸源物質影響最弱,因此具有最高的豐富度指數。研究表明,近海浮游動物群落的區域變化不僅受到溫度、鹽度等環境因子的驅動,還受到人類活動所引起的富營養化及其空間變化的影響[27]。由于鴨綠江口濕地近岸海域開發利用方式主要以貝類底播養殖為主,研究表明貝類對微型浮游動物的選擇性攝食將對浮游動物群落結構產生影響,此外濾食性貝類還能同橈足類等浮游動物產生食物競爭關系進而影響浮游動物種群的生長[28]。因此海水養殖區貝類養殖的密度和種類分布也會影響浮游動物群落結構的空間分布。

鴨綠江口濕地近岸海域水質環境對浮游動物的物種分布和群落結構存在顯著影響。冗余分析結果表明, COD、DIN、浮游植物群落多樣性和Cu是影響浮游動物種群分布的主要環境因子。近年來由于沿岸工農業污水和養殖尾水的排放以及入海河流陸源物質的輸入,大洋河口和鴨綠江口氮、磷含量升高,富營養化、有機污染和重金屬污染風險加劇。實驗研究表明,在總氮和總磷濃度最高時,浮游植物和浮游動物的種類豐富度下降[29]。本研究發現富營養化指數對浮游動物豐富度具有顯著的直接負向效應,說明進一步的富營養化可能會導致本海域浮游動物多樣性水平和豐度的降低,這與遼河口的研究結果基本一致[30]。另一方面,富營養化水平也會通過影響浮游植物群落來間接影響浮游動物群落。浮游植物會通過食物網關系對浮游動物的生長和群落結構產生影響[31—32],相關分析結果顯示浮游植物的物種數、多樣性指數和豐富度指數與浮游動物的豐度值、物種數和豐富度指數呈顯著正相關性而與均勻度指數呈顯著負相關性。海水中高水平含量的重金屬混合污染物會抑制浮游植物的生長繁殖,而低水平的重金屬混合污染物則會引起浮游植物種群的演替,抑制硅藻的生長[33]。黃渤海海域浮游植物群落中硅藻占顯著優勢[34],因此海水環境中重金屬污染水平的升高會通過抑制浮游植物群落的生長來降低浮游動物的豐富度。結構方程模型結果表明,浮游動物的豐富度對周圍海域海水富營養化和重金屬污染水平具有較好的指示作用,能夠反映區域海水水質情況。

4 結論

鴨綠江口濕地國家級自然保護區近岸海域冬季共鑒定出浮游動物6大類14種以及浮游幼蟲(體)5大類,平均豐度為1200 個/m3,其中優勢類群為橈足類,占比52.63%,優勢種為洪氏紡錘水蚤、雙毛紡錘水蚤、小擬哲水蚤和擬長腹劍水蚤,多樣性指數、均勻度指數和豐富度指數平均值分別為1.34、0.51和0.59；保護區不同功能分區之間浮游動物群落結構總體差異不大,實驗區及外圍海域具有最高的豐富度指數；COD、DIN、浮游植物群落多樣性和Cu是影響浮游動物種群分布的主要環境因子；海水富營養化水平對浮游動物豐富度具有顯著的直接影響(效應系數為-0.26,P=0.01),重金屬污染水平對浮游動物的豐富度則通過影響浮游植物的豐富度(效應系數為-0.41,P<0.001)來間接影響浮游動物的豐富度(間接效應系數為-0.2)。