陜南地區野生朱鹮個體死亡原因分析

慶保平 葉元興 張亞祖 趙 偉 段 英 田秀華

(1.陜西漢中朱鹮國家級自然保護區管理局，洋縣，723300；2.北京林業大學生態與自然保護學院，北京，100083；3.東北林業大學野生動物與自然保護地學院，哈爾濱，150040)

朱鹮(Nipponianippon)是鵜形目(Pelecaniformes)鹮科(Threskiornithidae)的大中型涉禽，國際瀕危鳥類，國家一級重點保護野生動物[1-2]。歷史上，朱鹮曾廣泛分布于亞洲東部的中國、日本、俄羅斯和朝鮮半島，20世紀中期幾乎全部絕滅[3]。1981年，中國科學院朱鹮科學考察隊在陜西省洋縣發現了當時世界上僅存的7只野生朱鹮[4]。經過多年的拯救性保護，截至2020年10月，陜西漢中朱鹮國家級自然保護區管理局調查結果顯示野生朱鹮種群數量已達4 400余只，分布范圍涉及漢中市的洋縣、城固、西鄉、漢臺、南鄭、勉縣、留壩、佛坪和安康市的石泉、寧陜、漢陰以及寶雞市的太白縣等部分區域，分布面積超過15 000 km2。

任何原因的個體死亡都會阻礙朱鹮種群的發展和壯大。環境污染導致繁殖成功率下降、食物資源短缺、捕獵、營巢樹被砍伐以及濕地面積減小等，是朱鹮種群由繁盛逐漸走向衰退，直至一度瀕危的原因[3]。其個體的死亡原因主要包括繼發性疾病和寄生蟲感染、獵殺、天敵危害、食物短缺、異步孵化和亞成體環境適應能力不足等[5]。本研究對陜西漢中朱鹮國家級自然保護區管理局2017年7月—2020年6月收集的273只朱鹮死亡個體進行研究，旨在為朱鹮保護提供新的科學依據。

1 研究地點

研究地點位于陜西省南部漢中市的洋縣、城固、西鄉、漢臺、南鄭、勉縣和安康市的部分縣市。該區域為野生朱鹮自然分布區，具體的地理位置和自然環境已有諸多報道[6-7]。

2 研究方法

2.1 研究對象

陜西漢中朱鹮國家級自然保護區管理局2017年7月—2020年6月收集的273只朱鹮死亡個體。

2.2 研究方法

2.2.1 死亡個體年齡確定

對于佩戴環志的個體，根據其環志信息確定其年齡；對于無環志的個體，根據其生長發育情況和外形特征[8]、稚后換羽情況[9]和羽毛顏色等特點，推斷其日齡和年齡。年齡組歸類標準：自然出飛前(1～45日齡)個體為雛鳥；離巢出飛(45日齡)～1周歲個體為幼鳥；1～2周歲(性成熟前)的亞成體因外形和羽色與成鳥相同，故將亞成體與成體統一歸類為成鳥。

2.2.2 死亡原因確定

通過查看死亡現場、問詢發現人，根據尸體外觀檢查和剖檢等方法確定死亡原因。若個體已高度腐敗，無法判定死亡原因的，定為死因不明；臨床診斷和剖檢可見明顯病理特征的個體，定為疾病死亡；有明顯皮膚軟組織損傷外傷、骨折的個體，定為外傷；發現者目睹撞擊電桿、墻體等障礙物或死亡在障礙物下的個體，定為撞擊；羽毛散落狀，骨骼較完整的個體，定為猛禽捕食；羽毛呈堆狀，僅存頭、爪或翅膀殘骸的個體，定為獸類捕食；發現者目睹貓、狗等動物獵食造成死亡的個體，定為貓、狗獵食；局部明顯腫脹、發紺，剖檢可見蝎子、毒蛇等叮咬所特有的孔洞的個體，定為毒蟲叮咬；死亡在巢樹下或發現者目睹墜巢死亡的個體，定為墜巢；在電線上或電線附近，有明顯觸電死亡特征的個體，定為電擊死亡；死亡在水中，檢查或剖檢未發現明顯致病原因的個體，定為溺水死亡；有明顯的套索勒痕、捕獸夾夾傷癥狀的個體，定為盜獵；有明顯的毒物特有氣味(如蒜臭味)，剖檢見明顯中毒癥狀的個體，定為中毒；因大風、雷電等造成夜宿、營巢林木折斷或傾倒等原因導致死亡的個體，定為自然災害；檢查發現軀體部位存在先天殘疾的個體，定為先天殘疾。綜合上述情況，為便于數據分析，將部分死亡原因進行合并歸類，將其劃分為疾病、機械性損傷、天敵捕食、墜巢、溺水、電擊、盜獵、中毒、先天殘疾、自然災害和死因不明，共計11類。

3 結果與分析

3.1 死亡數量與年齡

2017年7月—2020年6月，陜西漢中朱鹮國家級自然保護區管理局累計收集朱鹮死亡個體273只，其中，雛鳥15只，幼鳥153只，成鳥105只(表1)。

3.2 死亡地點

273只朱鹮死亡個體分別來自洋縣、城固、西鄉、漢臺、南鄭、勉縣以及安康市的部分縣市，其中，洋縣192只、城固28只、西鄉25只、漢臺14只、南鄭9只、勉縣3只及安康2只(表1)。

表1 2017年7月—2020年6月野生朱鹮死亡個體來源地及年齡組成

3.3 死亡時間

朱鹮的死亡時間主要集中在5—8月和1—2月，約占全年死亡數量的77.29%。死亡高峰集中在5—7月，死亡量占死亡總數的50%以上，且死亡個體多為幼鳥，6月死亡幼鳥64只，7月死亡幼鳥45只；1—2月和8月是死亡的次高峰，死亡個體以成鳥為主，其中2月死亡成鳥19只占成鳥死亡數量的18.1%(表2)。

表2 2017年7月—2020年6月野生朱鹮個體死亡時間和年齡組成

3.4 死亡原因

經統計，由外傷、撞擊和網線纏繞等引起的機械性損傷死亡個體共99只，占36%；尸體腐爛無法判定死亡原因的個體共59只，占22%；細菌和寄生蟲感染、營養缺乏等疾病引起的死亡個體共52只，占19%；猛禽、獸類、毒蛇蟲、貓狗等天敵獵食和襲擊致死的個體共20只，占7%；墜巢死亡雛鳥11只，占4%；因刮風、打雷等天氣原因使營巢和夜宿樹木傾倒和折斷的致死個體共8只，占3%；溺水死亡個體7只，占3%；觸電死亡個體6只，占2%；盜獵致死個體5只，占2%；中毒死亡個體3只，占1%；先天殘疾死亡個體3只，占1%(表3)。

表3 2017年7月—2020年6月野生朱鹮個體死亡原因和年齡組成

4 結論與討論

朱鹮是國際瀕危鳥類，自1981年在陜西洋縣被重新發現以來，經過近40年的艱辛保護，朱鹮種群數量快速恢復，分布范圍逐漸從洋縣核心分布區向外圍擴散[10]，呈現高海拔向低海拔活動的趨勢。隨著種群數量、分布范圍的變化，朱鹮的棲息環境、食物資源、天敵和人為干擾等致危因素以及保護措施、方法等都發生了改變，個體的死亡原因和所占比例也隨之發生改變，這導致了本研究與張躍明等[5]、李夏等[11]關于朱鹮死亡原因的研究結果存在一定的差異。

4.1 死亡個體的地域和時間分布特點

2019年野生朱鹮數量的最大統計值為2 571只，在洋縣和城固縣分布的數量分別占73.0%和23.4%，其余縣區占3.5%[12]。本研究中洋縣死亡朱鹮192只，占死亡總數的70.3%，城固縣死亡朱鹮28只，占死亡總數的10.3%；其余縣市共死亡53只，占死亡總數的19.4%。從理論上講，正常情況下個體的死亡數量與種群數量成正相關，本研究結果與各縣野生朱鹮數量占比存在一些差異，究其原因：一是由于野生朱鹮種群數量統計是在對各個主要夜宿地直觀數量統計的基礎上匯總而成的。雖然野生朱鹮在陜南多縣市均有分布，但由于有秋季集大群夜宿的習性，其夜宿地則主要集中在城固和洋縣[12]。二是近年朱鹮擴散加劇，受人員數量、經費和管轄范圍等影響，保護區對洋縣以外區域的朱鹮活動范圍、夜宿地位置和數量掌握不夠全面和準確，2019年外縣部分個體未進行調查統計。三是各縣市群眾對朱鹮的了解程度和保護意愿存在差異，影響到了死亡個體的收集。保護區內的農戶對環境保護的態度比保護區周邊的農戶積極[13]，陜西漢中朱鹮國家級自然保護區戶外大部分面積位于洋縣，多年持續宣教使群眾保護意識相對較高，因而傷亡個體的收集率也較高。

本研究共獲得朱鹮幼鳥死亡個體153只，占死亡總數的56%。幼鳥死亡集中于出飛后的1～2個月內，即6—7月(表2)，出飛幼鳥數量的增加和幼鳥飛翔、覓食、逃避敵害等環境適應能力不足是導致幼鳥死亡率過高的主要原因，這與張躍明等[5]的研究結果基本一致。成鳥的死亡多集中在1—2月和7—8月，1—2月死亡的成鳥數量較多，且多為外傷和骨折的雄鳥，結合朱鹮的領域性行為和低海拔區域巢樹資源相對不足，以及觀察到洋縣文同村2對朱鹮為爭奪1個巢址而進行長達7 d的激烈打斗，致使1只雄鳥頸部皮膚撕裂，推測此期朱鹮成鳥死亡的主要原因是爭奪配偶、營巢樹木而發生的打斗所致。7—8月是成鳥死亡的次高峰，可能是長達2～3個月的孵化、育雛使成鳥的體質下降，抵抗力降低，易感染各種疾病所致。

4.2 野生朱鹮死亡原因

早年研究認為，雛鳥死亡的主要原因是異步孵化造成的巢內競爭和天敵危害[11]，1981—2003年育雛期雛鳥的死亡占野生朱鹮死亡總數的60.7%[3]。本研究獲得的273只死亡個體中有雛鳥15只，僅占7.7%，其主要原因包括3個方面：第一，隨著朱鹮營巢數量的增加和分布范圍的擴大，保護管理人員已無力采取逐巢監護的模式，部分早期死亡的雛鳥未被發現或及時統計；第二，自2003年以來，朱鹮逐漸開始在低海拔區域筑巢，目前巢區主要分布在低海拔的平原地帶[11]，該區域食物資源較為豐富，巢內競爭現象得以減輕；第三，在低海拔區域，王錦蛇(Elaphecarinata)、鷹科(Accipitridae)、隼科(Falconidae)等主要危害雛鳥的天敵數量相對較少，使得更多的雛鳥能夠存活，這可能是2019年朱鹮繁殖力高于1981—2014年[12]的主要原因。

外傷、撞擊和網線纏繞等引起的機械性損傷也是造成朱鹮死亡的主要原因之一，占死亡總數的34%。受傷個體失血過多、傷口感染，受傷個體發現晚、捕捉困難和缺乏及時專業有效救治是其外傷死亡的重要原因。撞擊事故多發在清晨和黃昏，通常為撞擊路燈桿、墻體和護欄，調查發現撞擊事故多發在有光源的障礙物附近，如2019年10月13日早晨洋縣謝村鎮東坡村1只成年朱鹮撞路燈桿死亡；2020年6月19日傍晚，洋縣洋州鎮天下城社區居民目睹1只朱鹮撞向21號樓有路燈的側墻導致當場死亡。照明光污染會導致候鳥撞擊建筑物、擾亂候鳥遷徙途中的生物節律等，從而威脅到候鳥的遷徙安全[14]。朱鹮屬留鳥，光污染是否是朱鹮撞擊事故發生的原因及其對朱鹮種群的影響程度還需做進一步研究。近2年，網線纏繞致朱鹮受傷和死亡事件頻發，系朱鹮誤入魚塘防鳥網和獼猴桃、瓜蔞等攀緣植物種植園被纏繞所致，其根本原因是農業產業結構調整改變了朱鹮棲息地自然環境。

疾病是朱鹮死亡的重要原因，占死亡總數的19.0%。大腸桿菌(Escherichiacoli)、沙門氏菌(Salmonellasp.)、銅綠假單胞菌(Pseudomonasaeruginosa)、產氣莢膜梭菌(Clostridiumperfringens)等細菌和胃瘤線蟲(Eustrongylidessp.)、日本棘隙吸蟲(Echinochasmusjaponicus)等寄生蟲都可感染朱鹮導致其死亡[15-20]。3年間，對12只疑似疾病死亡的個體進行剖檢和微生物學診斷，有6只個體死于大腸桿菌病，4只死于沙門氏菌病，2只死于寄生蟲感染所致的胃腸穿孔合并大腸桿菌感染。所有剖檢個體消化道均有不同程度的胃瘤線蟲和吸蟲感染情況。尚不足20日齡的朱鹮雛鳥消化道內已有寄生蟲存在，根據朱鹮育雛方式推定，朱鹮早期的寄生蟲感染是在親鳥哺育雛鳥時，通過“逆嘔”將其體內的寄生蟲和半消化食物一同喂給雛鳥所致。

王錦蛇捕食朱鹮雛鳥和卵[21]，大型猛禽襲擊亞成體朱鹮和病弱個體[5]，是朱鹮保護早期影響朱鹮種群增長的重要原因之一。本研究中此類現象的發生相對較少，主要是目前朱鹮營巢的重點區域在低海拔的平原地帶，天敵數量較少。但是，近年來毒蛇[22]和貓、狗咬傷朱鹮致死事件時有發生，需引起重視。

狩獵曾是日本朱鹮走向滅絕的原因之一[23]，1981—1994年在洋縣朱鹮分布區發生過4起獵殺朱鹮事件，造成了6只朱鹮死亡[5]，險些使中國朱鹮滅絕。隨著野生動物保護法的頒布和全面收繳槍支、禁獵等工作的開展，這一情況得到了好轉，但是非針對朱鹮的盜獵行為在朱鹮分布區依然存在，朱鹮被“誤傷”時有發生，研究中發現有5只朱鹮死于捕獵其他鳥類的套索和夾子上。

朱鹮有在輸電鐵塔營巢[12]和電線桿上休息的行為[11]，會因觸電而死亡。朱鹮中毒時間發生在夏季，系在農田采食被農藥污染的昆蟲和魚蝦所致。溺水死亡多發生在淤泥較多的魚塘，可能是取食時陷入泥地掙扎，羽毛被污泥粘住應激而死。大風和雷擊常導致朱鹮營巢和夜宿林木折斷和傾倒，造成樹上棲息朱鹮來不及逃離被壓死或雛鳥被摔死。此外，占死亡總數22%的死因不明個體的死亡原因，需要在以后的工作中做進一步地研究分析。

4.3 建議

為從根本上減少朱鹮死亡數量，實現對朱鹮的有效保護，陜西漢中朱鹮國家級自然保護區管理局和各縣市野生動物管理部門應加強對朱鹮擴散地的居民進行宣傳教育工作，提升居民對朱鹮的認知度和保護意識；建立和健全病傷朱鹮救治體系，提高病傷朱鹮，尤其是外傷和疾病個體的救治能力和水平；加強對平原地區可供朱鹮營巢和棲息樹木的保護管理；引導當地居民在不改變朱鹮棲息地原有生態環境的基礎上合理進行農業產業調整和升級，做到朱鹮保護和居民增收“雙贏”。