珊瑚礁生態系統功能產生機制及評價方法

李宇亮, 高 宇, 鄭新慶,2,3, 劉 恒, 陳克亮,2*

(1.自然資源部第三海洋研究所, 福建 廈門 361005; 2.自然資源部海洋生態保護與修復重點實驗室, 福建 廈門 361005; 3.福建省海洋生態保護與修復重點實驗室，福建 廈門 361005)

珊瑚礁由珊瑚蟲、鈣化藻、有孔蟲等造礁生物的灰質骨骼殘體世代不斷堆積所形成，它為戀礁型海洋生物提供了棲息地，具有極高的初級生產力和生物多樣性，因此被稱為“海洋中的綠洲”[1]。珊瑚礁生態系統為人類提供了豐富的漁業和旅游資源[2]，能保護海岸線[3],并且具有很高的科研文化價值[4]。然而，近年來，海岸帶區域人口快速增長、岸線高強度開發以及全球氣候變化等一系列因素已對珊瑚礁生態系統造成了嚴重的威脅[5-6]。因此，珊瑚礁生態系統的保護與管理成為政府部門和學界共同關注的焦點。

在我國，大多數珊瑚礁生態系統管理都是以日常巡護工作為主要內容，缺乏系統的方法，而為數不多的珊瑚礁生態調查監測目標則過于簡單，沒有關注珊瑚礁的關鍵功能和再生恢復能力，也沒有充分地對珊瑚礁生態調查指標所反映的信息進行綜合分析利用[7-8]，一些學者回顧和總結了國內外珊瑚礁保護和管理的理論、實踐成果，認為缺乏全面詳細的定量數據支持是許多國家珊瑚礁管理所面臨的問題[9-10]。

本研究重點關注珊瑚礁的綜合功能和整體健康監測，在梳理生態系統功能相關理論的基礎上，全面分析珊瑚礁生態系統功能的產生機制，探索性地構建珊瑚礁生態系統功能定量評價模型，并通過案例研究驗證評價模型的適用性和可操作性，旨在明確珊瑚礁生態系統保護和管理目標，建立一種快速、客觀的生態系統功能定量評價方法，為珊瑚礁生態系統管理提供決策依據。

1 珊瑚礁生態系統功能

1.1 生態系統功能

目前，文獻中關于“生態系統功能”的定義不盡相同，但總的來看，可以分為兩類，一類是生態學領域的定義，另一類是生態經濟學領域的定義。生態學領域對生態系統功能的定義可歸納為：生態系統為維持自身和其他生態系統健康而完成的一系列生態過程，包括物質循環、能量流動和信息傳遞[11-13]。生態經濟學領域對生態系統功能的定義可歸納為：生態系統直接或間接為人類提供產品和服務以此滿足人類需求的能力，生態系統功能來源于生態系統結構和過程，是生態系統服務產生的前提[14-15]。

本研究認為廣義的生態系統功能可定義為：生態系統維持自身或其他生態系統健康狀況并直接或間接為人類提供產品和服務的能力。更進一步來看，生態系統功能是一系列自然過程的綜合結果，是生態系統的自然屬性，獨立于人類社會而存在，其作用對象包括3個方面，分別是生態系統自身、其他生態系統以及人類。

1.2 珊瑚礁生態系統功能

為更好地將生態系統功能理論與實驗研究相互結合，在特定的研究案例中關于生態系統功能應該有專門的概念解釋和功能識別[16]。Moberg等(1999)認為珊瑚礁生物通過參與各項生態過程而形成各種特定的功能群, 共同完成重要的生態功能[17]。傅秀梅等(2009)認為珊瑚礁生態系統具有造礁與消波護岸、維持生物多樣性、提供生物資源和材料、生物地球化學研究以及文化教育與生態旅游等功能[18]。趙美霞等(2016)認為，珊瑚礁關鍵生物有造礁生物、光合自養藻類、控制系統結構的頂級捕食者、調整和控制珊瑚群落的草食性種類、其他浮游和底棲微生物，這些生態類群都有各自的生態功能[19]。Simon等(2019)探索利用聲遙感技術對珊瑚礁生態系統功能進行評價，并將珊瑚覆蓋率、生境復雜程度、浮游生物捕食者狀況、第三級消費者狀況等作為評價指標[20]。本研究從生態經濟學的視角，參考de Groot等(2002)的分類方法[14]，從生境功能、調節功能、產出功能和信息功能4個方面對珊瑚礁生態系統功能的產生機制進行分析，并依此設計相應的評價方法。

1.2.1 生境功能 造礁珊瑚分泌鈣質骨骼形成骨骼架，珊瑚骨骼架在淺海區與其他形成鈣質骨骼的動植物不斷混合堆積，并經過侵蝕作用后形成復雜的三維結構，這種三維結構具有極高的生境異質性，有利于維持物種多樣性，同時也提高了演化出新物種的可能性[1]。因此，珊瑚礁是許多生物產卵、孵化、覓食和生長的庇護所，珊瑚礁覆蓋范圍大約占全球海底面積的0.1%～0.5%，而全世界將近三分之一的海洋魚類都是在珊瑚礁發現的[21]。此外，珊瑚礁獨特的物理結構還能保護海岸線，維持海岸帶生境的穩定性，使其免受風暴潮的襲擊[3]。

1.2.2 調節功能 珊瑚礁中豐富的物種彼此作用形成了復雜的食物網，使珊瑚礁生態系統內部以及珊瑚礁生態系統與外部環境之間都有頻繁的物質能量交換[22]。例如，珊瑚礁中的微生物和藍藻可以高效地吸收同化周圍水體甚至是空氣中的氮[23]，能降解水體中的石油產品，使烴類物質變成二氧化碳和水[24]；珊瑚蟲能將周圍水體中游離的鈣轉化為自身的骨骼，對海洋環境的鈣平衡有重要意義[25]。此外，珊瑚礁還在全球碳循環中扮演著重要角色，盡管目前關于珊瑚礁是碳“源”還是“匯”的爭議懸而未決，但已有研究表明，全球的珊瑚礁預計每年可固碳9億噸，因此其在碳匯方面的調節功能不容忽視[26]。以上一系列生態過程保證了珊瑚礁調節功能的實現。

1.2.3 產出功能 珊瑚礁為人類提供多種海產品，其漁業產量約占全球漁業總產量的10%，為 5 億居民提供了經濟收入和蛋白質來源[27]。此外，目前已有研究表明珊瑚礁生態系統中的一些軟體動物、腔腸動物和多孔動物具有藥用價值；許多觀賞性的水族館生物都是來自于珊瑚礁生態系統；珊瑚骨骼和珊瑚礁生態系統中的某些貝類被作為珠寶和裝飾品[28-29]。值得一提的是，識別珊瑚礁生態系統的產出功能，是以人類對珊瑚礁可持續的利用方式為前提，這樣才能維持珊瑚礁生態系統的恢復力，保證生態產品的可持續供應。

1.2.4 信息功能 獨特的物理結構和豐富的物種使得珊瑚礁生態系統具有極高的美學文化價值，支撐了沿海區域旅游業的發展[30]，并且每年有大量以珊瑚礁為創意題材的書籍、電影等出版物發行，帶來了巨大的經濟效益和社會效益[31]。除此之外，珊瑚礁生態系統還具有極重要的科研價值——某些礁石生物是海洋環境監測的指示生物[32]；造礁珊瑚的骨骼可以長時間記錄海水中的重金屬水平變化情況[33]、海洋氣候因子變化情況[34-35]以及季風海流等海洋環境事件[36]。

2 珊瑚礁生態系統功能評價方法

2.1 珊瑚礁生態系統功能指數

利用有限的、相對獨立的指標來反映珊瑚礁生態系統整體功能和健康狀況是構建珊瑚礁生態系統功能評價模型的基本目標。本研究構建了“珊瑚礁生態系統功能指數”(coral reef ecosystem function index， CREFI)對珊瑚礁生態系統功能進行定量評價，公式如下：

(1)

式(1)中：CREFI包括“活珊瑚覆蓋率”“經濟魚類種類”“食草魚類種類”以及“珊瑚死亡率”4個評價指標。Si為每項指標標準化以后的數值，其中，“活珊瑚覆蓋率”“經濟魚類種數”“食草魚類種數”為正向指標，“珊瑚死亡率”為負向指標，各評價指標的權重相等(即4個評價指標的權重各為0.25)。每項評價指標對應的生態系統功能如圖1所示，指標說明如下。

圖1 各類珊瑚礁生態系統功能對應的評價指標Fig. 1 Indicators of evaluating coral reef ecosystem functions

①活珊瑚覆蓋率。用水下數碼攝像機從珊瑚礁斷面線的一端開始沿著斷面線攝像，形成調查樣帶。在調查樣帶上，每隔20 cm判讀該刻度所對應的底質類型(活珊瑚、已死亡珊瑚、大型藻類、沙地、石頭、碎石等)，樣帶上判讀為活珊瑚底質類型的次數與整條樣帶被判讀總次數的比例為活珊瑚覆蓋率。活珊瑚生長過程中會產生碳酸鈣骨骼，這些碳酸鈣骨骼能消減波浪，為生物的天然庇護場所，因此，所有生態功能的實現都依賴于活珊瑚的存量情況以及它們所營造的棲息地物理結構[37-38]。活珊瑚覆蓋率的持續下降會使底棲生境的生物構成發生變化，珊瑚礁生境的結構復雜度不斷降低[39]。

②經濟魚類種數。對調查樣帶中拍攝到的珊瑚礁魚類進行定性分析，整條樣帶中鑒定出的經濟魚類種類數量即為經濟魚類種數。我國目前對于珊瑚礁的資源利用還是以漁業資源為主[19]，經濟魚群種類對于珊瑚礁生態系統的供給功能十分重要，它決定了珊瑚礁提供漁業資源的能力，以及所提供漁業資源的價值[40]。

③食草魚類種數。對調查樣帶中拍攝到的珊瑚礁魚類進行定性分析，整條樣帶中鑒定出的食草魚類種類數量即為食草魚類種數。生態系統中各物種所具有的生態習性共同決定了生態系統的穩定性，食草型魚類能維持珊瑚礁生態系統的關鍵功能群，因為它們能控制藻類生長，對保持珊瑚礁生態系統“珊瑚主導”的狀態十分重要[39]。若缺少食草魚類，珊瑚礁生態系統中的藻類就會過量繁殖，最終“殺死”成體活珊瑚，并侵占珊瑚幼體的棲息領地，從而使珊瑚礁生態系統成為“藻類主導”的生態系統[41-42]。此外，對于受損的珊瑚礁生態系統而言，食草性魚類能直接減少新鮮藻類的生物量，間接幫助造礁珊瑚和蟲黃藻的繁殖，有利于珊瑚礁生態系統的恢復[43]。此外，還有研究表明，食草魚類對珊瑚礁生態系統生產力和固氮過程都有一定的影響[17]。

④珊瑚死亡率。從調查樣帶上統計出兩年內死亡的珊瑚個數，其與整條樣帶上鑒定出的珊瑚總個數之比，即為珊瑚死亡率。珊瑚死亡率是評價模型中唯一的負向指標，其直接反映了珊瑚礁生態系統功能的完整性和健康狀況的穩定性。

2.2 珊瑚礁生態系統功能指數與現有評價方法的區別

已有研究人員構建了“簡化的珊瑚綜合健康指數”(simplified integrated reef health index, SIRHI)[44-46]來定量評價珊瑚礁維持健康功能和生物多樣性的能力：

(2)

式(2)中：Gi為每項評價指標的得分，分數等級范圍為1～5分；評價指標包括“珊瑚覆蓋率”“大型藻類覆蓋率”“食草魚類生物量”以及“經濟魚類生物量”這4項，所有指標的權重相等。

本研究構建的CREFI與SIRHI的不同之處主要表現在：

①評價數據不同。SIRHI采用主觀的區間評分數據作為評價數據，而CREFI以客觀的監測數據作為評價數據。

②不包含“大型藻類覆蓋率”指標。已有研究表明，大型藻類的藻樹冠會影響水流動力，從而促進海水沉積物的沉降，降低海水養分的有效性[47]，另一方面，藻類代謝產物會促進細菌繁衍，導致珊瑚疾病[48]，珊瑚礁生態系統中過多的藻類覆蓋不利于活珊瑚的生存以及珊瑚礁整體生態功能的實現，只有珊瑚和大型藻類之間和諧的相互關系才能保證珊瑚礁生態系統的健康狀況[49-50]。因此，“大型藻類覆蓋率”不宜作為正向指標來評價珊瑚礁生態系統功能。

③增加“珊瑚死亡率”指標。造礁珊瑚的鈣質骨骼是形成珊瑚礁物理結構的基礎，珊瑚礁特殊的物理結構能為生物提供高異質性的生境，能保護海岸線、促進沙灘的沙粒形成，從而為人類提供各種生態福利，然而，造礁珊瑚一旦死亡，它們原有的生存空間就很可能被藻類取代，復雜的珊瑚礁物理結構就會逐漸消失，從而導致整個生態系統狀況的改變[31,51]。因此，珊瑚死亡率直接決定了珊瑚礁生態系統功能的完整性。

④用物種種類數量替代生物量。生物多樣性的變化會對生態系統功能造成一定影響，特定物種的消失將使生態過程的效率降低，一些與特定物種相關的生態功能也會隨之消失[52]。“功能冗余”是指具有相似生態功能特點的物種的數量，也就是說，假如在生態系統功能群中某一物種消失了，它的功能角色可以由其他功能相似的物種來代替，以此緩解生物多樣性損失所造成的不良結果[53-55]。生態系統功能群的物種種類數量反映了生態系統功能冗余水平，物種種類數量多意味著當一個物種缺失時，會有更多的物種來代替其功能。大多數生態系統功能群都僅僅包含有限的幾個物種，這幾個物種限制了整個生態系統的功能冗余[40]。對于珊瑚礁生態系統而言，越多的經濟魚類種數能保證其產出功能；而越多的食草魚類種數能保證珊瑚礁生態系統中的大型藻類有穩定的消費者，不會過度擴張生長。因此，考慮到功能冗余對珊瑚礁生態系統功能的重要性，本研究選擇經濟魚類種數和食草魚類種數作為評價珊瑚礁生態系統功能的指標。

3 徐聞國家級珊瑚礁自然保護區的生態功能評價

利用CREFI對徐聞國家級珊瑚礁自然保護區生態系統功能進行定量評價以及時空差異分析來驗證其在珊瑚礁生態系統管理中的可操作性。

3.1 研究區域

徐聞國家級珊瑚礁自然保護區位于廣東省湛江雷州半島徐聞縣西部的燈樓角至水尾角沿岸, 包括角尾、邁陳、西連的西部海區。保護區總面積14 378.5 hm2，其中核心區4 356.1 hm2，緩沖區4 665.2 hm2，實驗區5 357.2 hm2(圖2)。保護區海域范圍內分布著具有熱帶北緣特點的珊瑚礁生態系統，是中國大陸沿岸現存唯一的大面積珊瑚礁。

3.2 數據來源

研究數據來源于2016年徐聞國家級珊瑚礁自然保護區生態調查數據以及保護區管理機構提供的2006—2012年雷州半島西南沿岸生態監控區生態狀況調查數據，調查站位包括S4至S7、S14至S17、S19共9個(圖2)。

3.3 數據去量綱

本研究采用閾值法對數據進行無量綱化處理:

正向指標：

(3)

負向指標：

(4)

式(3)至(4)中：Yi為指標i去量綱后的評價值，Xi為指標i的實際值，MaxXi為指標i的最大值，MinXi為指標i的最小值。

3.4 評價結果

3.4.1 2016年徐聞珊瑚礁生態系統功能的空間差異 由于評價范圍較小，且魚類具有移動范圍大、移動迅速的特點，因此，魚類種類調查就以整個徐聞珊瑚礁生態系統為調查范圍，在進行珊瑚礁生態系統功能評價時，“經濟魚類種數”和“食草魚類種數”這兩項指標的取值在各站點是相等的。2016年調查發現，徐聞珊瑚礁生態系統中，經濟魚類有10種，分別為褐菖鲉(Sebasticusmarmoratus)、三色菖鮋(Sebasticustertius)、線尾錐齒鯛(Pentapodussetosus)、點帶棘麟魚(Sargocentroncornutum)、黑斑鯡鯉(Upeneustragula)、孟加拉豆娘魚(Abudefdufbengalensis)、六線豆娘魚(Abudefdufsexfasciatus)、黃尾新雀鯛 (Neopomacentrusazysron)、斑刻新雀鯛(Neopomacentrusbankieri)和六帶石斑魚(Epinephelussexfasciatus)；可能食用藻類的雜食性魚類有5種，分別為孟加拉豆娘魚、六線豆娘魚、黃尾新雀鯛、斑刻新雀鯛和線尾錐齒鯛。

評價結果顯示，站位S14的CREFI最高，該點的珊瑚覆蓋率較高而死亡率較低；站位S17的珊瑚覆蓋率最高，但珊瑚死亡率也較高，進而影響了其CREFI水平；站位S19的珊瑚死亡率最高，是站位S6的15倍，且珊瑚覆蓋率較低，因而其CREFI是所有站點中最小的(圖2)。

3.4.2 2016年與2006年徐聞珊瑚礁生態系統功能比較分析 2016年S7、S16兩個站位的位置分別與2006年永久觀測點I、II位置接近，因此，在進行生態系統功能時序比較時，2016年珊瑚礁覆蓋率和死亡率數據采用站位S7和站位S16數據的平均值，魚類調查數據采用當年的珊瑚礁魚類調查數據(調查所發現魚類種類已在“3.4.1”中介紹)；2006年珊瑚礁覆蓋率和死亡率數據采用兩個永久觀測站點數據的平均值，魚類調查數據采用當年徐聞珊瑚礁游泳生物調查數據。

2006年調查發現徐聞珊瑚礁生態系統中經濟魚類有10種，分別為尖嘴魟(Dasyatiszugei)、尖尾鰻 (Urocongerlepturus)、六指馬鮁(Polynemussextarius)、短棘銀鱸(Gerreslucidus)、日本鰧(Uranoscopusjaponicus)、銀鯧(Pampusargenteus)、孔鰕虎魚(Trypauchenvagina)、大鱗舌鰨 (Cynoglossusmacrolepidotus)、藍圓鲹(Decapterusmaruadsi)、叫姑魚(Johniusdussumieri)，可能食用藻類的雜食性魚類有1種，為孔鰕虎魚。

2006年和2016年徐聞珊瑚礁生態系統功能評價結果見圖3。

圖3 2006年與2016年徐聞珊瑚礁生態系統功能指數Fig. 3 CREFI of Xuwen Coral Reef Nature Reserve in 2006 and 2016注:圖中各指標數據是去量綱化后的數值，其中，“珊瑚死亡率”指標為負向指標,其數據已經過正向化處理。

2016年的CREFI高于2006年，從各個評價指標來看，2016年的珊瑚礁覆蓋率較2006年下降，但珊瑚礁的死亡率也有所降低；2016年食草魚類種數明顯提升，經濟魚類種類數量沒有變化。

4 結論

本研究首先梳理了生態系統功能的概念內涵，認為生態系統功能是指生態系統維持自身或其他生態系統健康并直接或間接為人類提供產品和服務的能力。在此基礎上，從生境功能、調節功能、產出功能和信息功能4個方面分析了珊瑚礁生態系統功能的產生機制。

此外，構建了“珊瑚礁生態系統功能指數”(CREFI)，并以徐聞國家級珊瑚礁自然保護區為例，驗證其適用性和可操作性。結果顯示，CREFI具有清晰的應用目標和理論框架，評價數據具有較強的可獲得性和科學性，評價結果能清晰地反映珊瑚礁生態系統功能的時空差異，較好地評價珊瑚礁生態系統的健康狀況和功能穩定性，可作為一種珊瑚礁生態系統功能定量評價模型，為珊瑚礁生態系統管理提供客觀的決策參考依據。