草原蘑菇圈生態(tài)學(xué)研究進(jìn)展*

佟旭澤，范凱凱，閆玉春，辛?xí)云剑?旭※

（1.中國農(nóng)業(yè)科學(xué)院農(nóng)業(yè)資源與農(nóng)業(yè)區(qū)劃研究所，北京 100081；2.呼倫貝爾草原生態(tài)系統(tǒng)國家野外科學(xué)觀測研究站，內(nèi)蒙古呼倫貝爾 021013）

0 引言

蘑菇圈是指大型同種或異種蘑菇真菌的子實體在草原或林地上呈環(huán)帶狀生長的生態(tài)學(xué)現(xiàn)象[1]。人們最早對草原蘑菇圈現(xiàn)象產(chǎn)生關(guān)注，源自對牧場上環(huán)帶狀分布的濃綠植物的觀察，國外稱之為“仙女環(huán)”（Fairy Ring）[2]。蘑菇真菌的菌絲體在土壤表層輻射擴(kuò)散，條件適宜時以無性方式產(chǎn)生子實體[1,3]，條件不利時菌絲體也可通過有性結(jié)合產(chǎn)生擔(dān)子體及擔(dān)孢子，形成蘑菇[4]。蘑菇圈真菌的子實體常呈環(huán)帶狀分布，其同心環(huán)的兩側(cè)植被多茂密濃綠[5]，形成了有別于其他區(qū)域的“綠草環(huán)”結(jié)構(gòu)。由于在天然—半天然草原生態(tài)系統(tǒng)中，真菌子實體萌發(fā)需要特定的光照、濕度和溫度條件[6]，且發(fā)育成熟期較短，經(jīng)常隱藏于“綠草環(huán)”植被間，因此常稱的蘑菇圈實際指的是“綠草環(huán)”結(jié)構(gòu)[7]。蘑菇圈直徑通常可達(dá)幾米到幾百米不等[2,4]，主要取決于其生長年限[8]，并且每年向外擴(kuò)展可達(dá)7.6～48cm[9]。蘑菇圈除圓形外，常見的還有橢圓形，弧形等分布形態(tài)[10,11]。

據(jù)研究統(tǒng)計，形成蘑菇圈的真菌有60 多種[18]，其中，在我國高寒草甸高原常見的蘑菇圈真菌為黃綠蜜環(huán)菌（Armillarialuteo-virens），北方溫帶草原常見蘑菇真菌主要是蒙古口蘑（Tricholomamongolicum）和黃蘑（Tricholomagambasum）。草原蘑菇因其口味鮮美，兼具有極高的營養(yǎng)和藥用價值，廣受大眾關(guān)注[12-14,78,79]。但近些年來，由于氣候變化（干旱、極端氣候等）和人類活動（開墾、放牧等）加劇，對蘑菇圈賴以生存的草原生態(tài)環(huán)境產(chǎn)生了不利影響[15]，加之長期以來人們對草原野生蘑菇的掠奪式采收，使其數(shù)量銳減甚至瀕臨滅絕[8,12,16]，草原蘑菇真菌作為生態(tài)系統(tǒng)的“分解者”功能受到嚴(yán)重削弱，進(jìn)而影響草地生態(tài)系統(tǒng)結(jié)構(gòu)和功能穩(wěn)定性。因此，文章開展蘑菇圈發(fā)育演替規(guī)律及其生理生態(tài)學(xué)機(jī)制研究，探討其在氣候變化背景下對于草原生態(tài)系統(tǒng)變化的指示性意義，對于保護(hù)草原生態(tài)系統(tǒng)生物多樣性和功能，維持生態(tài)平衡至關(guān)重要，具有重要的科學(xué)意義和經(jīng)濟(jì)學(xué)價值[17-22]。

1 草原蘑菇圈類型和分布

早期對草地蘑菇圈的分類，以是否具有枯草環(huán)結(jié)構(gòu)和子實體發(fā)生位置為依據(jù)[23]，但這兩點(diǎn)因素易受環(huán)境條件的影響，作為分類標(biāo)準(zhǔn)并不穩(wěn)定[2]。Shantz 和Piemeisel依據(jù)蘑菇圈對植物的影響將蘑菇圈劃分成3 個類型，Ⅰ型：蘑菇圈嚴(yán)重破壞植物生長或殺死植物，此類蘑菇圈有明顯的綠草環(huán)和枯草環(huán)，枯草環(huán)在綠草環(huán)之間，分成圈內(nèi)綠草環(huán)、枯草環(huán)和圈外綠草環(huán)，圈外綠草環(huán)植物長勢較圈內(nèi)綠草環(huán)略差；Ⅱ型：蘑菇圈促進(jìn)植物生長，此類蘑菇圈綠草環(huán)上植物濃綠茂密，與周圍植被差異明顯[2]；Ⅲ型：蘑菇圈對植物生長無顯著影響，綠草環(huán)也不明顯（圖1）。這種分類方法被許多學(xué)者引用[9,24-25]。

圖1 蘑菇圈類型

蘑菇圈廣泛分布于世界各類草地生態(tài)系統(tǒng)，其分布具有地域性，不同區(qū)域不同草地類型的蘑菇圈真菌種類不盡相同，如在我國青藏高原分布的蘑菇圈真菌有黃綠蜜環(huán)菌、白蘑菇（Agaricussp.）、洋菇（Agaricuscampestris）、禿馬勃（Calvatiasp.）等，而在我國北方溫帶草原的蘑菇圈真菌有蒙古口蘑和野蘑菇（Agaricusarvensis）、圓孢蘑菇（Agaricusgennadii）等；而北美洲的草原蘑菇圈真菌種類包括平菇（Agaricustabularis）、杯形禿馬勃（Calvatiacyathiformis）、黑白銛囊蘑（Melanoleucamelaleuca）、網(wǎng)紋灰包（Lycoperdongemmatum）、硬柄小皮傘（Marasmiusoreades）、環(huán)柄菇（Lepiotamorgani）等（表1）。一般在草甸草原和典型草原上常見的蘑菇圈類型為Ⅰ、Ⅱ型，在高寒草地蘑菇圈多體現(xiàn)為Ⅱ型，Ⅲ型蘑菇圈較少，通常出現(xiàn)在重度干擾的牧場[2]。

表1 蘑菇圈真菌分布及類型

2 蘑菇圈發(fā)育的生理生態(tài)學(xué)機(jī)理

早在1807 年，Wollaston 就發(fā)現(xiàn)了蘑菇圈離心發(fā)育的特點(diǎn)以及隨之伴生的綠草環(huán)現(xiàn)象[26]。蘑菇圈真菌菌絲體的離心生長一方面受養(yǎng)分濃度的影響[27]，菌絲體腐生生長大量消耗土壤有機(jī)質(zhì)[28,29]，需不斷向周邊養(yǎng)分濃度高的區(qū)域延伸發(fā)育，獲取菌絲體發(fā)育所需養(yǎng)分；另一方面受自身代謝產(chǎn)物抑制[30,31]，真菌菌絲體生長具有趨化性，即遇化學(xué)物質(zhì)呈趨利避害的特性，當(dāng)有害物濃度較高時，趨避性大于趨利性[32]，例如某些菌絲體代謝過程中積累的氰化物，抑制菌絲體自身生長，也會導(dǎo)致菌絲體離心生長。蘑菇圈菌絲體在生長延伸過程中，對植物生長和土壤產(chǎn)生重要影響[2,33,34]。一般認(rèn)為，蘑菇真菌菌絲體分解土壤中的腐殖質(zhì)，產(chǎn)生小分子物質(zhì)[35]，加速無機(jī)離子礦化，提高土壤基質(zhì)中營養(yǎng)物質(zhì)的濃度，促進(jìn)了植物生長[2,36,37]，同時，真菌菌絲體富集養(yǎng)分進(jìn)行新陳代謝以適應(yīng)新生境[38]，其分泌或消亡后裂解釋放的有機(jī)活性物質(zhì)能夠發(fā)揮類似于植物生長調(diào)節(jié)激素的作用，刺激植物生長或分蘗[33,39-41]；另外，也有研究認(rèn)為某些真菌還與植物形成菌根關(guān)系，與植物互利共生[8,42]。這些因素共同對蘑菇圈上植物生長起到促進(jìn)作用，從而在景觀上呈現(xiàn)濃綠茂密的環(huán)狀結(jié)構(gòu)，稱之為綠草環(huán)[1,12,43]。在新生菌絲體區(qū)域，地上植物往往矮小枯黃，長勢較差，稱之為枯草環(huán)[1,12,43]，一般位于綠草環(huán)的外側(cè)。對于枯草環(huán)的形成機(jī)制，研究認(rèn)為有以下幾種原因：①菌絲體地下密集糾結(jié)成墊狀結(jié)構(gòu)，增加了土壤疏水性，阻止水分滲入土壤或其分泌代謝產(chǎn)物，造成土壤干旱[36]；②菌絲體生長和子實體萌發(fā)需大量養(yǎng)分，尤其是氮和磷，與植物競爭養(yǎng)分[44]；③真菌發(fā)育過程中，在土壤環(huán)境中積累的氨態(tài)氮濃度過高，抑制或殺死植物[45]；④真菌產(chǎn)生毒性代謝產(chǎn)物，破壞或殺死植物地下部分[46]；⑤菌絲體寄生作用可穿透植物根系，破壞根系組織[46]。

3 蘑菇圈對牧草產(chǎn)量的影響

國外學(xué)者Shantz 和Piemeisel 最早對蘑菇圈進(jìn)行系統(tǒng)的研究，發(fā)現(xiàn)蘑菇圈對植物生長有促進(jìn)作用，綠草環(huán)上植物產(chǎn)量顯著增加[2]。國內(nèi)學(xué)者也得到相似結(jié)論（表2），研究發(fā)現(xiàn)我國溫帶典型草原和草甸草原蘑菇圈的圈上優(yōu)勢植物為羊草（Legmuschinensis），綠草環(huán)（圈上）單位面積內(nèi)草地生物量明顯高于圈內(nèi)和圈外，圈上生物量平均比圈外高出37.43%～241.27%[3,13,47-50]；而高山草原和高寒草甸綠草環(huán)上優(yōu)勢植物主要為禾本科（Gramineae） 和莎草科（Cyperaceae），圈上單位面積草地生物量比圈外高45.02%～214.79%[8,43,51-53]。盡管研究區(qū)域草地類型不同，形成蘑菇圈的真菌種類也存在差異，但草原蘑菇圈促進(jìn)綠草環(huán)上植物生長的作用是一致的。

表2 草原蘑菇圈優(yōu)勢植物與群落生物量

4 蘑菇圈對牧草營養(yǎng)品質(zhì)的影響

蘑菇圈顯著改變植物個體營養(yǎng)組成。1951年Albrecht等研究發(fā)現(xiàn)“仙女環(huán)”上草本植物體內(nèi)蛋白質(zhì)含量高于其他區(qū)域[54]，Stelfox 和Edwards 通過實驗發(fā)現(xiàn)，綠草環(huán)上植物體中除蛋白質(zhì)外，其他成分包括纖維素、氮、磷、鉀和鎂的含量也較高[55,56]。我國學(xué)者裴海昆等和刁志民等對青海地區(qū)高寒草甸蘑菇圈的研究表明，綠草環(huán)上禾本科植物體內(nèi)蛋白質(zhì)含量比圈外高58.6%和63.5%，磷含量比圈外高2.9%和35.3%[52,53]。此外，綠草環(huán)上植被葉綠素含量和氮含量也有顯著提高[57-59]。這些研究結(jié)果說明，草原蘑菇圈促進(jìn)了植物體營養(yǎng)元素吸收利用和蛋白質(zhì)合成，提升了牧草的營養(yǎng)品質(zhì)。

5 蘑菇圈對土壤理化性質(zhì)的影響

草原蘑菇圈真菌多為擔(dān)子菌[60]，菌絲體分解土壤中腐殖質(zhì)[38]，將難以分解的纖維素、半纖維素、木質(zhì)素等分解為易分解的小分子物質(zhì)[61]，這些小分子物質(zhì)易于其他微生物吸收利用，從而加速了土壤有機(jī)質(zhì)礦化[36,53]；同時，菌絲體消亡后裂解將養(yǎng)分釋放到土壤中，從而使圈上土壤表層養(yǎng)分富集[25,40]，導(dǎo)致土壤速效養(yǎng)分的顯著增加，尤其以速效氮和速效磷最為明顯，如蒙古口蘑的圈上速效氮和速效磷含量分別是圈外118.3 倍和7 倍[3]；黃綠蜜環(huán)菌的圈上速效氮和速效磷含量比圈外高34.29%～36.78%和37.50%～58.33%[8,53]，硬柄小皮傘的圈上銨態(tài)氮、硝態(tài)氮和速效磷分別比圈外高26%、22%和25%[62]。此外某些菌絲體的代謝產(chǎn)物使土壤疏水性增加[25]，導(dǎo)致土壤保水性能降低，一定程度上影響土壤物理性狀。

6 蘑菇圈對土壤微生物的影響

蘑菇圈對微生物的影響主要包括以下兩方面。

（1）改變微生物群落組成。許多研究結(jié)果表明，蘑菇圈綠草環(huán)上土壤微生物較為活躍，細(xì)菌數(shù)量最多，其次為放線菌，真菌數(shù)量最低[12,43,63-66]；枯草環(huán)上土壤好氣性細(xì)菌數(shù)量較高，真菌、放線菌數(shù)量較低[65]。蘑菇圈真菌能夠產(chǎn)生多種分解復(fù)雜有機(jī)物的酶如半纖維素酶、纖維素酶、幾丁質(zhì)酶和木質(zhì)素酶等，將纖維素、半纖維素和木質(zhì)素等聚合物轉(zhuǎn)化為能被其他植物或微生物同化的小分子有機(jī)物[38]，這些易分解的有機(jī)質(zhì)易被細(xì)菌利用，供給細(xì)菌必要的碳源和氮源，其礦化產(chǎn)生的無機(jī)離子參與細(xì)菌的生長增殖，維持細(xì)菌滲透壓，調(diào)節(jié)土壤pH；同時菌絲體裂解釋放的某些有機(jī)活性物質(zhì)也直接刺激細(xì)菌的生長和增殖，這些因素也提升了土壤中細(xì)菌的數(shù)量和活性[67-69]，如蒙古口蘑形成的蘑菇圈上浸麻芽孢桿菌和德氏嗜酸菌顯著高于圈內(nèi)外[63]。此外，菌絲體分泌的一些代謝產(chǎn)物能抑制其他真菌生長，如白口蘑菌絲體能夠抑制綠色木霉和毛霉等真菌的生長發(fā)育[70]，這些因素作用于土壤微生物群落從而影響其結(jié)構(gòu)和功能。

（2）影響土壤酶活性。蘑菇圈真菌生長發(fā)育及其生化反應(yīng)過程可直接和間接影響土壤酶活性，土壤酶活性與土壤肥力和微生物數(shù)量息息相關(guān)，土壤中養(yǎng)分濃度較高或微生物數(shù)量較多時，土壤中相關(guān)的酶活性較高[71]，蘑菇圈真菌的菌絲體裂解后土壤養(yǎng)分濃度升高及其微環(huán)境的微生物群落代謝活躍使土壤中某些酶的活性有所提高，如大白樁菇蘑菇圈土壤中果膠酶活性較高[63]，蒙古口蘑蘑菇圈上蛋白酶活性較高[72]。

7 結(jié)束語

草原蘑菇圈為大型肉質(zhì)真菌，多為腐生異養(yǎng)，在草地生態(tài)系統(tǒng)中承擔(dān)分解者的角色。一方面蘑菇圈的真菌類型、菌絲體的生長發(fā)育特性，決定蘑菇圈的擴(kuò)展速度及持續(xù)時間[2]，而氣候、地形、土壤等生態(tài)因子，對蘑菇圈的生長發(fā)育及規(guī)模大小起到間接的限制或促進(jìn)作用[8,44,73-77]。另一方面，蘑菇圈真菌加速有機(jī)質(zhì)分解，可在短時間內(nèi)改變土壤理化性質(zhì)，對植物—土壤系統(tǒng)產(chǎn)生深刻影響，造成草地圈層結(jié)構(gòu)的斑塊化。因此，草原蘑菇圈是植物、土壤、真菌/微生物三者之間相互作用的結(jié)果，其發(fā)育狀況和分布格局一定程度上反映了氣候變化和人類活動對生態(tài)系統(tǒng)的綜合影響，對草地生態(tài)環(huán)境變化具有一定的指示意義。

目前，有以下問題需要開展進(jìn)一步的研究：（1）草原蘑菇圈的發(fā)育、演替機(jī)制與過程仍有待深入研究，需要建立長期的定位監(jiān)測與試驗來進(jìn)一步探討；（2）草原蘑菇圈對植物個體功能性狀及生態(tài)系統(tǒng)功能，如養(yǎng)分分配格局、光合速率等的影響研究較少，需進(jìn)一步研究；（3）人類活動如放牧、圍封、刈割和掠奪式采收蘑菇等，勢必會對蘑菇圈種質(zhì)資源和其生長環(huán)境造成嚴(yán)重影響，其中的機(jī)制尚需深入研究；（4）草地白蘑菇等一些具有主要經(jīng)濟(jì)價值蘑菇圈真菌進(jìn)行野生馴化和人工繁育仍需加大研究力度。