動物季節性遷徙研究進展

徐 晶 徐鴻洋 劉春霞 張焱如 曹俊偉 周歡敏*

(1.內蒙古農業大學生命科學學院，呼和浩特，010018；2.內蒙古自治區生物制造重點實驗室，呼和浩特，010018)

動物季節性的遷徙(migration)是地球上最壯觀、最神秘、最震撼的生物現象之一，許多生物在不同生境之間通常會進行大范圍的季節性運動，這種現象在鳥類中被稱為“遷飛”，在水棲動物中被稱為“洄游”，在陸地上活動的獸類中被稱為“遷移”。通常認為，遷徙是在2個或多個地點之間可預測、可往返、有規律的季節性生物現象。季節性遷徙由于能量消耗大、陸地障礙較多、行走速度相對較為緩慢，在陸生哺乳動物中不是很普遍。海洋動物和具有飛行能力的動物(鳥類和蝙蝠)相對有更大的遷徙傾向，但該傾向隨著生態系統而變化。從進化適應性的角度來看，動物遷徙的動機是由于某個地方更有利于其生存(如獲取食物或繁殖)和避開生存不利條件(如激烈的競爭或捕食)，因此，遷徙是動物對生態環境的一種適應[1-2]。遷徙通常分為周期性遷徙和非周期性遷徙。周期性遷徙一般指動物在一定區域、時間內進行遷徙[3]，如非洲草原由于氣候的季節性變化，上百萬頭的角馬(Connochaetestaurinus)、斑馬(Equusgrevyi)、瞪羚(Gazellathomsoni)定期進行遷移活動，2月從坦桑尼亞的塞倫蓋蒂國家公園，穿越食肉動物遍布的草原一路北上，穿越馬拉河，8月抵達肯尼亞的馬賽馬拉國家公園。生活在北極的馴鹿(Rangifertarandus)每年都會往返于冬季食物較多的寒帶針葉林和夏季食物豐美的苔原繁殖下一代。非周期性遷徙是指動物在惡劣環境中無法生存，而進行大規模的遷徙，如過度繁殖后的旅鼠(Myopusschisticolor)，由于生存環境中的食物減少，競爭增大，它們會自發地奔赴大海，進行死亡大遷徙，僅留下少數同類延續后代[4]。

動物們遷徙的方式通常有海河遷移[5]、垂直遷移[6]、東西遷移、南北遷移[7]。魚類通常進行海河遷移，如鳳鱭(Coiliamystus)，成魚在長江中下游產卵，親魚返回海中，孵化出來的幼魚在淡水中生活幾個月，待獲得耐受海水的能力，再洄游到海中。生活在高山上的金絲猴(Rhinopithecusspp.)和牦牛(Bosgrunniens)會在秋冬季節時進行垂直遷移，往海拔較低的山下遷徙。鳥類遷徙通常是南北方向，僅有少部分鳥類進行東西方向遷徙[8]。

1 動物遷徙的起源和驅動力

目前，關于動物遷徙起源有幾種觀點：(1)“南方起源”假說，遷徙動物起源于南方的熱帶森林，因大量繁殖造成了對食物需求增加，生態壓力使某些動物在夏季向北方冰川退去的地區轉移，而當冰川來臨時再回到南方越冬，長久之后，便形成了遷徙[9]。(2)“北方起源”假說，遷徙動物起源于高緯度地區，由于第四季冰川自北向南的入侵，迫使動物向溫暖的南方遷徙，待夏季冰川消退，再定期地往返于繁殖地和越冬地之間，從而形成遷徙[10]。(3)“板塊漂移”假說，遷徙動物本來生活在南方，因大陸板塊由南向北漂移，動物被帶到了北方，為返回老家就形成了遷徙[11]。根據現代地質學研究的發現，大陸板塊移動早已完成，相對來說只有第1種觀點更符合現代生態學的思想。動物遷徙的起源還不明確，需要進一步探究。

關于動物遷徙驅動機制有1個經典理論假說，即“綠色波浪”假說，認為食草動物的遷徙是由區域植物葉片生長的高峰驅動。遷徙和植被相關研究對各種物種的作用，促使人們普遍接受綠波作為食草動物遷徙模式的近向機制[12-14]。幾乎所有研究都根據相關性得出結論，無法確定綠波的顯著相關性只是巧合地出現，還是確實是遷徙模式的主要決定因素。雖然北半球食草動物的春季遷徙與食物供應(即綠色波浪)相吻合，但動物春季遷徙可能與其他環境因素，如日長和氣溫[15]，甚至與緯度相關(野生馴鹿在北極圈內生活，最南處在中國大興安嶺北部)。鳥類遷徙還受到風向的影響，根據風況調整遷徙時間，如雪鸮(Buboscandiacus)、游隼(Falcoperegrinus)和毛腳鵟(Buteolagopus)等[16-17]的遷徙活動。

遷徙動物如何應對長時間遷徙的需求和限制尚不明確，每個季節和生活史階段的生態環境都可能會影響動物的行為、表現，甚至后期的生存[18]。如何平衡能量儲備是季節性遷徙動物遷徙策略中的一個重要決定因素，能量儲備與每年進行季節性遷徙的時間是密切聯系的。覓食季節的食物供應是否充足可以決定動物遷徙的時間和出發時的身體狀況，還會影響到達繁殖地的時間和身體狀況，最終影響繁殖是否成功，因此，食物和遷徙季節的生態條件也是許多動物遷徙的主要驅動力。越來越多的證據表明，遷徙過程中經歷的生態條件可能同樣具有決定性，惡劣天氣條件會推遲繁殖和到達食物區的時間，造成食物供求之間的時間不匹配，可能迫使動物在低質量的棲息地生存[19]。

2 影響動物季節性遷徙的因素

2.1 磁場對動物遷徙的影響

與鳥類等其他小型動物相比，研究大型哺乳動物遷徙導航機制有巨大的挑戰，由于不太容易接受實驗操作[20-21]，大多數關于哺乳動物長距離遷徙導航機制的研究都依賴衛星定位去跟蹤動物遷徙的路線和范圍，根據衛星定位的數據模擬導航機制建立動物遷徙模型[22-23]，確定哪種模型最適合真實動物的遷徙軌跡。

為了完成遷徙，動物演化出了一套適應形態、感官、生理和行為的特征，這些特征在一年中適合的時間或特定的環境條件下啟動。研究發現，遷徙動物是通過太陽、月亮、恒星、遺傳學、記憶地圖、氣味及磁場等途徑進行導航。現在很多研究者關注動物保持遷徙方向和如何進行導航的方法[24-26]，如記憶地圖、氣味導航及天體指南針[27]和地球磁場[28]。動物探測地球磁場的能力具有重要的生物學意義，許多脊椎動物和無脊椎動物都使用這種能力進行定向，尤其是在遷徙期間進行定向[29]。在鳥類中，提出了2種磁體感知模型——磁石定向[30]和化學反應[31]。化學模型表明，有光敏感受器通過光誘導產生的化學作用傳輸到神經系統[32]，現在發現唯一具有這種特征的分子是隱色素(CRY)[33]。鳥類眼睛的光受體神經元中隱色素在遷徙過程中進行磁定向[34]，最早從果蠅(Drosophliamelanogaster)中獲得了關于隱色素磁敏的遺傳證據，后期從君主斑蝶(Danausplexippus)遷徙的研究中也證明了其根據光依賴方式感知磁場[35]。

蝙蝠作為唯一會飛行的哺乳動物，部分隨季節進行遷徙，具有超聲定位的能力，但研究發現，蝙蝠超聲定位的作用距離有限，并不能為其遷徙或長距離飛行導航。研究者采用多種巖石地磁學技術對遷徙和非遷徙的蝙蝠進行對比，發現蝙蝠使用地磁場導航進行長距離遷飛，蝙蝠的頭部含有軟磁性礦物顆粒，遷徙性蝙蝠腦組織內的磁性顆粒含量比非遷徙性蝙蝠高，通過進一步分析確認該軟磁性礦物為磁鐵礦顆粒。研究者已經從高等動物和低等動物中先后發現了磁性礦物，如人腦海馬組織、趨磁細菌(Magnetotacticbacterium)、藻類、蜂類、鳥類等，這些發現為將來揭示生物地磁導航機制提供了依據[36]。

研究者從果蠅的基因篩選驗證發現一種磁受體蛋白MagR，該蛋白廣泛存在于生物體內，主要參與細胞能量代謝、電子傳遞、底物結合與激活、鐵硫存儲、酶促反應及基因表達調控，該研究初步確認并建立了基于MagR蛋白的生物指南針，為深入理解動物磁感應機制提供了新的方略，同時也開啟了磁遺傳學這一全新的領域[37]。

板鰓亞綱(Elasmobranchii)動物，如鯊魚(Selachimorpha)和鰩魚(Rajiformes)，對電磁場很敏感。但近期有研究對窄頭雙髻鯊(Sphyrnatiburo)進行了磁位移試驗，證明鯊魚使用地磁場類似地圖的信息作為導航，這種能力有助于在這些物種已知的長距離遷徙中導航，并可能維持海洋環境中的種群結構[38]。

哺乳類動物遷徙雖備受關注，但由于哺乳動物視覺、嗅覺和聽覺受體都高度發達，因此不能確定哺乳動物遷徙是否和磁受體有關。

2.2 光周期—視覺神經機制對動物遷徙的影響

研究者發現動物離開繁殖地進行遷徙通常與季節變化密切相關，動物使用內生季節性時鐘來測量光周期的變化以感知季節。在鳥類遷徙研究中，遷徙時間似乎與繁殖的時間同步，因此對鳥類采用候選基因的方法進行了相關研究，確定CLOCK基因是遷徙時鐘的可能候選者，通過對野生種群和籠養鳥類進行比較，發現兩者采用的是一個時鐘進行計時[39-40]。

君主斑蝶大腦中樞復合體中的時鐘和時鐘基因也被認為參與光周期的測量(圖1，圖2)[25]。每年秋天，隨著白晝長度的光周期減少，生活在落基山脈以東的君主斑蝶離開北方的繁殖地，向南遷徙到位于墨西哥的越冬地，在那里保持非繁殖狀態(即滯育)直到第2年春天。隨著溫度和光周期的增加，君主斑蝶開始繁殖交配，并再次向北遷徙到美國南部，遷徙途中雌性將卵產在一種名叫馬利筋(Asclepiascurassavica)的植物上，這種植物是幼蟲賴以為生的唯一宿主。秋季遷徙的君主斑蝶和春季再遷徙的君主斑蝶，都使用時間補償的太陽羅盤作為主要的導航系統來引導它們的路線方向。時間補償的太陽羅盤不僅觸發秋季遷徙狀態，而且可以觸發離開其繁殖地的時間。位于觸角中的Circadian時鐘提供了必要的定時組件，使春季和秋季遷徙的君主斑蝶都能夠通過太陽補償在天空中位置的日常變化來保證路線及方向，也就是這個物種導航的指南針[27，41-44]。大腦時鐘是最有可能參與遷徙特征的誘導因素，通過調節時鐘基因和控制時鐘基因的轉錄來影響遷徙的特征[45]。研究者將君主斑蝶的時鐘基因分別敲除進行驗證，從功能上確定晝夜時鐘或時鐘基因在遷徙中是否發揮關鍵的作用，結果是符合預測的[46-48]，即晝夜時鐘及時鐘基因在遷徙中發揮了關鍵的作用。君主斑蝶的大腦具有與其他昆蟲大腦一致的特征，在這些特征中，它被認為介導了涉及視覺線索和三維空間意識等的類似行為，如視覺學習、空間記憶、多模態刺激的整合和運動控制等[49-51]，這些幫助君主斑蝶順利遷徙。

圖1 君主斑蝶時間補償的太陽羅盤[25]

圖2 君主斑蝶遷徙的時鐘分子機制[25]

2.3 記憶機制對遷徙動物的影響

記憶在引導動物遷徙中也起著重要的作用。有研究人員歷時6年建立了一套游隼遷徙系統，發現了1個和記憶能力相關的基因ADCY8，該基因在游隼長距離遷徙種群中受到了正選擇，試驗證明長、短遷徙種群主要基因型存在功能差異，揭示了長時記憶可能是鳥類長距離遷徙的重要基礎[52]。

研究者通過遙感植被數據資源景觀建立斑馬遷徙的感知模型和記憶模型，二者與全球定位系統標記的斑馬軌跡進行比較，發現使用記憶機制優于使用感知機制，使用記憶機制的模型平均距離真實目的地30～50 km，而那些具有全球定位系統標記平均距離最終目的地約120 km[53]。

研究者將10年的藍鯨(Balaenopteramusculus)衛星跟蹤數據與同時進行的北太平洋遙感海洋學測量相結合，證明了長期記憶和資源跟蹤在海洋巨型動物的遠距離遷移中起著關鍵作用。藍鯨的食物是磷蝦，藍鯨遷徙時間基本上和磷蝦生長繁榮的時間相一致，受歷史環境過程制約的長期遷徙動物可能難以應對快速的環境變化[54]。

研究者通過衛星定位追蹤發現飛狐(Pteropusspp.，澳大利亞最大的蝙蝠)雖不根據季節進行遷徙，但是根據花開而隨機地進行遷徙，飛行不連續，路線交錯復雜，在數十個不同的棲息地短暫定居，其家族成員數量也經常因新“移民”而產生波動[55]。研究者多年來發現蝙蝠在自然環境中表現出對于生態環境的認知行為，如空間記憶，根據研究“認知地圖”(空間的異源中心表征)已經產生了關鍵的神經生物學見解。

2.4 社會學習機制對遷徙動物的影響

動物個體或群體在生活中，通過對其他動物的行為觀察或是跟隨，獲得相關的信息，并改變其行為表現的過程，屬于社會學習。美洲鶴(Grusamericana)，體型高大，因其叫聲高亢悠遠而又名“高鳴鶴”，通過對其遷徙數據的分析，發現鳥類遷徙與長期社會學習的關系緊密。研究者通過對首次遷徙的高鳴鶴進行人工訓練，并使用超輕型飛機保護，發現年齡越大的鳥類，其遷徙路徑的偏差越小[56-57]，這是其通過長期社會學習及記憶的結果。

有研究者認為，有蹄類動物的遷徙源于對飼料季節性分布信息的學習和傳播。通過比較遷徙到新棲息地的大角羊(Oviscanadensis)和駝鹿(Alcesalces)的遷徙傾向與那些持續了數百年的歷史種群的遷移傾向，發現歷史種群中的個體大多是遷徙的，而異地來的個體最初并不會遷徙，多年后，異地遷徙的種群獲得了沖浪綠色飼料波(跟蹤植物物候)的知識，才增加了它們的遷徙傾向。經研究發現，有蹄類動物遷徙進化的主要機制是學習和傳播。因此，遷徙的喪失將會抹殺種群后代對高質量飼料產地的了解，并可能抑制種群的數量[58]。

2.5 嗅覺神經機制對動物遷徙的影響

經過多年試驗，研究者證明了環境氣味作為導航對鳥類的重要意義，通過對鳥類嗅覺受體基因的研究，發現許多鳥類都具有極其敏銳的嗅覺。鳥類可以根據空氣中的氣味和氣味的濃度進行導航[59]。研究者先后提出了3種嗅覺導航的假說：(1)鑲嵌圖假說，通過識別風向中的氣味與巢位置關系，進行導航[60]。(2)嗅覺激活假說，嗅覺受體激活某種導航機制進行定向導航[61]。(3)梯度圖假說[62-63]，因地理位置不同，可能存在著氣味濃度差異，通過地點氣味濃度差異確定位置。由于氣味的化學特性仍然未知，研究者通過測量揮發性有機化合物來研究潛在的化學導航線索，在選定的區域環境中，測量區域水平和垂直空間梯度，這些空間梯度包括二甲基硫化物(DMS)等海洋排放物、生物化合物(萜類化合物)、人為混合空氣(芳香化合物)，以及與海床系統一致的時間變化。使用氣團軌跡檢查釋放的鳥類GPS軌跡，表明當地的生源硫化物二甲基硫濃度可預測，并改變鳥類的飛行方向。研究揭示了多個區域尺度的真實世界化學梯度，這些化學梯度可以構成適合鳥類嗅覺地圖導航的基礎[64]。

3 結束語

動物季節性遷徙是由生態環境、動物生理和生物地理等多種因素共同作用形成的，如因季節性產生的棲息地資源分布不勻，使得遷徙時間與資源可用性、能量得失與死亡率不平衡。在季節性遷徙中，遺傳起到重要作用，某些能力需后期學習和記憶，涉及遷徙的時間、持續時間、距離，以及行為、生理適應(能量儲存、運動速度等)、定向和導航的控制等，這些成本和要求在很大程度上限制了遷徙。由這些研究可見，對遷徙的研究需要多種技術和方法，需要盡可能完整地去了解這種復雜的生物特性。近年來，國內外通過采用新技術，特別是衛星無線遙感探測技術，提供了關于單個動物遷徙的準確信息，讓研究者較為準確地評估動物遷徙、運動和導航理論。

季節性遷徙對動物具有重要的作用，雖然現在已了解到部分外界信號與神經機制相關，但由于遷徙動物的不可控性，缺乏對動物為什么遷徙、如何確定遷徙時間及路線的相關機制的深層次研究，因此，開發新技術與應用模式將有助于進一步揭示遷徙的確切的機制。

我國季節性遷徙動物種類豐富，目前對動物季節遷徙的研究還停留在簡單的個體路線和種群分類上，這是遠遠不夠的。需要采用綜合方法，最好是將衛星遙測技術、種群和基因組學以及建模等方式結合起來，不僅要了解動物季節遷徙的路線，還要對動物遷徙的具體機制進行研究，在理解生態相互作用和共同進化過程的基礎上為保護遷徙物種奠定基礎。