中國溫帶典型森林植物比葉面積的空間格局及其影響因素

劉可佳,何念鵬,侯繼華,*

1 北京林業大學生態與自然保護學院,北京 100083 2 中國科學院地理科學與資源研究所生態系統網絡觀測與模擬重點實驗室,北京 100101

植物功能性狀(Plant Functional Trait,PFT)是能夠揭示植物響應變化環境的生態策略且易于測量的植物特征[1—2]。葉片是植物直接接觸大氣環境的器官,是植物進行光合作用和氣體交換的基本功能單位,是維持生態系統運轉的樞紐[3]。而葉功能性狀作為主要的植物功能性狀之一,與植物的生長、存活和對光的需求密切相關[4],能夠反映植物對現有資源的利用分配能力和對環境變化的適應對策[5—6]。

比葉面積(Specific Leaf Area, SLA)是關鍵的葉功能性狀指標之一,被定義為葉面積與其自身干重之比[7],不僅可以表征植物對生長前期捕獲光、養分等資源的預期回報,而且能夠反映植物在不同資源環境下的碳獲取策略、生長策略和適應策略的權衡[8]。生態學者針對SLA這一指標從不同角度開展了大量的研究工作,包括SLA的空間變異[9—11]、種內種間變異[12]、SLA與其他植物性狀的關聯[11, 13]和環境變化對SLA的影響[14—15]等多個方面。研究結果表明,在全球尺度上,隨著空間的變化,不同區域植物SLA存在顯著差異[9]；SLA隨緯度的增加逐漸增加[11],而隨著海拔的升高,SLA顯著下降[10]。不同樹種SLA也存在顯著差異,落葉樹種的SLA顯著大于常綠樹種,闊葉樹種的SLA顯著大于針葉樹種[11—12],各功能性狀間也存在明顯聯系,SLA大的植物,往往具有較低的葉干物質含量和葉氮含量,它們之間相互協作以適應環境[13, 16]。環境因子是影響植物SLA變異的極為重要因素,通常情況下,SLA隨著溫度的升高而增加；生長在濕潤和低輻射條件下的植物具有較大的SLA[14—15]。這些研究極大地提升了人們對植物生理活動、養分利用策略及植物對全球變化的響應與適應策略的理解。需要關注的是,當前已有的大多數植物功能性狀研究仍是以少數優勢物種為主要研究對象[17—18],并未考慮天然森林群落物種組成的復雜性和區域差異性。僅僅關注優勢種會弱化對生態系統整體性的認識,而生態系統的功能和服務最終取決于組成生態群落的物種的特征,因此對植物群落所有物種SLA進行系統性的調查對探究SLA的空間變異及其影響因素至關重要。

中國東北部的溫帶森林是中國森林資源的重要組成部分,也是東北大平原農業發展的重要屏障, 對區域氣候環境的維護和調節起著重要的生態作用[19—20]。這一地區典型的地帶性植被為寒溫帶興安落葉松林、溫帶紅松針闊混交林和暖溫帶落葉闊葉櫟林。本研究以我國東北地區三種典型的森林作為研究對象,設置覆蓋我國東北地區約1200 km的野外調查樣帶,并向南擴展到北京東靈山,共設置12個調查樣點,通過詳細的群落調查及群落內所有物種比葉面積的系統性調查與測定,重點探究如下科學問題:溫帶森林SLA在空間格局上的變化規律,東北地區3種典型森林類型植物SLA的差異以及SLA空間變異的影響因素。以期為未來深入研究植物對環境變化的適應對策及機制提供理論支撐。

1 研究地區及其概況

1.1 研究區概況

研究地區位于經度115°—129°E,緯度39°—54°N,跨暖溫帶、中溫帶、寒溫帶3個溫度帶,海拔范圍在316—972 m,年平均溫為-5.47—6.55℃,年均降水范圍在383.53—836.23 mm。根據三個溫度帶的典型地帶性森林的空間分布特征和代表性,調查主要選擇在遠離村落、人為干擾少的國家級自然保護區或林場內進行,主要選擇保存較好、區域代表性強的成熟林。共布設12個采樣點(圖1)。具體包括:北京市門頭溝區東靈山,河北省興隆縣霧靈山自然保護區、遼寧省清原滿族自治縣、吉林省安圖縣長白山自然保護區、吉林省輝南縣龍灣國家森林公園、吉林省蛟河市、黑龍江省尚志市帽兒山國家森林公園、黑龍江伊春市涼水自然保護區、內蒙古自治區根河市、內蒙古自治區莫爾道嘎國家森林公園、黑龍江省呼瑪縣呼中自然保護區、黑龍江省漠河市。各研究區基本信息詳情見表1。

圖1 典型溫帶森林采樣點分布圖Fig.1 Distribution of sampling sites in typical temperate forestsDLS:東靈山;WLS:霧靈山;QY:清原;CBS:長白山;LW:龍灣;JH:蛟河;MES:帽兒山;LS:涼水;GH:根河;MEDG:莫爾道嘎;HZ:呼中;MH:漠河

1.2 研究方法

1.2.1野外采集

本研究于2019年植物生長旺盛的7—8月進行野外調查與取樣。按照緯度從南到北的順序依次對不同樣點進行野外調查與取樣。在每個取樣點設置4個30 m×40 m調查樣地,進一步劃分為次一級樣方。為了便于區分,將原樣地稱為一級樣方(30 m×40 m),用于喬木層的調查; 在每個一級樣方內設置2個5 m×5 m的二級樣方,用于灌木層的調查；設置4個1 m×1 m的三級樣方,用于草本層的調查。群落結構調查方法參見《中國生態系統研究網絡(CERN)監測規范》。調查后采集樣地中出現的所有植物的葉片樣品。喬木葉片樣品采集:每個樹種選擇樣地內胸徑、樹高最大、長勢良好的個體3—4株。每株個體根據不同層次和方位,用高枝剪或人工爬樹的方法采集樹冠中上部東南西北4個不同方向的小枝4個,手工摘取無病蟲害的、完全展開的健康成熟葉片,并且把不同方位的葉片樣品按比例均勻混合,獲取葉片的混合樣品。紅松和油松僅對多年生葉進行取樣。灌木葉片樣品采集:選取樣地中每個灌木物種冠幅、株高最大的個體3—4株。每株個體采集灌木中部偏上、無病蟲害、完全展開的健康成熟葉片。草本植物葉片樣品采集:選取樣地中常見物種基徑、冠幅最大的5—10株個體。每個個體采集無病蟲害、完全展開的健康成熟葉片。野外采集葉片后,立刻將采集到的葉片放入內置冰塊的保溫箱(或冷藏箱)(0—4℃)中保存。共采集物種數1086種,其中喬木174種,灌木269種,草本643種。具體采樣方法參照何念鵬等[21]。

同時,在每個樣方中收集一份土壤樣品。取樣時,先除去表面的凋落物,然后用土鉆法鉆取0—10 cm表層土壤,手動挑除其中可見的根系和凋落物。為減少土壤異質性,將每個調查點4個樣方中鉆取的土壤樣品混合得到一個混合土樣。之后將混合土樣自然風干并通過直徑2 mm的土壤篩,用于土壤理化性質的測定。

1.2.2室內測定

闊葉樹種用掃描儀(Cano Scan LIDE 220, Japan)掃描獲得葉片圖像,利用Image J軟件(National Institutes of Health,Bethesda,USA)計算葉片的面積,然后放入75℃的烘箱中烘干至恒重,用萬分之一天平測量其干重。落葉松、云杉等可近似看作長方形,隨機挑選30片葉子測量其長和寬,計算總葉面積；紅松單針橫截面可近似看作三角形,測量每根針葉長和橫截面外邊長,得到單葉面積,共取30片針葉計算其總面積,烘干后得到總干重。根據公式SLA=葉面積/葉干重,得到比葉面積。用元素分析儀(Vario EL Ш, Elementar, Germany)測定土壤碳、氮的含量,用鉬銻抗比色法測定土壤磷含量,用FP 6410火焰光度計(上海儀電分析儀器有限公司)測定土壤鉀含量,土壤酸堿度用pH計(Myron L. Company, Carlsbad, CA, USA)測定。

1.2.3環境要素的獲取

12個調查點的氣象數據來自1961—2010年中國氣象站數據插值結果,包括年均溫度(MAT)和年均降水量(MAP)；通過 Science Data Bank網站(http://www.dx.doi.org/10.11922/sciencedb.332)提取連續15年的輻射數據,包括年均紫外輻射(UV)和光合有效輻射(PAR)；土壤理化性質數據由實驗室測得。

1.2.4數據分析方法

根據生活型將森林植物劃分為喬木、灌木和草本植物,根據葉片形態特征和脫落特征將樹種分別分為闊葉樹種和針葉樹種、常綠樹種和落葉樹種[22—23]。首先探討溫帶森林不同生活型植物SLA的分布規律,之后采用回歸分析探討不同生活型的植物SLA隨空間格局的變化規律,采用單因素方差分析(one-way ANOVA)和多重比較(Duncan法)探討植物SLA在不同森林類型間的差異,采用回歸分析探討環境要素對植物SLA的影響,并進一步利用結構方程模型評估氣候、輻射、土壤因子對植物SLA空間變異的解釋程度。由于結構方程模型要求解釋變量與被解釋變量之間滿足線性相關關系,因此對具有二次項相關關系的變量進行開方處理,以滿足模型要求。此外,為避免環境因子之間因相關性高而在模型建立時產生共線性問題,對其進行降維處理或選擇其中一個因子進入主效應。最終,通過逐步回歸選擇具有顯著作用的因子作為最終模型的參數。數據統計分析采用SPSS 25.0完成,圖的繪制采用R 4.0.0、Origin 2018和AMOS 24軟件進行。顯著性水平為P=0.05。

2 結果

2.1 溫帶典型森林植物 SLA的整體分布特征

中國溫帶典型森林的植物SLA總體上呈現正態分布趨勢(圖2)。比葉面積整體變化范圍為2.02—99.65 m2/kg,平均值及其標準差為(34.18±16.03) m2/kg,峰值為1.07 m2/kg,變異系數為0.47。喬木、灌木和草本SLA的分布特征與溫帶森林所有物種SLA的分布趨勢一致。其中,喬木SLA變化范圍為2.02—58.74 m2/kg,均值及其標準差為(21.32±10.24)m2/kg；灌木SLA變化范圍為2.89—99.65 m2/kg,均值及其標準差為(31.60±14.21)m2/kg；草本植物SLA變化范圍為4.66—98.53 m2/kg,均值及其標準差為(38.75±15.91)m2/kg。不同生活型的植物SLA表現為草本>灌木>喬木,這說明喬木比灌木和草本更能適應貧瘠環境。SLA的變異系數在不同生活型中表現為喬木(0.48)>灌木(0.45)>草本(0.41),說明喬木比灌木和草本植物對區域間的環境變化更加敏感,而草本植物比喬木和灌木具有更好的生態適應性。

圖2 溫帶森林植物比葉面積頻數分析Fig.2 Frequency distribution of plant specific leaf area in temperate forests

2.2 溫帶典型森林的植物 SLA的緯度格局

中國溫帶森林的植物SLA表現出顯著的緯度變化格局(圖3)。溫帶森林所有物種的SLA隨緯度升高呈現顯著的二次項回歸關系,即表現為先升高后降低的變化趨勢,其中,龍灣、蛟河地區植物SLA最大。喬木SLA、灌木SLA和草本植物SLA隨緯度變化趨勢與所有物種SLA表現出一致的規律性,且與緯度格局均具有顯著相關性。喬木SLA在龍灣、清原地區較大,在蛟河地區較低；灌木和草本SLA均在龍灣、蛟河具有最大值。

2.3 三種典型森林的植物SLA差異分析

三種典型森林的植物SLA具有明顯的差異(圖4),表現為溫帶紅松針闊混交林>暖溫帶落葉闊葉櫟林>寒溫帶興安落葉松林。對于闊葉樹種和針葉樹種、常綠樹種和落葉樹種而言,其SLA也存在顯著差異,但在不同森林類型中均一致表現為闊葉樹種SLA>針葉樹種SLA；落葉樹種SLA>常綠樹種SLA。闊葉樹種與落葉樹種SLA在不同森林類型間具有一致的變化趨勢,即溫帶紅松針闊混交林>暖溫帶落葉闊葉櫟林>寒溫帶興安落葉松林。不同森林的針葉樹種SLA表現為寒溫帶興安落葉松林>溫帶紅松針闊混交林>暖溫帶落葉闊葉櫟林；常綠樹種SLA表現為溫帶紅松針闊混交林>寒溫帶興安落葉松林>暖溫帶落葉闊葉櫟林,但兩個樹種的SLA在不同森林中均差異不明顯。

2.4 環境因子與植物SLA的關系

溫帶森林植物SLA與年均降水量(MAP)呈極顯著正相關關系(圖5),但隨年平均溫度(MAT)、紫外輻射(UV)和光合有效輻射(PAR)的增加,均表現為先增加后降低的變化趨勢,且植物SLA與MAT、UV和PAR之間均具有顯著相關性。溫帶森林植物SLA也受土壤理化性質的影響(圖5),植物SLA隨著土壤碳、氮含量的增加呈線性增加趨勢,隨土壤碳氮比的升高表現為線性減少趨勢,但與土壤鉀、磷元素含量和土壤酸堿度無顯著相關關系。說明土壤碳含量、土壤氮含量是影響植物SLA的主要土壤因子。

圖3 植物比葉面積緯度空間格局Fig.3 Latitudinal patterns of plant specific leaf area圖中箱型所代表的地區按緯度從低到高依次為東靈山、霧靈山、清原、長白山、龍灣、蛟河、帽兒山、涼水、根河、莫爾道嘎、呼中、漠河。箱線圖中黑色長方形代表各分組比葉面積中值,黑色空心圓代表各分組比葉面積平均值;黑色曲線為比葉面積與緯度格局的擬合曲線

圖4 不同森林類型植物比葉面積比較Fig.4 Comparison of specific leaf area among different forest typesWF:暖溫帶落葉闊葉櫟林Warm-temperate deciduous broad-leaved Oak forest；TF:溫帶紅松針闊葉混交林Temperate broad-leaved Korean pine mixed forest；CF:寒溫帶興安落葉松林Cold-temperate Larix gmelinii forest;不同小寫字母表示組內差異性顯著(P<0.05)

圖5 環境要素與植物比葉面積的關系Fig.5 The relationship between environmental factors and plant specific leaf area黑色線條為溫帶森林比葉面積與環境要素的擬合曲線,無顯著相關性則不在圖中顯示

2.5 環境因子對植物SLA的整體影響

植物比葉面積與氣候和土壤理化性質間存在顯著相關性,結構方程模型結果表明氣候因素(MAT和MAP)是影響植物SLA的最重要因素,能夠解釋植物比葉面積78%的變異(圖6)。輻射、氣候和土壤養分均可以直接影響植物SLA。在整個構建的模型中,氣候對SLA的總效應最大(0.77),輻射次之(-0.52),土壤養分最小(0.51),三者對SLA的解釋率為0.81。

圖6 環境因素對植物比葉面積的影響結構模型和效應Fig.6 Structure equation modeling exploring the influence of environmental factors on specific leaf area (SLA) of plantMAP:年均降水量 Mean annual precipitation；MAT:年均溫度 Mean annual temperature；TC:土壤碳含量 Soil total C content；TN:土壤氮含量 Soil total N content；PAR:光合有效輻射 Photosynthetically active radiation；UV:紫外輻射 Ultraviolet radiation;深灰色實線和淺灰色虛線分別表示正負效應；線體粗細表示標準化通徑系數的大小；模型擬合參數為χ2=1.96,Df=1,P = 0.16,NFI=0.95,IFI=0.97,AIC=27.96;*和**分別表示變量間關系在P = 0.05和P=0.01水平上顯著

3 討論

3.1 溫帶森林植物SLA的空間變異

本研究通過對中國東北部12個典型溫帶森林的植物SLA進行分析研究,發現中國東北部區域尺度下植物SLA變化范圍為2.02—99.65 m2/kg,平均值為34.18 m2/kg,SLA總體上呈正態分布。我們對溫帶森林SLA變異范圍的研究結果與Wang等[24]對中國東部南北樣帶847個物種葉片SLA的調查結果(1.89—94.99 m2/kg)相似,與全球區域植物SLA數值的變化范圍(2.3—22.8 m2/kg)也一致[25]。這說明我們的調查具有系統性,真實的反映了溫帶地區植物SLA的變異特征。植物SLA在不同生活型間表現為草本>灌木>喬木。草本植物和灌木處于整個群落的中下層,受上部葉片的遮光影響[26],為適應這種弱光環境,增加對光能、CO2的吸收,植物增大自身SLA[27]。而處于頂層的喬木,受到強光的輻射,水分蒸發變強,為了減少光合輻射的傷害,往往采取減小SLA的方法來降低光合速率,而把更多的物質投入到增強葉片細胞壁和維管組織等結構建設上來[28—30],使自身得到保護,延長葉壽命[31]。

溫帶森林中所有物種、喬木、灌木和草本植物SLA沿緯度梯度的變化格局一致表現為:隨緯度的升高,SLA呈現二項式的變化趨勢。這與已有的物種水平上關于葉片SLA緯度格局的研究結論有所差異[24, 32]。這可能是因為本研究對研究區域內的物種進行了系統性的調查,所得結果更能準確表征該生態系統內植物SLA的特征,對植物SLA的緯度格局有更高的解釋度。同時說明了少數優勢種或常見種個體水平的性狀值并不能代表該性狀在整個森林內植物SLA的真實值。隨緯度梯度升高,由暖溫帶到中溫帶,大氣溫度逐漸降低、降水量和土壤碳、氮元素含量明顯增加(表1),良好的環境條件促使中高緯度地區傾向于選擇較高SLA的植物。隨緯度繼續升高,由中溫帶向寒溫帶過渡,針葉林逐漸成為當地的優勢樹種,而針葉樹種通常葉面積較小,SLA變小。大氣溫度和降水量明顯降低,土壤元素含量下降,植物被迫減小葉片面積以降低體內水分的散失,同時通過自身調節將更多的物質分配到葉片中,增加葉片厚度,抵御寒冷,同時植物細胞體積變小,SLA相對減小[33]。

3.2 不同森林類型生活型植物SLA的差異

對于中國溫帶典型森林,不同森林類型間植物SLA差異顯著(圖4)。本研究結果顯示,溫帶森林植物SLA在不同森林類型間表現為溫帶紅松針闊混交林>暖溫帶落葉闊葉櫟林>寒溫帶興安落葉松林,這與緯度格局變化所伴隨的環境、資源的改變密切相關。暖溫帶落葉闊葉櫟林地區,生物多樣性豐富,物種間對于資源的競爭激烈,物種都偏向相對保守的生存策略,因此SLA較小。溫帶紅松針闊葉混交林區域,種內競爭激烈,淘汰率高,使其林下樹種隔離程度高,生態位重疊低,林內資源得到充分利用,競爭壓力小,SLA相對較高[34]。位于高緯度地區的寒溫帶興安落葉松林,其所處環境資源貧瘠,溫濕度低,植物在惡劣環境下,往往將葉片內大部分物質用于儲存和防御或增加葉肉細胞密度,常形成厚度大而面積小的葉片,因而SLA較小。

不同森林類型間不同樹種的植物SLA表現為落葉>常綠、闊葉>針葉。這與前人的研究結論基本一致,例如Wang等[24]對中國東部南北樣帶的研究結果表明,不同類型的植物SLA值表現為:闊葉>針葉；落葉>常綠,Wright等[13]的結論也與本研究結論一致。常綠樹種往往比落葉樹種葉厚度大,這是因為葉肉細胞密度大的緣故[35],進而影響CO2在葉肉細胞中的擴散,導致CO2同化速率降低,光合作用變弱[36],產生較小的SLA。在物質分配方面,常綠樹種通常將物質一部分用于根、莖、枝等器官以及保衛細胞的構建,另一部分用于增加葉片硬度和厚度,以抵御寒冷干燥的環境和防御蟲食,而落葉樹種通常將干物質更多地投入到植物本身和葉面積的增長,因此落葉樹種SLA較常綠樹種高[12]。針葉樹種生長在緯度較高的高寒地區,需要通過降低SLA來抵御不良環境,其自身葉面積也遠小于闊葉樹種,因而SLA很低。

3.3 不同環境條件植物SLA的適應對策

降水、溫度、輻射和土壤養分等環境要素都會對植物SLA的大小產生影響(圖6),Poorter等[15]和Wright等[13]都證明了這一點。本研究顯示植物SLA隨著降水的增加呈線性增加的趨勢,可能是因為在降水較少時,植物受到水分脅迫,為減少水分的散失,它們會通過關閉氣孔、減小SLA、增加表皮細胞特別是柵欄組織的厚度使細胞變得緊湊,以減少水分向外擴散[37—38]。而降雨量充沛的地區,生長條件適宜,環境的選擇傾向于具有較高的SLA的植物出現。SLA隨溫度升高先增加后降低,在低溫條件下,由于物種自身的適應性差異會導致適應能力弱的植物體內碳循環失調[39],使得環境不再適宜其生存；而適應能力強的植物通過自身調節增加體內可溶性糖含量,提高抗凍能力以適應高寒環境,同時由于需要碳水化合物維持其基本生命活動[40—41],植物將碳更多的用于提升防御和生存能力,葉干物質量增加,SLA降低。在高溫強輻射條件下,植物會通過關閉氣孔、減小SLA來降低光合速率和水分的蒸散[29]。在低光能條件下,植物可能會為了避免食草動物的取食,增加葉片表皮毛密度、葉肉細胞密度和細胞壁的厚度,以達到增強葉片硬度的目的[42],葉干重增加,SLA降低。溫度、輻射適宜的條件,適合植物生長,SLA相對較大。因此,植物SLA隨光照強度同樣表現為先增加后降低。土壤養分高的地方,植物SLA較高[25, 43],而養分限制會影響植物葉面積,造成SLA過小[15]。研究表明,SLA與土壤總氮含量呈正相關關系[43],這與本研究的結論一致。土壤養分會直接影響植物體內養分含量,葉碳含量和葉氮含量的提高促使植物的物質生產和光合作用加強[44—45],SLA變大。以往研究表明,SLA與土壤磷元素含量呈正相關關系[46],與土壤酸堿性之間表現為負相關。這在本研究中并未體現。這可能是因為本研究中研究地點所處地區土壤磷含量和土壤酸堿性差異并不是很明顯,所以并未顯示出很強的相關性。

4 結論

本研究探討了溫帶森林植物SLA的特點。經分析發現,植物SLA隨空間格局的變化呈二項式變化規律,植物SLA在三種典型森林間具有明顯的差異,表現為溫帶紅松針闊混交林>暖溫帶落葉闊葉櫟林>寒溫帶興安落葉松林。對于SLA的影響因素而言,氣候是調控植物SLA的主要因素,特別是隨著年均溫度和年均降水量的變化,植物SLA會產生極顯著變化。本研究揭示了中國溫帶森林SLA的空間變異格局及其主要影響因素,可以為將來全球尺度下SLA的研究提供數據支撐,為預測全球氣候變化背景下植物性狀變異提供理論基礎,但對于SLA在群落水平上的概況、不同植被類型、不同植物功能群中的變異大小以及其與生態系統功能的關系的研究尚有所欠缺,未來應對此方面有所加強。