荒漠生態系統磷循環及其驅動機制研究進展

李承義,何明珠,唐 亮

1 中國科學院西北生態環境資源研究院,沙坡頭沙漠試驗研究站,蘭州 730000 2 中國科學院大學,北京 100000

荒漠生態系統約占陸地面積的1/3,覆蓋熱帶、亞熱帶、溫帶和極地地區,承載了全球近25億人口[1—3]。荒漠環境高溫少雨、干旱頻發、降水年際波動大且季節分配不均、風/水蝕作用顯著,外加土壤發育時間短,肥力較低[2—4],導致荒漠中植被稀疏,生物多樣性低,環境脆弱。二十世紀以來,隨著全球氣候變化和人類活動的過度干擾和破壞,使荒漠生態系統的穩定性、恢復力、服務功能和可持續發展等正面臨嚴峻挑戰[4—5]。

在荒漠中,碳(C),氮(N)和磷(P)參與了生態系統的能流和物流過程,通過與水作用調控著荒漠生態系統的持續穩定性。作為構成細胞膜、DNA、RNA和ATP的關鍵元素,P是荒漠生態系統中生命存在的物質基礎。相較C和N,P因其自身的來源和有效性使其成為了荒漠生態系統中重要的限制因子之一。在自然界中,植物能獲取的有效P量非常有限,一方面是因為P循環屬于相對封閉的沉積型循環,自然環境中其周轉時間極為漫長(107—108a)[6]；另一方面則受限于P循環的驅動機制。且后者是控制磷循環的關鍵。

荒漠中P循環的驅動機制十分復雜。首先,荒漠中母巖風化、大氣塵埃的干濕沉降、土壤微生物和動植物生物量的輸入/輸出均影響P的循環[7]。其次,P元素通過參與荒漠植物光合和呼吸等過程維持植物正常的生理活動,改變荒漠植物生理功能、生活策略和種群密度,進而影響整個植被系統[8—9]。如北美荒漠中土壤低有效P濃度限制了三齒蒿(Artemisiatridentata Nutt.)[10]和旱雀麥(BromustectorumL.)的生長[11—12],而總磷和有效磷量變化改變了中國阿拉善荒漠區沙蒿種群密度[9]。所以,對于荒漠生態系統有限的有效磷,荒漠植物進化出了適應低P環境的特征或通過其他媒介獲取足夠的有效P以完成自己的生活史,如荒漠植物會通過根系分泌有機物獲取P和/或對其植物葉內P進行重吸收利用[13—14]；也會通過根系-菌根網絡系統擴大與土壤接觸面積來增加有效P的獲取量以滿足自身生長需求；又如荒漠中生物土壤結皮(BSC)通過截留降塵和改變降水分布增加土壤有效P量,同時,結皮生物分泌有機酸等能從土壤膠體中解吸出P以供荒漠植物生長[15—17]。最后,氣候變化通過多種方式影響荒漠中P的循環,如干旱阻礙荒漠土壤中P的礦化過程[18—19],脈沖式降水和N沉降影響土壤有效P的解吸[20—22],水P耦合和氮磷耦合限制植物生長[8,23—24]等。

綜上,P在荒漠生態系統中凸顯出至關重要的地位。且對于我國而言,荒漠生態系統面積有1.65×106km2,約占國土面積的17%,其服務總價值約為42279億元人民幣(2014年價格),主要體現在防風固沙(40.1%)、水文調控(24.2%)、土壤保育(18.1%)和固碳(17.0%)方面[25]。而P作為構建荒漠生態系統的關鍵元素,目前國內仍缺乏其在荒漠生態系統中的綜合研究。隨著新技術的涌現,如分子生物學、基因組學和同位素示蹤技術等的發展,P循環的研究更應該得到加強。因此,基于國內外已有研究,本文從(1)荒漠中P的來源、輸入和輸出過程；(2)荒漠中植物-土壤系統間P循環過程及機理；(3)氣候變化對荒漠生態系統P循環影響機制,并得出結論和提出展望,旨在為P循環、生態系統能/物流的科學管理、生態系統服務價值評估、生態安全和荒漠化土地的生態恢復提供參考。

1 荒漠中磷的來源、輸入和輸出

母巖風化是荒漠生態系統中P 的重要來源,但該過程非常緩慢,且輸入量少[6](一般為每年0.05—1.0 kg/hm2,部分地區可以達到每年5.0 kg/hm2)。風化作用包括物理和化學風化。物理風化：荒漠晝夜溫差、光照、風力和水蝕等外營力綜合作用下對巖石表面碎屑化,形成含 P 的細小顆粒物,如在寒漠地區,凍融作用加速地表巖石風化產生含P 的細小顆粒物[7]；化學風化：土壤微生物和隱花植物(如地衣和蘚類等)通過生物化學作用促進土壤母質釋放 P[26—27]。除了母質風化外,大氣干濕沉降是荒漠中P的主要輸入方式。在干濕沉降作用下,顆粒物沉降和植物凋落物沉積在荒漠土壤表面,導致P分布的淺層化和表聚性[28—30]。全球尺度而言,非洲和歐亞大陸荒漠區的降塵輸入量遠高于北美(北美的年均降塵輸入量為20—40 g/m2)[31—32]。另外,荒漠中動物(爬行類、嚙齒類、鳥類及蝗蟲等)排泄物及動植物死亡后均成為重要的P源。

P的輸出在荒漠中主要包括動植物生物量及相關產品(如薪材、牧草和動物產品)和風蝕和/或搬運過程損失。生物量及相關產品的輸出主要以荒漠草原中牧草、畜牧業產品和中草藥的輸出為主[6,33]。當然,人類放牧和耕作及其他動物行為(如荒漠中動物的掘洞行為)會移動土壤,在外營力作用下使P在該過程中損失[34—36]?；哪斜M管降水量少(<250mm),但降水作用仍導致了土壤表土P的部分損失[37—38](圖1)。

2 植物-土壤系統間P循環過程及機理

2.1 植物對磷的吸收

2.1.1根系對磷的吸收

在荒漠生態系統中,P的形態包括有機P和無機P。有機P包括植素類,核酸類和磷脂類；無機P包括磷酸鋁類化合物(Al-P),磷酸鐵類化合物(Fe-P),磷酸鈣類化合物(Ca-P)和閉蓄態磷(O-P),其中,Ca-P是荒漠土壤中主要的磷組分。如在庫布齊沙漠,TP含量為137.21—362.09 μg/g,其中Ca-P占了58.95%—80.05%,其他各形態P含量的順序為：有機P(Or-P)> 吸附態P(Ads-P)> 鐵結合態P(Fe-P)> 閉蓄態P(O-P)> 鋁結合態P(Al-P)[39]；在阿拉善荒漠區,土壤中Ca-P>Al-P>Fe-P[40]；在巴丹吉林沙漠,土壤中Ca-P>Or-P>Al-P>交換態P(Ex-P)> Fe-P>O-P[41]。

2.1.2根系-菌根系統對磷的吸收

菌根在荒漠植物獲取P及驅動P循環中扮演著重要角色。一方面,菌根真菌通過與植物根系形成網絡系統,擴大與土壤的接觸面積,增加植物獲取土壤P的機會[26,52]。如隔內生真菌與鼠茅屬植物Vulpiaciliate和四翅濱藜(Atriplexcanescens(Pursh) Nutt.)形成的網絡系統有助于植物獲取土壤有效P[7],因為隔內生真菌在植物和藍藻結皮之間每天轉移營養物質的距離達1 m,大大增加了植物獲取有效P的范圍[53]。另一方面,真菌通過自身分泌物溶解磷酸巖增加植物可獲取的P量[54]。然而,荒漠區干旱程度的增加會導致菌根真菌被隔內生子囊菌所取代,降低了菌根豐富度[53,55]。此外,荒漠植物的菌根侵染率受到生物土壤結皮(BSC)表面積的顯著影響,如美國猶他州東南部的沙漠地區,BSC分布區植物的菌根侵染率是裸土環境中植物的3倍[56]。

2.1.3植物葉磷含量變化與磷循環

荒漠植物葉片通過自身凋落、分泌物和重吸收的方式影響P的循環。植物凋落的葉片被分解進入土壤時增加了土壤P含量[57]；不同植物凋落物通過刺激土壤磷酸酶,對土壤有效P的循環產生了顯著的影響[58]。同時,植物葉片分泌的化合物多是水溶性的,當葉片分泌物浸入土壤時可以使鄰近的植物和微生物受益,促進土壤P的解吸/溶解及微生物量P的礦化[7]。此外,荒漠區干旱程度增加會增加植物對其葉片中P的重吸收,減少其凋落物中P含量[14]。當前,對植物葉中P含量變化原因有三種觀點：一種觀點認為荒漠植物葉片中P含量變化主要與土壤中P含量有關,如克氏針茅(StipakryloviiRoshev.)葉片的C∶P和N∶P與其所處的土壤中C∶P和N∶P具有一定的協同變化能力[36],土壤P是植物葉片P潛在的元素庫[59]。第二種觀點認為荒漠植物葉片P含量變化主要因為植物自身遺傳特性,如在塔里木河上游荒漠區的4種灌木植物,其自身遺傳特性影響了葉片C∶P和N∶P,而不是由土壤中養分含量直接決定[60]。第三種觀點認為荒漠植物葉片P含量變化與降水有顯著的正相關關系[61]。綜上,P在土壤-植物間的循環受到植物葉片分泌物、土壤P庫、植物自身遺傳特性和環境的影響。

2.2 入侵植物對磷的吸收

荒漠入侵植物對P的獲取較本地植物具有顯著的優勢,其可將非可用態P轉化為有效P,能促進土壤非可用態P的生物循環。對于荒漠而言,入侵植物的成功是由于它們[7]：(1)比起本地植物能更有效的吸收和利用土壤中非生物有效P；(2)同樣條件下對土壤有效P有更強的競爭能力。入侵植物利用土壤P的策略一方面是其根系分泌物和地上葉片滲濾液進入土壤將非可用態P轉化為可用態P以供其吸收和利用；另一方面是入侵植物侵入荒漠時有少數本地植物或真菌協助其吸收土壤有效P[7]。

旱雀麥是荒漠中一種一年生草本入侵植物,其在美國猶他州東南部荒漠秋冬季的相對增長率可以依據土壤P含量來預測[62—63]。如當土壤有效P降低時,旱雀麥的萌發被抑制[11—12]。此外,旱雀麥可將土壤中非可用態P轉換為有效P。如在一個從未放牧過的荒漠草原,旱雀麥侵入該環境后,當其蓋度從0%增加10%再增加到40%時,土壤中有效P從14.6 μg/g增加到19.5 μg/g再到28.2 μg/g[64]。旱雀麥對那些本地植物不能利用的非可用態P的利用潛力使其在可控范圍內有成為荒漠生態環境恢復材料的趨勢。

2.3 荒漠中生物土壤結皮(BSC)對磷循環的作用

2.3.1BSC對含磷降塵的固定

BSC由藍藻、綠藻、地衣、蘚類和異養型微生物及相關的其他生物體通過菌絲體、假根和分泌物等與土壤表層顆粒膠結形成的十分復雜的復合體,其對荒漠區土壤形成、改善土壤理化性質、調節土壤水分的再分配格局等方面有重要作用[7,63]。BSC覆蓋荒漠表面,增加了地表粗糙度,對大氣含P降塵有很好的截留和保存能力[56,63,65],防止了含P降塵流失或重新分布[66]。被BSC捕獲的營養豐富的粘土顆粒增加了荒漠土壤的肥力和持水能力,使結皮生物在較長的時間內保持代謝活性[7]。此外,BSC也為植物生長提供豐富的P源[56,67]。

2.3.2BSC中生物對結合態磷的釋放和溶解

BSC中生物對荒漠土壤中磷的釋放有重要作用。如BSC中地衣呼吸代謝產生H+釋放碳酸鹽結合的P,增加P的有效性；或分泌有機酸,如檸檬酸、蘋果酸、乙酸、丙酮酸、乳酸和甲酸等[11,68]溶解土壤中結合態P[27,69]。BSC中真菌黑曲霉和細菌青霉菌產生檸檬酸溶解土壤結合態P[70]。BSC中真菌在巖石中也能分泌酸去溶解營養物質,并將這些營養物質直接轉移到植物根系[71—72]。此外,BSC中藍藻可以分泌金屬螯合劑穩定土壤溶液中的金屬而增加有效P含量[11,73]；也可以分泌肽N和核黃素,在螯合劑作用下與磷酸三鈣、銅、鋅、鎳和鐵形成絡合物,保持植物所需的有效營養[74]；還可以分泌乙二醇酯,刺激植物攝取P[75]。

BSC中的大多數藍藻、綠藻、地衣和蘚類會分泌磷酸酶到周圍的土壤,導致有機磷酸鹽水解釋放P,這些P會立刻被微生物固定并轉移到宿主植物根上,或者被腐殖質穩定下來[76—79]。此外,BSC中藍藻能固定N,當土壤N升高時,磷酸酶含量和活性增加[21,80],進而能增加土壤有效P[81]。BSC發育較好的環境中磷酸酶的活性相對較高[82]。然而,由于磷酸酶與土壤有機質高度相關,而荒漠土壤中有機質含量相對較低,導致磷酸酶活性也相對較低[83]。

3 氣候變化對荒漠中磷循環的影響機制

氣候變化對荒漠中P循環的影響,當前可通過溫度、降水和N沉降等實現。三者可以直接或間接影響土壤中有效P含量,限制植物獲取有效P,改變荒漠生態系統植被的功能和穩定性[84—86]。下面主要討論干旱、降水節律和N沉降對荒漠生態系統P循環的影響機制。

3.1 干旱對磷循環的影響

干旱對荒漠中P循環的影響主要通過影響植物和微生物實現。對植物而言,在氣溫上升而降水下降的荒漠區,干旱增加降低了植物葉片P含量[23],使荒漠中P的生物地球化學循環受到限制[7]；同時,干旱降低了P的有效性而使植物吸收P受限,阻礙土壤中營養物質擴散和能量流動[18—19,87]。對微生物而言,干旱阻礙土壤中P的礦化過程。如干-濕交替、高溫干旱和輻射損傷導致多達58%的土壤微生物死亡[88],使得這些有機P會和降塵一起聚集在土壤表層[89],成為荒漠中重要的P源。微生物對荒漠生態系統至關重要,其細胞中的P大部分以核酸和磷脂的形式存在,并在死亡后能補充土壤中P的匱乏[90]。如在澳大利亞干旱土壤中微生物死亡釋放的P占土壤水溶性P的95%,可使水溶性土壤P增加到1900%[91]。此外,土壤微生物活動的獨立性和干-濕交替循環過程通過破壞有機質涂層,分離和移動土壤膠體來增加土壤有機P的溶解度,從而增加土壤溶液中P含量[92]。然而,這些驅動力并不經常出現[93]。

3.2 降水節律對磷循環的影響

水是荒漠中P循環的第一驅動力[94],更有效地吸收或使用水分的植物比其他植物在獲取營養上具有競爭優勢。土壤水分的減少將減緩所有釋放生物有效P的非生物過程?；哪忻}沖降水事件導致的土壤快速濕潤、干旱的頻率和持續時長等通過影響植物和微生物來影響P的循環。對荒漠植物而言,水分與養分吸收之間的正反饋非常重要[48,94],如降水減少會增加不易降解的凋落物的產生,進一步減緩凋落物的分解速率[7]。此外,植物分泌的磷酸酶活性主要依賴于土壤水分有效性,降水減少將使它們的有效性降低[95]；磷酸酶添加試驗表明在土壤濕潤時,干旱土壤中高達87%的有機P是可水解的[96—97]；磷酸酶活性與降水和溫度的關系也影響荒漠區結合態P的釋放。此外,適宜的降水有利于一年生植物的生長,因為一年生植物通常比多年生植物更易受低P條件的限制[51]。對于微生物而言,雖然溫度升高會增加土壤微生物活性,但土壤水分減少會限制其活性時間,進而導致微生物豐度和活性的降低[14]。當溫度變暖,降雨出現,土壤微生物種群和活性會迅速增加,進而增加土壤有效P含量[57],促進了P的循環過程。然而,降水的持續時長也影響P的礦化和固定過程。

大多數情況下,植物和微生物對不同荒漠環境變化有不同的響應,這有利于它們在資源的獲取上進行協同作用。如當降水量減少時,土壤表層微生物率先對降水事件作出反應并開始進行生命活動,提供植物所需的養分[94]；當降水量持續增加時,維管植物的生命活動則占據主導地位[98—100]。然而,較大的降水會減少土壤微生物和植物在養分獲取和利用方面的合作,如植物在降水充足時可以直接攝取可水解的有機P[101—103]。此外,濕潤土壤條件能降低土壤pH,溶解碳酸鹽,使結合態P轉變為生物有效P,如在科羅拉多高原地區和奇瓦瓦沙漠,冬季潮濕寒冷的環境增加了土壤有效P含量[62—63,104]。另外由于荒漠降水量少,如減少微生物生物量、植物生物量、土壤水分、土壤P向根際圈的擴散量和植物根系對P的吸收量均會降低土壤對P的吸附。

3.3 氮沉降對磷循環的影響

N沉降通過影響土壤中磷酸酶活性、植物和微生物的生態化學計量關系來影響P的循環。土壤中N的增加一方面能提高磷酸酶活性,激發束縛P的釋放,提高土壤有效P[21,80]；另一方面也增加土壤P的吸附和沉淀,導致荒漠環境出現P限制現象[20—21]。目前在荒漠生態系統中N和P之間的閾值還不清楚。而在荒漠草原,過高的植物葉片N∶P增加了P對荒漠植物的生長限制[105],較低的N∶P也限制了植物葉片的生長[24]。前者認為植物葉片生長與P呈正相關,與N呈負相關,符合“生長速率假說”；后者認為植物葉片的增長與P呈負相關,與N呈正相關,違背“生長速率假說”。這兩種結果都忽視了植物種間差異和長期以來植物與環境之間的協同進化關系。對荒漠草原而言,N沉降增加,最大N礦化率和硝化率消耗P,使環境中P減少,P便成了植物生長的限制因子[106]。此外,在荒漠草原中,N添加不僅增大了BSC的N∶P,改變C∶N∶P,影響P的生物循環過程[107],也增加了土壤微生物量N和N∶P,最終影響植物群落組成。當然,N沉降與P的關系在評估荒漠綠洲過渡帶土地的利用程度、維護綠洲生態安全和綠洲穩定上具有重要作用。

4 結論與展望

目前荒漠生態系統P循環取得的主要結論：(1)大氣降塵和母質風化輸入P,干濕沉降作用增加植物基部土壤P含量；(2)植物通過根系和葉片分泌有機物或與其他生物(如真菌和細菌)形成共生或合作系統獲取有效P；(3)入侵植物能高效利用荒漠土壤中非生物有效P；(4)BSC有機體通過分泌胞外聚合物、有機酸、磷酸酶和呼吸代謝H+來釋放土壤有效P,促進P的生物循環；(5)氣候變化下,干旱和降雨改變磷酸酶活性、阻礙P循環的非生物過程和生物過程,進而影響荒漠中營養物質擴散和能量流動；N沉降改變土壤微生物活性、磷酸酶活性和N∶P等來改變P循環。因此,基于以上結論,結合當前國內外研究熱點和重點及研究物質循環的新技術的涌現(分子生物學、基因芯片和同位素示蹤等),遂對國內荒漠生態系統P循環的研究方向和科學問題提出如下展望：(1)P在荒漠生態系統中的分配、存在形態及動態平衡；(2)土壤微生物對荒漠植物獲取土壤有效P的驅動作用[98]；(3)入侵植物對P循環的影響與潛在生態風險評估；(4)利用分子生物學和基因組學方法揭示真菌-植物根系間P循環的基因調控機制[6,17,99]；(5)微生物分泌物、土壤磷酸酶類(包括磷酸單酯酶、磷酸二酯酶和三磷酸單酯水解酶)和作用于含磷酸酐和N-P鍵的酶對土壤P循環的調控[6—7]；(6)氣候變化(干旱、高溫和降水節律變化)如何影響P的生物和非生物轉化過程[84,86,100]；(7)基于同位素示蹤和生態化學計量學理論量化荒漠生態系統P循環路徑及其穩定性維持機制[108—110]。

學術信息與動態