內蒙古荒漠草原4種優勢植物生物量分配對不同放牧強度的響應

張 彬， 李邵宇， 古 琛， 趙萌莉*, 鄒俊明, 段紅梅， 劉浩杰， 李建國

(1. 內蒙古農業大學草原與資源環境學院， 草地資源教育部重點實驗室， 內蒙古 呼和浩特 010019； 2. 內蒙古農業大學草地資源教育部重點實驗室， 內蒙古 呼和浩特 010019； 3. 內蒙古科技大學能源與環境學院， 內蒙古 包頭 014020； 4. 扎魯特旗罕山林場， 內蒙古 通遼 029100； 5. 呼和浩特市林業和草原回民分局， 內蒙古 呼和浩特 010019)

草地作為陸地生態系統的重要組成部分，在畜牧業和牧草生產力的平衡中起著至關重要的作用[1]。放牧是草原主要利用方式之一[2]。近些年來，隨著人口大幅度增長，內蒙古草原過度放牧威脅越來越大，嚴重地區甚至出現了退化和荒漠化[3,4]。地上生物量(Above-ground biomass，ABG)是衡量草地生產力狀況和生產者經濟收益最直接和最重要的指標[5]。已有研究表明，放牧對地上生物量和生產力的影響很大程度上取決于載畜率[6]。例如，放牧優化假說認為，中度放牧情況下植物補償性生長促進了地上部分的發育，使得地上生物量達到最高水平[7]。錫林圖雅等在內蒙古典型草原研究發現中等放牧條件下草地凈初級生產力達到峰值，驗證了這一假說[8]。但也有許多研究表明，放牧優化假說并非適用于所有生態系統。Yan等通過對中國草地生態系統地上生物量的Meta分析發現，地上生物量與放牧強度呈現顯著負相關關系[9]。同時，高寒草地生態系統也發現載畜率越高的群落，地上生物量反而越低[10]。在土壤-植物系統中，地下生物量(Below-ground biomass，BGB)是土壤碳庫的主要輸入源[11]，因此研究地下生物量的分布規律和動態變化對于了解生態系統生產力和生物地球化學循環過程至關重要。目前，放牧對地下生物量影響的結論并不統一[12-13]。研究表明，地下生物量與放牧強度呈顯著正相關關系，且放牧使得根系向土壤表層聚集[13]。也有研究發現，中度放牧增加了典型草原地下生物量，但輕度和重度放牧反之[14]。

生物量分配是理解地上地下生物量功能以及預測氣候變化背景下生態系統動態過程的重要概念[1]，其中，功能平衡假說認為在資源有限的生境中，植物往往將更多的生物量分配給根系[15]。根冠比是反映生物量分配的重要參數，其大小可以表征光合產物在植物體內分布和轉移情況。目前，不同生態系統根冠比對于放牧響應較為一致。在黃土高原典型草原，放牧導致根冠比增加[16]；瑞士石灰巖草原根冠比與載畜率具有顯著線性正相關關系[13]；內蒙古典型草原[17]和荒漠草原[18]根冠比隨著放牧強度增加而增加。生物量權衡模型(Trade-off)是近些年來為了量化生物量分配的新方法，它反映了植物應對環境脅迫時的不同適應策略[19]。Sun等通過對高寒生態系統4種草地類型地上地下生物量權衡發現自由放牧使得生物量向地下權衡，且受到土壤碳氮的影響[1]。除此之外，Trade-off模型在放牧對于草地生產力影響的應用上還相對較少。因此，掌握這種新的生物量權衡方法和手段，有助于我們更全面的了解地上地下生物量分配規律。

荒漠草原作為典型草原和荒漠之間的緩沖帶，在生態學上具有一定的獨特性。由于生境較為惡劣，荒漠草原物種匱乏，群落結構相對簡單，且對于人類活動干擾較為敏感。短花針茅(Stipabreviflora)、無芒隱子草(Cleistogenessongorica)、冷蒿(Artemisiafrigida)、銀灰旋花(Convolvulusammannii)是荒漠草原的4個優勢種，由于其生活型和生理特性的差異，4種植物應對放牧干擾的響應也各不相同。本研究以內蒙古荒漠草原4種優勢植物為研究對象，對不同放牧強度下群落特征和4種優勢植物生物量進行研究，探討荒漠草原不同放牧強度優勢植物生物量分配差異以及植被因子如何影響優勢種生物量分配。本研究旨在為內蒙古荒漠草原生態放牧管理和植被保護提供理論依據。

1 材料與方法

1.1 研究區概況

本試驗依托于內蒙古農牧科學院草原研究所荒漠草原實驗基地(41°47′17″ N，111°53′46″ E)，海拔1 478 m，試驗基地位于內蒙古烏蘭察布市四子王旗(圖1)。區域氣候類型為中溫帶大陸性季風氣候，干旱少雨，蒸散發較大，年均溫3.6℃，年降水223.7 mm，無霜期90～115 d。土壤類型為淡栗鈣土，區域建群種為短花針茅，優勢種為無芒隱子草、冷蒿、銀灰旋花。

1.2 實驗設計

采用完全隨機區組設計，共設置4個放牧處理(圖1)，分別為對照(Control，CK)、輕度放牧(Light grazing，LG)、中度放牧(Moderate grazing，MG)、重度放牧(Heavy grazing，HG)，載畜率分別為0，0.15，0.3，0.45羊單位·ha-1·月-1，放牧綿羊只數為0，4，8，12只。草地利用率由輕度至重度分別為23%，41%，58%。每個處理設置3個重復，共計12個小區。放牧采用2年齡且體重相似的蒙古葉羯羊，每3年更換一次。放牧期為每年6月1日至11月30日，放牧時間為每日6：00—18：00。

圖1 試驗區示意圖Fig.1 Schematic diagram of the experiment area注：CK表示對照，LG表示輕度放牧，MG表示中度放牧，HG表示重度放牧Note：CK indicates control,LG indicates light grazing,MG indicates moderate grazing,HG indicates heavy grazing

1.3 取樣方法

野外調查于2015年8月中旬生物量高峰期進行，每個小區隨機選取3個50 cm×50 cm的樣方，樣方內植物用剪刀齊地刈割后用信封袋包好帶回實驗室。用直徑為7 cm的根鉆在樣方的正下方分4層取樣(0～10，10～20，20～30，30～40 cm)，隨機重復兩次，每層樣品分別混合后放入0.5 cm孔徑根袋中帶回實驗室。樣品用直徑為0.5 cm的金屬篩在水中漂洗干凈。所有樣品放入烘箱中于65℃烘干48 h至恒重后稱其干重，分別計算群落地上、地下生物量(4層地下生物量相加的總和)。完整收集每個樣方內的凋落物，群落蓋度采用估算法。

每個樣方內挖取4種區域優勢種(短花針茅、冷蒿、無芒隱子草、銀灰旋花)完整無病蟲害植株各10株，在保證地上地下完整連接的前提下，以植株為中心挖取面積為40 cm×40 cm深的土柱，放入孔徑為0.5 cm的根袋[20]。將所取樣品帶回實驗室，用自來水沖洗整個土柱，用直徑為0.5 cm的金屬篩漂洗干凈，挑去其他植物根系及雜物后裝袋。實驗室內65℃烘干48 h至恒重后稱其干重，且分別計算優勢種地上、地下生物量。

1.4 數據統計與分析

1.4.1生物量權衡模型 利用均方根誤差來量化不同放牧條件下4種優勢植物的地上和地下生物量權衡(圖2)。具體來說，首先定義一個研究對象(地上或地下生物量)的相對效益(Relative benefit，RB)，然后分別計算每個觀測值的相對權益[21]，計算公式如下：

圖2 生物量權衡模型的概念圖Fig.2 Conceptual diagram of the biomass trade-off model注：零權衡線上方表示向地上生物量權衡，下方表示向地下生物量權衡，點到零權衡線的距離表示權衡值的大小。圖中，D>A=B>C。Relative benefit for ABG表示地上生物量相對權益，Relative benefit for BGB表示地下生物量相對權益，High trade-off favors AGB表示高地上權衡，High trade-off favors BGB表示高地下權衡，Zero trade-off表示零權衡。下同Notes:The top of the zero trade-off line indicates the trade-off toward above-ground biomass,the bottom indicates the trade-off toward below-ground biomass,and the distance from the point to the zero trade-off line indicates the size of the trade-off value. In the figure,D>A=B>C. Relative benefit for ABG indicates relative benefit for above-ground biomass,Relative benefit for BGB indicates relative benefit for below-ground biomass,High trade-off favors AGB indicate high trade-off favors above-ground biomass,High trade-off favors BGB indicates high trade-off favors below-ground biomass,Zero trade-off indicates no trade-off occur. The same as below

公式中其中Xi，Xmin和Xmax分別是地上生物量或地下生物量的觀測值、最小值和最大值。這樣一來，每個觀測值都會對應一個相對權益，其范圍在0到1之間。然后，將所得觀測值的相對權益映射到坐標軸上，通過計算該點到零權衡線的距離，便可得到其地上或地下生物量的權衡。具體來說，若點落在零權衡線上，視為零權衡；若點落在零權衡線上方，表示向地上權衡；若點落在零權衡線下方，表示向地下權衡；點離零權衡線越遠表示權衡值越大[22]。

1.4.2數據處理 采用Microsoft excel(Microsoft office 2019)對野外調查和室內測定所獲數據進行整理，生物量權衡概念圖使用Adobe Illustrator(Adobe Illustrator CS6)繪制，研究區位示意圖使用ArcGis(ESRI 10.2)繪制。數據分析使用SPSS (IBM SPSS Statistics 23)，其中，采用One-way ANOVA分析不同放牧強度對各指標的影響，各處理間為Duncan比較(P=0.05)，方差分析前進行了正態分布檢驗，運用Origin(Originlab 2019)進行可視化處理。優勢種生物量分配規律圖使用Microsoft powerpoint(Microsoft office 2019)繪制。最后，優勢種生物量、根冠比與群落指標的相關性熱圖使用R software (R Core Team 4.1.2)中“psych” “reshape2”“pheatmap”數據包可視化處理并導出tiff格式文件(600 dpi)。

2 結果與分析

2.1 放牧強度對植物群落指標的影響

植物群落總地上生物量隨放牧強度增加呈下降趨勢(圖3a)，重度放牧顯著低于其他三個處理(P<0.05)，與對照相比下降了67.66%。群落地下生物量在輕度放牧下最高(圖3b)，為1 638.06 g·m-2，且對照與輕度放牧顯著高于中度放牧和重度放牧(P<0.05)。凋落物含量在對照處理下最高(圖3c)，為18.02 g·m-2，且隨著放牧壓力增加呈降低趨勢。對于群落蓋度而言，中度放牧和重度放牧顯著低于對照和輕度放牧(P<0.05)。

圖3 不同放牧強度群落特征Fig.3 Community characteristics of different grazing intensity注：圖中，不同小寫字母表示差異顯著(P<0.05)。CK為對照，LG為輕度放牧，MG為中度放牧，HG為重度放牧。下同Notes：Different lowercase letters indicate significant differences at the 0.05 level. CK indicates control,LG indicates light grazing,MG indicates moderate grazing,HG indicates heavy grazing. The same as below

2.2 放牧強度對優勢植物生物量及根冠比的影響

隨著放牧強度的增加，短花針茅、無芒隱子草、冷蒿、銀灰旋花地上生物量都呈現降低趨勢(圖4a)，其中，短花針茅在重度處理下顯著低于其他三個處理(P<0.05)，與最高的對照處理相比，下降了37.57%。無芒隱子草和冷蒿地上生物量變化趨勢一致，均表現為隨載畜率增加而降低，且各處理間差異顯著(P<0.05)。銀灰旋花地上生物量在對照處理下最高，為0.19 g·株-1，中度放牧和重度放牧處理顯著低于其他兩個處理(P<0.05)。

不同放牧條件下4種優勢植物地下生物量方差分析結果表明(圖4b)，對照、輕度、中度放牧條件下短花針茅地下生物量顯著高于重度放牧。無芒隱子草地下生物量在對照處理下達到峰值，為5.71 g·株-1，并且顯著高于其他三個放牧梯度(P<0.05)。冷蒿和銀灰旋花地下生物量在中度、重度放牧處理下顯著低于對照和輕度放牧(P<0.05)。

圖4 不同放牧強度優勢植物地上地下生物量及根冠比Fig.4 Above- and below-ground biomass and the root-to-crown ratio of dominant plants at different grazing intensities

短花針茅根冠比雖然隨著放牧壓力增加而增加，但各處理之間并無顯著差異。無芒隱子草根冠比在輕度放牧處理下最低，為1.78，顯著低于其他三個處理(P<0.05)。冷蒿根冠比在對照和重度放牧處理下差異不顯著，與中度放牧相比，重度放牧時，冷蒿根冠比增加了31.41%。銀灰旋花根冠比在對照處理下顯著低于其他三個處理(P<0.05)，且整體呈逐漸上升趨勢(圖4c)。

2.3 放牧強度對優勢植物生物量分配的影響

由圖5可知，短花針茅、無芒隱子草、冷蒿、銀灰旋花在4個放牧梯度下都偏向于向地下權衡，且隨著放牧壓力的增大，4種優勢植物權衡值不斷減小，在HG處理下降至最低。

圖5 不同放牧強度優勢植物地上地下生物量權衡Fig.5 Above- and below-ground biomass trade-offs of dominant plants at different grazing intensities

2.4 優勢植物生物量分配與群落指標的關系

相關性分析結果表明(圖6)，短花針茅、冷蒿、無芒隱子草、銀灰旋花地上地下生物量均與群落地上地下生物量、凋落物和蓋度呈顯著正相關關系(P<0.05)，無芒隱子草和銀灰旋花根冠比與群落地上地下生物量、凋落物和蓋度呈顯著負相關關系(P<0.05)，冷蒿根冠比與4個指標均無相關性。短花針茅根冠比僅與凋落物呈極顯著負相關關系(P<0.01)。

圖6 群落特征和優勢植物生物量及根冠比的相關關系Fig.6 Correlation between community characteristics and dominant plant biomass and root to crown ratio注：圖中“*”表示P<0.05，“**”表示P<0.01。SbAGB表示短花針茅地上生物量，SbBGB表示短花針茅地下生物量，CsAGB表示無芒隱子草地上生物量，CsBGB表示無芒隱子草地下生物量，AfAGB表示冷蒿地上生物量，AFBGB表示冷蒿地下生物量，CaAGB表示銀灰旋花地上生物量，CaBGB表示銀灰旋花地下生物量，Sbratio表示短花針茅根冠比，Csratio表示無芒隱子草根冠比，Afratio表示冷蒿根冠比，Caratio表示銀灰旋花根冠比Notes:"*" indicates P<0.05,"**" indicates P<0.01.SbAGB indicate Stipa breviflora aboveground biomass,SbBGB indicate Stipa breviflora belowground biomass,CsAGB indicate Cleistogenes songorica aboveground biomass,CsBGB indicate Cleistogenes songorica belowground biomass,AfAGB indicate Artemisia frigida aboveground biomass,AFBGB indicate Artemisia frigida belowground biomass,CaAGB indicate Convolvulus ammannii aboveground biomass,CaBGB indicate Convolvulus ammannii belowground biomass,Sbratio indicate Stipa breviflora root/shoot ratio,Csratio indicate Cleistogenes songorica root/shoot ratio,Afratio indicate Artemisia frigida root/shoot ratio,Caratio indicate Convolvulus ammannii root/shoot ratio.

3 討論

3.1 放牧對群落特征的影響

與多數荒漠草原研究結果一致[23-27]，我們的研究結果表明，放牧顯著降低了植物群落地上生物量(圖3a)，這是因為放牧導致了植物個體小型化[28-29]。具體來說，家畜的采食行為和踐踏作用會對植物光合器官造成一定程度的機械損傷[30]，削弱植物光合能力[31]，減小有效面積，最終影響光合產物合成和積累，同時，放牧也會降低碳氮磷養分有效性[32]，植物無法從土壤中獲取足夠的養分滿足生長發育和再生，最終使得地上生物量降低。值得一提的是，本研究并沒有驗證放牧優化假說(中度放牧強度下草地生產力達到最高水平)，且在不同草地類型的許多研究也發現，地上生物量并不都是在中度放牧條件下最高，很多情況下載畜率與生產力呈線性負相關[33-35]。我們的研究結果發現，中度放牧和重度放牧顯著降低了植物地下生物量(圖3b)，這與地上生物量的結果基本一致，這可能是因為植物地上部分和地下部分本身就是整體，根系所需要的碳水化合物大部分都來源于地上部分的光合作用，放牧會間接影響光合產物向根系輸送，不僅如此，根系貯藏的碳水化合物也會向植物地上部分轉移，使得地下生物量降低[36-38]。

隨著放牧強度的增加，凋落物呈逐漸降低趨勢(圖3c)，主要是由于以下三個方面：首先家畜可以直接采食凋落物[39]，隨著放牧強度增加，凋落物被采食量也越多，另外，采食行為導致的植被蓋度和多樣性的降低使得凋落物輸入大幅度減少，這也解釋了我們對于群落蓋度隨載畜率增加而降低的研究結果(圖3 d)；第二，家畜的踐踏行為對凋落物有破碎和淺埋作用，可以促進凋落物分解[40]；第三，家畜排泄產生的糞便沉積可以提高土壤溫濕度，有利于土壤微生物生長繁殖，從而加速凋落物分解[39]。

3.2 放牧對優勢種生物量分配的影響

我們的研究結果發現，放牧增加了無芒隱子草和銀灰旋花的根冠比(圖4c)。根本原因在于放牧對地上和地下生物量的影響不同步，根系對放牧的響應具有滯后性，同時，植物地上部分降低的程度遠高于地下部分，所以導致根冠比增大。此外，這也體現了植物對放牧的一種適應性策略，更多的生物量分配于地下，可以為植物的再生長提供物質和能量的儲備，同時放牧踐踏使植物向地下的資源分配增大來促進對土壤中資源的獲取。Zhou等在高寒草甸退化試驗中發現，重度退化梯度下禾本科植物向地下權衡[41]，這與本研究對短花針茅和無芒隱子草的研究結果一致(圖5a，5b)，這證實了禾本科植物在應對資源匱缺時向優先發展根系的生存策略。此外，本試驗中4種優勢植物均表現出向地下權衡，且隨著放牧強度增加，權衡值逐漸增大(圖5)。這與Sun等在高寒生態系統研究結果一致[1]。與青藏高原高寒草地類似，內蒙古荒漠草原水熱條件較差，植物可利用的有效養分含量偏低，因此植物不得不將更多的生物量分配至地下，以滿足自身生長發育，再加之存在放牧干擾，進一步削弱了植物對水分和養分的利用效率，所以權衡值隨著放牧壓力增加而增加。

3.3 放牧過程中生物量分配與群落特征的關系

凋落物在調控生態系統地上-地下能量流動和物質循環扮演著重要角色[39]。本研究發現，短花針茅、無芒隱子草、冷蒿、銀灰旋花的地上和地下生物量均與凋落物呈顯著正相關關系(圖6)。這是因為凋落物分解可以產生植物可利用養分，促進植物地上和地下部分的生長[42]。此外，無芒隱子草和銀灰旋花的根冠比與群落蓋度和凋落物呈顯著負相關關系(圖6，P<0.05)。研究表明，土壤水分會極大程度的影響生物量分配，具體表現為植物的水分脅迫越大，個體水平根冠比越大[43]。我們的研究中隨著放牧強度的增加，植物群落蓋度和凋落物呈降低趨勢(圖1)，這使得土壤大面積裸露，地表蒸發量隨之增加了，土壤水分散失嚴重[44]，此時優勢植物無芒隱子草和銀灰旋花的根冠比增加，因此二者與群落蓋度和凋落物呈顯著負相關關系。

4 結論

本研究發現，隨著放牧強度增加，荒漠草原群落地上、地下生物量、凋落物、蓋度、優勢種地上、地下生物量呈降低趨勢，無芒隱子草和銀灰旋花根冠比呈增加趨勢。短花針茅、無芒隱子草、冷蒿、銀灰旋花生物量均表現出向地下權衡，且隨著放牧強度增加，權衡值變大。該研究為量化地上地下生物量分配提供了一個新視角和方法。