孔雀魚（Poecilia Reticulata）的生態

黃大明 黃宏民 黃禹森 David N.Reznick

（1.清華大學生命學院生態學實驗室，北京 100084；2.加州大學河濱分校進化生態與個體生物學系，美國加利福尼亞州 92521）

0.引言

1859年，德國魚類學者Wilhelm C.H.Peters在委內瑞拉首都卡拉卡斯的Rio Guaire地方發現孔雀魚，由于孔雀魚很像花鳉屬魚類，所以彼得·威廉就命名為孔雀花鳉（Poeciliareticulata）。1861年，西班牙的Senior Filippi得到一些來自巴巴多斯的孔雀魚標本，由于他沒看到彼得·威廉作的描述，而誤認為自己發現了新屬，稱作虹鳉（Lebistes poeciloides）。一直到英國傳教士Robert Lechmere Guppy文獻中提到第一個發現孔雀魚的人于1886年從特立尼達帶回一些標本，經大英博物館的Albert Gunther博士鑒定后為新種，為紀念Robert Guppy，于是就以guppy為孔雀魚的英文名字。

孔雀魚（孔雀花鳉，Poeciliareticulata）是花鳉科一種體型較小（成體長度15mm～25mm），生存能力較強的魚類。分布在南美洲東北部及其附近島嶼的淡水溪流中。雄性個體比雌性個體小，具有各種鮮艷色彩，并且有求偶炫耀行為。雌性會生產早熟幼體，不撫育。在實驗室中，2～3個月性成熟。而后雌性會持續地大約每25d產一批后代，最佳生活水溫22℃～24℃。在自然狀態下，其繁殖頻率在雨季較低，因為洪水沖刷溪流底部，造成此時的食物短缺。生產一代的時間大致為100d。在較小的群落和溪流上游的群落中則為180d～200d[62]。

1.分布

發源于特立尼達北部山脈地區的河流流經陡峭地區被一些瀑布分隔，形成具有不同魚類群落的區域。越靠近上游，魚類密度和物種多樣性就越低。這是因為瀑布阻擋了那些體型更大、捕食性更強的魚類向上游擴散。這種自下而上群落多樣性遞減的分化在許多河流中都存在。同樣，一些魚類也會被瀑布隔離在一定的河段中[17,18,33,34,70]。

在大多數水生群落中都有孔雀魚。在下游區域，群落中捕食壓力較大。瀑布通常會阻隔捕食者，但不會阻隔孔雀魚，因此在瀑布上游的孔雀魚的捕食壓力大大降低，存活率與預期壽命相應提高。在這些區域僅有的另外一種魚類：哈特溪鳉（Rivulushartii），很少捕食孔雀魚。而當其捕食孔雀魚時，也主要捕食小的或未成年個體。在某些溪流源頭，哈特溪鳉是唯一的魚類，它們能夠通過雨水上岸移動[17,33]。

在冰川期，海平面較低時，特立尼達與南美大陸直接相連，南坡的一些河流成為南美洲其他河流的支流。這一時期，南坡上的捕食者是麗魚科（cichlids）和脂鯉科（characins）魚類，與南美洲淡水河流中的捕食者相同。而北坡的河流從未與大陸相連，因此其下游捕食者主要是從海洋入侵的蝦虎魚。盡管如此，北部山脈的兩側都重復了高捕食壓力和低捕食壓力、下游與上游之間的差異。

這種區別的空間尺度很小。在北部山脈的所有研究場所都位于一個從西到東大約25km，從南到北大約15km的矩形內，從海平面到海拔幾百米的范圍內都有孔雀魚生活。河流中高低捕食壓力群落之間的距離通常在數百米的范圍內，也可以由形成阻隔的單個瀑布來區分。瀑布下方是高捕食壓力群落，而其上方是低捕食壓力群落。小范圍的變化意味著魚類群落的差異不會是自然環境差異所造成。當地的河流也很小，大多數研究場所都足夠小，可以跨步或跳過。許多場所還能細分為分散的水池和淺灘，可以跟蹤研究種群中每一個個體。圖1a，b說明了河流的分布及其中的高低捕食壓力群落。

圖1（ a）特立尼達地圖；（b）研究中包括的部分河流以及高低捕食壓力區域的信息。埃爾塞德羅河（The El Cedro River）上的星星表示引入地點，孔雀魚從阻隔瀑布下方的高捕食壓力地點引入到阻隔瀑布上方的無孔雀魚，低捕食壓力地點。（c, d）兩條河流中生活史表型分布信息說明群落類型的多樣性。對比高低捕食壓力群落中，一些中間群落也包含具有中間表型的孔雀魚。每對數字中的第一個是用最小二乘法計算的生殖分配值，即由發育中的胚胎累計干重占總干重的百分比。第二個數字是發育中的胚胎的平均干重（毫克）；（c）瓜納波河（The Guanapo River）。瀑布將高捕食壓力群落A（紅色）與高捕食壓力群落B（橙色）分開。瀑布阻隔了阿爾泰矛麗魚（Crenicichla alta），但不阻隔其他捕食者。高捕食壓力群落B和低捕食壓力群落A（黃色）之間的瀑布幾乎阻隔了所有其他捕食者。只有條紋鯰（Rhamdia sebae）和哈特溪鳉（Rivulus hartii）能在瀑布上方找到。在低捕食壓力群落B（藍色）中僅發現哈特溪鳉（Rivulus hartii）；（d）阿里波河（The Aripo River）。隔開高捕食壓力群落A（紅色）與低捕食壓力群落A（黃色）的瀑布阻隔了除麗魚科（cichlids）藍寶麗魚（Aequidens pulcher）、哈特溪鳉（Rivulus hartii）和非肉食魚類以外的所有魚類。在低捕食壓力群落B（藍色）中僅發現哈特溪鳉（Rivulus hartii）。

2.地理生態

利用同工酶[12,76]、簡單重復序列[4,14,80]、核苷酸堿基對測序[1,22]以及單核苷酸多態性（SNPs）的全基因組掃描[24,87]等方法分析北部山脈地區孔雀魚種群之間的關系，結論如下：北部山脈可分為3個生物地理區域。南部的山坡形成了許多流向卡羅尼河（The Caroni River，向西流）或奧羅波奇河（The Oropouche River，向東流）的支流。這些河流中主要都是由麗魚科（cichlids）和脂鯉科（characins）主導的魚類群落。西部（卡羅尼河）中的孔雀魚與委內瑞拉奧里諾科盆地（The Orinoco Basin,Venezuela）的孔雀魚親緣關系最近[1]。特立尼達東部的孔雀魚與它們在特立尼達西部的同類差異很大，以至于有些人將它們視為不同的物種:暗花鳉（Poecilia obscura）[74]。迄今為止，所有的發表資料都不能將特立尼達東部的孔雀魚與南美大陸上的任何種群聯系起來。西部孔雀魚與東部孔雀魚間的區別定義了前2個生物地理區域。第三個生物地理區域是源自北坡的河流，它們似乎從未與大陸相連。基于Xsrc（一個核基因座）上的堿基對序列，推斷北坡西部支流（雅拉河，瑪麗安河和帕里亞河）（The Yarra, Marianne, and Paria Rivers）的孔雀魚與卡羅尼河流域和奧里諾科盆地的孔雀魚種群親緣最近。從北坡東側的一條河流（馬達馬斯河）（The Madamas River）中采樣的孔雀魚與奧羅波奇河流域的孔雀魚親緣更近[1]。而相反，基于全基因組SNP掃描以及根據簡單重復序列數據，都推斷出3個生物地理區域彼此不同。北部山脈南部的孔雀魚的遺傳多樣性尚未得到很好的研究。該島很可能擁有其他獨特的分支[80,87]。

在3個生物地理區域中每個區域的各主要支流的孔雀魚在遺傳上也彼此不同。從遺傳上講，每個支流內高低捕食壓力群落中的對應種群彼此之間的相似性要比和其他鄰近支流中相同位置的種群的相似性更高。這種遺傳相似性掩蓋了每條河流中高捕食壓力和低捕食壓力群落孔雀魚之間的顯著表型差異。有時在鄰近河流下游高捕食群落之間的遺傳相似性中可以看到這種模式的例外，這表明它們之間正在進行不斷的基因交流。實際上，每條流域的孔雀魚表型都有獨自的特點[1,22,24,80,87]。

3.孔雀魚（Guppies）與溪鳉屬（Rivulus）魚類的關系

鳉魚也分布在每個研究的魚類群落中，但它們通過侵入那些最小的，最不易接近的山間溪流獲得了超過孔雀魚的生存范圍，在一些山溪中它們甚至是僅有的魚類。在所有3個生物地理區域，鳉魚的生活史也隨著群落高低捕食壓力而變化。孔雀魚和鳉魚形成了一種雙向的同類相食（intraguild predation）：每個物種的成年個體都會捕食另一物種的幼魚。成年孔雀魚還會與幼體鳉魚競爭。孔雀魚會導致鳉魚的種群密度降低50%，同時其個體平均食物占有量增加。與沒有孔雀魚的情況相比，與孔雀魚同時生活的鳉魚生長更快，繁殖率更高，存在競爭者互食的關系[23,25,26,30,35,82-85]。

在僅有鳉魚的群落中，鳉魚就像生活在低捕食壓力群落中的孔雀魚一樣，受到種內食物競爭的限制。當將它們轉移到下游的孔雀魚+鳉魚群落中，在阻隔孔雀魚的瀑布下方時，它們的生長速度會加快，以適應當地的鳉魚生存環境。與獨自生活的鳉魚相比，與孔雀魚一同生活的鳉魚成年年齡更小，并且產卵率更高[82,85]。

孔雀魚和鳉魚的協同適應在確定有利于低捕食壓力群落個體表型進化的條件方面起著重要作用。在協同適應方面，當來自低捕食群落的孔雀魚與來自僅有溪鳉屬魚類的地區的鳉魚生活時，比來自高捕食群落的孔雀魚具有更高的種群增長率，因而平均適應性更高。因此，鳉魚的存在是使來自低捕食壓力群落的孔雀魚的適應性優于來自高捕食群落的孔雀魚。當來自低捕食群落的孔雀魚與來自低捕食群落的鳉魚配對時，它們的適應性要高于來自低捕食群落的孔雀魚與來自于僅有溪鳉屬魚類的地區的鳉魚配對時的適應性。該結果表明，鳉魚和孔雀魚的共適應提高了孔雀魚的適應性并有助于形成低捕食群落個體表型[8,10,68]。

4.不同捕食壓力對孔雀魚的影響

（1）不同捕食壓力群落對獵物魚體型和年齡動態的影響指出：阿爾泰矛麗魚（Crenicichlaalta）是高捕食壓力群落河段的主要捕食者，優先捕食體型較大的成年孔雀魚。哈特溪鳉（R.hartii）是低捕食壓力群落河段中唯一的肉食性魚類，主要捕食體型較小和未成年的孔雀魚。由于低捕食壓力群落中沒有像高捕食壓力群落中的那些以視覺覓食的捕食者，所以生活在低捕食壓力群落中的雄性孔雀魚得以進化出更加豐富多彩的外表[17,18,20,21,33,41,42,45,47,70,72,73,75]。

（2）孔雀魚在低捕食壓力和高捕食壓力的生活史中的差異普遍而明顯。高捕食壓力群落中的孔雀魚性成熟時體型和年齡都較小，每次繁殖產生較多的后代，后代體型會更小。每次繁殖生物量（后代數量×后代大小）更大，連續生育之間的時間間隔更短，初始繁殖期提前。繁殖能投入提高。野生孔雀魚的生活史表型差異已在北部山脈所有3個生物地理區域的不同河流中重復出現（圖1b,c）。在實驗室單獨喂養條件下，第三代時，這些差異仍然存在[52,54-56,59,60,61]。

（3）標記重捕表明，高捕食壓力群落中的孔雀魚死亡率要比低捕食壓力群落中的孔雀魚高得多。自然選擇有利于高捕食壓力群落中孔雀魚表型。不同捕食壓力群落中，幼體與成體存活率無差異[11,60,65,67]。

（4）高捕食壓力群落中孔雀魚的種群密度較低。以較小的幼魚為主；并且個體體細胞生長速率高于低捕食群落中的種群。高捕食壓力群落中的孔雀魚出生率和死亡率較高。捕食者降低了孔雀魚的種群密度，提高了存活者的平均食物占有水平。在沒有捕食者的情況下，孔雀魚的種群密度增加會導致資源制約和體細胞生長減緩。低捕食壓力環境一般是光合效率較低的小流段，其中孔雀魚的體型較小，大小均勻。同時會產生體型較大的后代，這是對食物制約環境的適應。無論是在實驗室和野外，其每次繁殖的后代數量會更少。由于在實驗室中，低捕食和高捕食壓力群落中的孔雀魚的食物配給是等量的，因此繁殖力差異在實驗室中要小得多[5,38,53,54,59,60,61,65,67]。

（5）在低密度群落中，來自高捕食壓力群落的孔雀魚的平均適宜度高于來自低壓力群落的孔雀魚。但在高密度下，兩者平均適宜度相同，均降低了平均適宜度。低捕食壓力群落的孔雀魚對高密度不太敏感，但是來自高捕食群落的孔雀魚對密度的敏感度更強，因此適宜度降低更多[6-10]。

（6）來自高捕食壓力群落的孔雀魚的性成熟年齡更小，繁殖頻率更高，每次繁殖產下更多的后代。但是，在實驗室中，與來自低捕食壓力群落相比，它們的死亡率更低，壽命更長，在更高年齡時仍繼續繁殖并且繁殖率下降率更低。來自高捕食壓力群落的個體表型絕對優于低捕食壓力群落。密度調節和密度制約的選擇結果表明，捕食的間接影響是密度。這對于孔雀魚適應低捕食壓力群落很重要[66,86]。

（7）將孔雀魚從瀑布下方的高捕食壓力環境轉移到瀑布上方的先前沒有孔雀魚的地方，孔雀魚會進化出更晚的成年期和更少的生殖分配[2,18,39,49,55,57,60,62,65,79]。

（8）從高捕食環境轉移到以前沒有孔雀魚的低捕食環境的2年后，雄性個體體表色斑的數量和大小顯著增加。這些快速、顯著的反應與天敵的捕食和雌性的青睞對雄性體表色澤的直接影響是一致的[18,31,35]。

（9）不同捕食壓力群落的孔雀魚對其環境的影響也有差異。包括食性、代謝強度和生物量分布等。在低捕食壓力群落，孔雀魚降低了藻類豐盛度，但沒有降低無脊椎動物的豐盛度。在高捕食壓力群落，二者豐盛度都降低。引入的孔雀魚種群密度在2～3年內達到峰值，然后隨季節波動。種群密度在旱季升高，而在雨季下降，因為雨季時洪水會沖刷底棲生物，從而導致食物供應減少。在引入孔雀魚的開頭18個月內，幼年鳉魚的豐度下降，這使得與上游沒有孔雀魚的對照區域相比，引入孔雀魚的溪流部分的鳉魚平均大小明顯增加。相對于所有4個流域上游的對照區，孔雀魚引入地點的鳉魚數量持續下降。孔雀魚極大地削減了無脊椎動物的數量和多樣性。然而，直到這項研究進行了2年，孔雀魚達到最高種群密度時，無脊椎動物豐度的下降才足夠明顯。它們對藻類的捕食也是選擇性的：孔雀魚攝食了主要的硅藻物種，因此改變了藻類群落。相比之下，來自低捕食群落的孔雀魚利用的所有底棲動物（藻類，碎屑，無脊椎動物）與每一類的相對豐度成比例[6,7,9,16,23,69,78]。

5.結語

（1）在特立尼達的3個生物地理區域和兩種截然不同的魚類群落中（一種以南美淡水河流的典型魚類為主，另一種以海洋魚類為主）的研究證明：強大的人工選擇壓力可以迅速地影響或改變自然選擇過程（包括速度與頻率）[27,34,40,44,51,65,77,88]。

（2）在自然界中高低捕食壓力環境研究表明：稀有的雄性孔雀魚體色表型比其他常見表型具有更高的存活率和更高的婚配成功率。可以看作是一種遺傳變異的保持機制[36,43,46,48]。

（3）很多因素可以直接或間接地影響覓食、捕食、同化效率、生理學、營養形態和資源分配：捕食高品質的無脊椎動物。選擇性去除處于競爭優勢的硅藻以及集群對病原體傳播和社會性壓力的影響。捕食與性別選擇之間的相互作用會影響雄性的顏色模式和行為。此外，在低捕食壓力環境中孔雀魚和鳉魚之間的復雜相互作用在影響低捕食壓力群落的個體表型中起著意想不到的重要作用。低捕食壓力群落的個體表型會進化。進化與生態之間可能存在動態相互作用。研究高捕食壓力和低捕食壓力群落中的孔雀魚對生態系統的影響差異，不同的表型對其生態系統的不同間接影響，通過捕食差異以及氮和磷排泄影響營養循環。不同捕食壓力群落中孔雀魚的選擇特征和適應結果，孔雀魚表型之間新的生態學區別，包括腸道形態、攝食和化學計量比。生活史變化對生存能力和生育能力的選擇，季節變化和空間變化對孔雀魚種群的影響，雄性和雌性的進化速度不同。目前已經列入世界長期遺傳、進化和生態研究物種名錄中：中嘴地雀，大山雀，歐洲馬鹿，蘇伊羊（Soay Sheep）和孔雀魚[2,6-10,16,17,19,29,32,37,50,51,59,60,62-64,66-68,78,89]。