3種本地植物與入侵植物紫莖澤蘭的競爭

潘玉梅,唐賽春,韋春強,李象欽,呂仕洪

廣西壯族自治區中國科學院廣西植物研究所, 廣西喀斯特植物保育與恢復生態學重點實驗室,桂林 541006

外來生物入侵破壞自然生態系統的結構完整,威脅生物多樣性平衡發展,給入侵地帶來嚴重經濟和生態損失,通過外來入侵植物的入侵機制探討對其合理的控制方法是防控外來入侵植物的重要途徑,也是入侵生態學研究的熱點問題。一般認為外來入侵植物比本地植物具有較強的競爭力是其成功入侵的主要原因之一[1—2],因此針對其競爭力學者們提出了生物替代控制方法,該方法就是根據植物種間競爭關系,利用有生態效益或經濟價值的植物取代入侵植物的一種生態控制方法,具有持效久、生態和經濟效果良好、利于生態修復等特性[3—4],其關鍵就是替代目標植物的篩選。新式“武器” 假說即化感作用被認為是外來植物成功入侵的另一主要機制[5—6],且有研究表明入侵植物的化感作用可以協同入侵植物競爭促進其入侵[7—8]。此外,近年來一些研究者發現土壤微生物群落尤其是土壤叢枝菌根真菌(AMF)有利于入侵植物對本地植物的競爭[9—10]。因此,在進行生物替代控制時,考慮入侵植物的化感物質和土壤AMF對入侵植物與目標植物競爭關系的影響可以為探討提高替代控制效率的方法提供重要信息。

紫莖澤蘭(Ageratinaadenophora) 是菊科紫莖澤蘭屬一種多年生半灌木植物,原產于中美洲,自20世紀40年代從緬甸入侵我國云南以來,由于其較高的繁殖能力已在我國云南、四川、廣西、貴州等西南地區廣泛分布。該植物的入侵降低了當地的生物多樣性、破壞了生態群落結構、影響和危害農林畜牧業發展,給入侵地造成巨大經濟和生態損失,是我國最重要的外來入侵植物之一,也是我國環保總局確定的最重要的16種外來入侵生物之一[11]。紫莖澤蘭具有強的化感作用和競爭力[12—13]；可以改變入侵地土壤的養分元素或化學性狀及微生物群落結構,使其利于自身生長而抑制或降低相鄰植物的生長和競爭能力[14—15]。針對紫莖澤蘭的嚴重入侵,學者們對其進行了人工機械防治、化學防治[16]、引入天敵控制[17]及生物替代控制[18]等多種防控方法研究,其中由于生物替代控制方法較生態環保且具有可持續性,一直被研究關注。目前已篩選出一些對紫莖澤蘭具有競爭力的潛在目標植物,如非洲狗尾草(Setariasphacelata)[19]、紫穗槐(Amorphafruticosa)[4]和黃花蒿(Artemisiaannua)[20]等。由于紫莖澤蘭入侵生境復雜多樣,與不同生境中當地物種間的競爭關系也復雜多樣,因此針對紫莖澤蘭在不同地區的入侵及替代控制還需開展更多的種間競爭關系相關研究,尤其是其與本地植物間的競爭關系,以篩選出更多的適合不同生境的本地替代目標物種。

活性炭由于具有吸附化感有機物質的特性,可以削弱或消除入侵植物的化感物質對相鄰植物的影響,經常被用作驗證入侵植物的化感作用或降低其化感作用的添加劑[2,21]。有研究表明活性炭可以影響加拿大一枝黃花(Solidagocanadensis)的化感作用而降低其競爭力[22]。土壤真菌可以與植物形成共生關系,直接或間接影響土壤環境、養分形態從而影響植物根系對養分、水分的吸收及植物生長,其中的AMF普遍存在于多數植物根系土壤中,多數研究表明AMF可以影響入侵植物與本地植物的競爭關系[23—24]。李立青等[25]研究發現AMF可以在紫莖澤蘭與本地植物競爭中起到顯著促進作用；宋潔蕾等[26]研究發現添加AMF可以促進紫莖澤蘭的生長;李會娜等[27]研究發現添加殺真菌劑可以明顯降低紫莖澤蘭對伴生植物的競爭力。可見,活性炭和殺真菌劑可能會影響紫莖澤蘭與替代目標植物的競爭。

在野外調查中,發現在紫莖澤蘭入侵區域常有南酸棗(Choerospondiasaxillaris)、假地豆(Desmodiumheterocarpon)和狗尾草(Setariaviridis)等植物存在,這3種植物是在我國西南山地常見的本地植物,它們對當地生境適應性強、生長快且具有一定的經濟、生態或藥用價值。因此,本研究提出以下兩個問題:(1) 這3種本地植物是否可以作為替代控制紫莖澤蘭的目標植物；(2) 添加活性炭或殺真菌劑是否可以影響紫莖澤蘭與這3種本地植物的競爭力從而促進本地植物的生長。其目的一方面為篩選替代控制紫莖澤蘭的本地植物提供科學依據,另一方面探討能夠提高替代控制入侵植物效率的方法。

1 實驗材料與方法

1.1 實驗材料

實驗所需的紫莖澤蘭種子于2017年4月份采自廣西隆林縣紫莖澤蘭嚴重入侵山地(105°7′55″E,24°39′5″N, 1521 m a.s.l),該地為退耕還林地,土壤貧瘠,林木覆蓋率較低,以馬尾松為主,林下紫莖澤蘭覆蓋率達85%以上,伴有稀疏本地草本及灌木,采集時每個植株至少間隔20 m。本地植物南酸棗、假地豆和狗尾草的種子在入侵區域采集,其中南酸棗的種子在2016年的10—11月采集并沙埋儲存,假地豆和狗尾草的種子在2016年的9—11月采集,裝于信封置干燥室溫儲存。

1.2 實驗方法

實驗在廣西植物研究所生物入侵生態學實驗基地采用盆栽法進行(位于桂林市雁山區雁山鎮, 25°04′49.6″N, 110°18′01.8″E, 海拔170 m)。該地屬中亞熱帶季風氣候,年平均氣溫17.8℃,最冷月1月平均溫度5.8℃,最熱月7月平均溫度28℃；年平均降水量1949.5 mm。2017年4月中旬在溫室大棚內進行入侵植物紫莖澤蘭與本地植物育苗,一個月后選擇株高、基莖基本一致的幼苗移植到裝有相同土壤的塑料盆內(內徑24 cm,底徑16 cm,高18 cm),每盆裝土約5 kg。根據Eller和Oliveira[28]將入侵植物與本地植物分別設置單種和混種處理,單種為每種植物每盆種植2株植物,混種處理為每盆種植1株入侵植物與1株本地植物。為了檢測活性炭和殺真菌劑是否對入侵植物與本地植物的競爭有影響,在入侵植物與本地植物混種時又分別設置添加活性炭(Activated carbon, AC,純活性炭,固體粉末)、殺真菌劑(Fungicide, FC,甲基硫菌靈,有效成分含量70%,可濕性粉劑,日本日友商社(香港)有限公司生產)及同時添加活性炭和殺真菌劑(AC+FC)3種處理,以不添加任何物質為對照處理(A0F0)。活性炭以20 mL/L土(約200 g/盆)的量添加[29],殺真菌劑以0.15 g/kg土的量添加,二者均分兩次添加,間隔15 d,每種種植處理設置7個重復,共種植112(4物種單種×7個重復+3物種對×4處理×7個重復)盆。實驗期間每天澆足量的水,保持盆內土壤濕潤,及時清除雜草和防治病蟲害,并每周隨機移動花盆1次以避免位置效應。植物生長4個月左右進行收獲,記錄每種植物的株高,將地上莖葉和地下根分開收獲,并分別在60℃下烘干至恒重用電子天平稱重(精確度為0.001),計算其總生物量、地上生物量比(地上生物量/總生物量)和根冠比(地下生物量/地上生物量, R/C)。采用相對產量(RY)和競爭攻擊力系數(A)[30]衡量物種間的競爭關系,通過混種時添加以上物質處理下入侵植物與本地植物的生長變量與對照的差異衡量這些物質對入侵植物與本地植物競爭的影響。相對產量(RY)和競爭攻擊力系數(A)根據以下公式計算:

(1)

A=RYab-RYba

(2)

式中,Yab為紫莖澤蘭與本地種混種時單株生物量,Ya為紫莖澤蘭單種時單株生物量；Yba為本地種與紫莖澤蘭混種時單株生物量,Yb為本地種單種時單株生物量。

RYab<1 時,紫莖澤蘭對本地種的競爭力小于對紫莖澤蘭本身的競爭力,紫莖澤蘭受本地物種的競爭影響比其本身大,即種間競爭大于種內競爭；RYab=1時,2個種的競爭力水平相當,即種間競爭等于種內競爭；RYab>1時,紫莖澤蘭對本地物種的競爭力大于對紫莖澤蘭本身的競爭力,紫莖澤蘭受本地植物的競爭影響比其本身小,即種內競爭大于種間競爭。

A<0表明紫莖澤蘭比本地植物競爭力弱；A=0表明紫莖澤蘭與本地種競爭力相當；A>0表明紫莖澤蘭比本地植物競爭力強。本地植物對紫莖澤蘭的競爭攻擊力系數與紫莖澤蘭對本地植物的競爭攻擊力系數相反,在此不再作詳細說明。

1.3 數據分析

所有數據分析均在SPSS 17.0軟件中進行,利用One-way ANOVA 方差分析并結合最小顯著差異法LSD檢驗不添加任何物質條件下紫莖澤蘭在與不同本地植物混種與單種時的形態和生長變量的差異性及混種時入侵植物與本地植物在添加活性炭或殺真菌劑處理下的生長變量與對照的差異性,當檢驗變量方差不齊時對其進行平方根或自然對數轉換；利用獨立樣本t-test 檢驗本地植物的生長變量在混種與單種時的差異性；利用單樣本t檢驗分析相對產量RY與1及攻擊力系數A與0之間的差異顯著性,以上分析差異性顯著水平均為0.05。利用Excel 2007軟件進行作圖。

2 研究結果

2.1 不添加任何物質條件下本地植物與紫莖澤蘭混種時的生長變量

紫莖澤蘭分別與南酸棗、假地豆和狗尾草混種時,其株高均顯著低于單種(P<0.05),分別比單種時降低了14.3%、52.07%和31.97%；在與南酸棗混種時,紫莖澤蘭的生物量顯著高于單種(P<0.05),比單種時增加了43.54%,而在與假地豆和狗尾草混種時,其生物量均顯著低于單種(P<0.05),分別比單種時降低了90.03%和61.67%；紫莖澤蘭的地上生物量比僅在與狗尾草混種時顯著低于單種(P<0.05),其根冠比在與假地豆和狗尾草混種時均顯著高于單種(P<0.05)(圖1)。

圖1 不添加任何物質條件下紫莖澤蘭單種與混種時的生長變量

南酸棗與紫莖澤蘭混種時,其生物量和地上生物量比均顯著低于單種(P<0.05),分別比單種時降低了28.82%和15.35%； 而根冠比顯著高于單種(P<0.05),比單種時增加了29.34%。假地豆與紫莖澤蘭混種時,其生物量與單種時無明顯差異；株高和地上生物量比均顯著低于單種(P<0.05),分別比單種時降低了29.89%和18.05%；而根冠比顯著高于單種,比單種時增加了87.82%。狗尾草與紫莖澤蘭混種時,其株高和生物量均顯著高于單種(P<0.05),分別比單種時增加了21.43%和173.53%；地上生物量比和根冠比均與單種無顯著差異(P>0.05)(圖2)。

圖2 不添加任何物質條件下本地植物單種與混種時的生長變量

2.2 不添加任何物質條件下本地植物與紫莖澤蘭混種時的競爭參數

南酸棗與紫莖澤蘭混種時各自的競爭參數:南酸棗對紫莖澤蘭的競爭參數RY顯著小于1(P<0.05),表現為種間競爭大于種內競爭；紫莖澤蘭的RY顯著大于1(P<0.05),表現為種內競爭大于種間競爭；南酸棗對紫莖澤蘭的競爭參數A顯著小于0(P<0.05),相反紫莖澤蘭的A顯著大于0(P<0.05)(圖3),說明紫莖澤蘭的競爭力強于南酸棗。

假地豆和狗尾草分別與紫莖澤蘭混種時各自的競爭參數:假地豆和狗尾草對紫莖澤蘭的競爭參數RY均明顯大于1(P<0.05),表現為種內競爭大于種間競爭；紫莖澤蘭對它們的競爭參數RY均顯著小于1(P<0.05),表現為種間競爭大于種內競爭；假地豆和狗尾草對紫莖澤蘭的競爭參數A均顯著大于0(P<0.05),相反紫莖澤蘭的A均顯著小于0(P<0.05)(圖3),說明紫莖澤蘭的競爭力弱于假地豆和狗尾草。

圖3 不添加任何物質條件下本地植物與紫莖澤蘭的競爭參數

2.3 活性炭和殺真菌劑對混種時本地植物與紫莖澤蘭的生長變量的影響

南酸棗與紫莖澤蘭混種時,與對照相比,AC、FC和AC+FC處理均顯著降低了紫莖澤蘭的地上生物量比(P<0.05),增加了其根冠比,但僅AC和AC+FC處理增加的顯著(P<0.05)；3種處理均降低了南酸棗的生物量,且AC和FC處理降低的顯著(P<0.05)(圖4)。假地豆與紫莖澤蘭混種時,與對照相比,僅FC處理顯著增加了紫莖澤蘭的株高(P<0.05)；AC和AC+FC處理均顯著增加了假地豆的株高和生物量(P<0.05),同時,這兩種處理增加了假地豆的地上生物量比,降低了其根冠比,但僅AC+FC處理增加或降低的顯著(P<0.05) (圖5)。狗尾草與紫莖澤蘭混種時,與對照相比, AC和AC+FC處理均顯著降低了紫莖澤蘭的地上生物量比、增加了其根冠比(P<0.05)；3種處理均降低了狗尾草的生物量和根冠比,但均不顯著(P>0.05)(圖6)。

圖4 活性炭和/或殺真菌劑對紫莖澤蘭和南酸棗混種時生長變量的影響

圖5 活性炭和/或殺真菌劑對紫莖澤蘭和假地豆混種時生長變量的影響

圖6 活性炭和/或殺真菌劑對紫莖澤蘭和狗尾草混種時生長變量的影響

3 討論

3.1 不同本地植物與紫莖澤蘭的競爭關系及其替代控制潛力

一般認為外來入侵植物具有較強的競爭能力是其在新的入侵群落中成功定居、擴散從而成為單優種群的主要原因之一[31—32]。尋找競爭力較強、能夠替代控制入侵植物的本地植物對入侵地的生態修復具有重要意義。株高和生物量能夠體現植物吸收利用資源的能力,在一定程度上可以反映植物競爭能力的大小[33—34]。在本研究中,入侵植物紫莖澤蘭的株高和生物量被本地植物假地豆和狗尾草顯著抑制；而假地豆的生物量不受紫莖澤蘭的競爭影響；狗尾草的株高和生物量在競爭時被顯著促進,反映出這兩個本地植物對資源吸收利用的能力強于紫莖澤蘭。同時它們對紫莖澤蘭的競爭攻擊力系數均顯著大于0,也說明它們的競爭能力強于紫莖澤蘭。在紫莖澤蘭與南酸棗混種時,紫莖澤蘭的生物量顯著高于單種,且其對南酸棗的競爭攻擊力系數顯著大于0,而南酸棗的生物量顯著低于單種,說明南酸棗的資源吸收利用能力和競爭力均弱于紫莖澤蘭。

生物替代控制是根據植物間競爭關系的原理實施的一種生態控制方法,其關鍵就是找到能夠競爭抵御入侵植物的物種。目前已有較多學者通過研究物種間的競爭能力篩選可以作為替代控制入侵植物的目標植物,如甘薯(Ipomoeabatatas)可替代控制薇甘菊(Mikaniamicrantha)[35]、馬唐(Digitariasanguinalis)和牛筋(Eleusineindica)可替代控制黃頂菊[30]、雜交狼尾草(Pennisetumamericanum×P.purpureum)和木豆(Cajanuscajan)可替代控制飛機草(Eupatoriumodoratum)[36]。但盧向陽等[18]發現,競爭力強于紫莖澤蘭的非洲狗尾草(Setariaanceps)和多年生黑麥草(Loliumperenne),由于生態適應性差而導致其對紫莖澤蘭的控制效果大大減弱。因此認為,替代控制入侵植物的目標植物不僅要有強的競爭力,還應具有優良的生態適應性、覆蓋性、化感耐受性、可持續性、經濟或生態價值等特征。本研究中,假地豆是一種本地的豆科灌木或亞灌木,適應于山坡、荒山、草地等生境,具直立和平臥生長的特性,葉片茂盛、枝條多而密集,覆蓋性較好,種子產量較多,易形成穩定的種群,且之前的研究發現該植物對入侵植物飛機草的競爭力也較強[37],因此認為該植物可以作為替代控制紫莖澤蘭的目標植物。狗尾草是本地叢生型禾本科植物,多生于荒田、荒地、山坡等生境,種子產量多,適應性強,常作為牲畜飼料,還具有一定的藥用價值,且周澤建等[38]研究表明該植物在不同肥力條件下對紫莖澤蘭的控制效果都較好。因此,在清除紫莖澤蘭后的荒田荒地種植該植物,其可以憑借優先占據生態位和強的競爭力在一定程度上控制紫莖澤蘭的生長及二次入侵。南酸棗競爭力表現較弱,可能與該植物為喬木,在幼苗早期相對于草本植物紫莖澤蘭的生長速率較慢有關,因此,該植物幼苗期不宜用于替代控制紫莖澤蘭。

3.2 活性炭對本地植物與紫莖澤蘭競爭的影響

化感作用是多數入侵植物具有的共性,且這一特性可以協同促進入侵植物對其他植物的競爭[8,39]。研究表明活性炭可以在一定程度上吸附化感物質,減弱入侵植物的化感作用,提高本地植物的生長和競爭能力[29,40]。本研究中,在不同本地植物與紫莖澤蘭混種時,添加活性炭降低了南酸棗的生物量,增加了假地豆的株高和生物量,而對狗尾草的生長變量無明顯影響；對紫莖澤蘭的株高和生物量均無明顯影響,僅在紫莖澤蘭與南酸棗或狗尾草混種時,降低了紫莖澤蘭的地上生物量比、增加了其根冠比。可見,活性炭對混種時的紫莖澤蘭和不同本地植物生長的影響作用不同。這與前者研究發現活性炭可以吸附化感物質降低入侵植物的競爭力或促進本地植物生長的研究結果不完全一致。其原因一方面可能是不同物種對入侵植物化感物質的敏感度不同,有些本地植物對入侵植物的化感物質具有耐受性,甚至本地植物也可以釋放化感物質影響入侵植物的生長或競爭[37,41],因而活性炭在入侵植物與不同本地植物競爭時表現的影響作用就不同。Zheng 等[42]研究也表明活性炭處理的不同本地植物的群落對飛機草的入侵響應結果不一致。另一方面入侵植物與本地植物競爭時是否會釋放化感物質及釋放多少與其競爭對象、生長時間及競爭時土壤養分條件等多種因素相關,如反枝莧(Amaaranthusretroflexus)的化感作用以幼苗期最強,現蕾期次之,成熟期最弱[43],且其與相鄰植物競爭時在低肥作用下的化感作用強于高肥下的[29]；紫莖澤蘭化感作用在生長早期很弱,隨著發育期的推進而逐漸增強[44]。本研究中紫莖澤蘭生長期為4個月,可能在與不同競爭力的本地植物混種時分泌的化感物質量不同。此外,Nolan等[45]研究認為活性炭能降低入侵植物的生長是由于植物與土壤微生物相互作用調節導致的,而不是直接由于降低化感物質所致,說明活性炭在入侵植物與本地植物競爭中的作用可能還與土壤微生物活動相關。Lau 等[46]研究認為活性炭除了可以吸附化感物質外,還可以提高土壤中氮及其他養分的濃度從而影響植物生長,利用活性炭對植物生長的影響推斷化感作用是復雜的。可見,活性炭對外來物種的入侵及其與本地植物競爭的影響與多種因素相關,是十分復雜的。在替代控制入侵植物時能否將其用于提高替代控制效率還需要針對具體的目標物種展開詳細的研究。

3.3 殺真菌劑對本地植物與紫莖澤蘭競爭的影響

土壤真菌可以通過菌絲網絡將營養物質在不同植物間交流,從而影響群落中植物生長和物種的組成,其中的AMF種群被多數研究證實對外來植物的入侵與競爭有正反饋調節作用[47—49],被認為是外來植物成功入侵的重要驅動因子[23,50]。研究表明土壤AMF可以與紫莖澤蘭形成共生關系,促進紫莖澤蘭對本地植物的競爭[25];還可以通過菌根網絡緩解營養元素的限制增加紫莖澤蘭對養分的競爭力[51];添加殺真菌劑可以明顯降低紫莖澤蘭對伴生植物的競爭力[27]。然而,本研究中,在紫莖澤蘭與不同本地植物競爭時,添加殺真菌劑對混種時的紫莖澤蘭與本地植物的多數生長變量均未產生顯著影響,甚至在紫莖澤蘭與南酸棗混種時還降低了本地植物南酸棗的生物量,在與假地豆混種時增加了紫莖澤蘭的株高。這與之前的研究結果不符,分析其原因,一方面可能是土壤AMF與植物生長的相互反饋及其對植物間競爭關系的影響作用受多種因素影響,如入侵植物本身(發育時期、入侵階段等)、AMF本身(AMF種類、起源等)、伴生植物種類及土壤肥力等[49]。Barto等[52]發現,土壤AMF可以與本地植物形成正反饋抵御入侵植物的入侵；Waller等[53]發現在入侵植物矢車菊(Centaureasolstitialis) 與北美本地植物針茅(Stipapulchra) 競爭時,添加AMF抑制了該入侵植物的生物量,認為在競爭時減少菌根共生可能也會對入侵植物有利；Chen 等[54]研究發現土壤AMF僅在低磷下可以提高入侵植物的競爭優勢。另一方面,殺真菌劑處理中的紫莖澤蘭失去了與之共生的土壤真菌后,可能會改變或調節土壤中其他微生物維持其對本地植物的競爭。有研究表明紫莖澤蘭的根系生命活動能促進根際微生物的生長繁殖、活性增強,從而促進紫莖澤蘭的生長和競爭[55]。此外,殺真菌劑除了消除對入侵植物有正反饋作用的真菌外,可能也消除了一些對植物生長有負反饋作用的病原真菌,盡管有研究認為入侵植物在入侵地可以快速積累本地病原菌使本地植物生長受到抑制,從而提高其相對競爭優勢,即“本地病原菌積累假說”[56—57],還有研究表明入侵植物可以攜帶病原菌感染本地植物從而增加自身的競爭優勢[58],但也有少部分研究認為本地病原菌對入侵植物也有一定的致病作用[59]。然而,本研究在未添加殺真菌劑的對照處理中未發現病原菌對植物的影響癥狀,因此病原菌影響本文研究結果的可能性較小。Zheng 等[42]研究也發現添加殺真菌劑對飛機草的入侵沒有影響。可見,添加殺真菌劑是否可以影響入侵植物與本地植物的競爭需要根據具體的競爭對象及入侵生境等多種因素做深入分析研究。

4 結論

紫莖澤蘭是一種具有較強競爭力和化感作用且難以清除的入侵植物,本研究中3種本地植物對紫莖澤蘭的競爭影響不同,假地豆和狗尾草的競爭可以降低紫莖澤蘭的株高和生物量,其競爭力強于紫莖澤蘭,根據它們的生長特征和生態適應特性,可以在一定區域替代控制紫莖澤蘭。南酸棗在幼苗期競爭力弱于紫莖澤蘭,因此,幼苗期的南酸棗不宜用于抵御紫莖澤蘭。活性炭和殺真菌劑在紫莖澤蘭與不同本地植物競爭中對不同植物生長的影響不同,說明活性炭和殺真菌劑是否能夠提高替代控制紫莖澤蘭的控制效率取決于具體的目標物種。總之,研究結果回答了開始提出的兩個問題,也達到了預期的目的。此外,由于本實驗在單種處理中,沒有設置添加活性炭和殺真菌劑的處理,因此,僅評估了添加活性炭和殺真菌劑對紫莖澤蘭和本地植物混種時的形態和生長的影響,未能評估這些物質對競爭指標如RY和A的影響。但研究可以為篩選替代控制紫莖澤蘭的本地植物及提高替代控制效率的方法提供科學依據。