禾雀(Padda oryzivora)對捕食風險認知的社會學習

張 麗，李 婧，尹大科，張安莉，楚云華，于江萍

(東北師范大學生命科學學院，吉林 長春 130024)

除人類外，哺乳類、鳥類、魚類及昆蟲等動物類群均被證實具有學習能力[1-4]，即由經驗而導致的個體行為改變，途徑包括個體學習(individual learning)和社會學習(social learning).個體學習指依靠自身的經驗積累來學習捕食風險的評估、配偶選擇、家庭關系及食物的可食性等；社會學習指觀察和模仿其他個體的行為進而掌握配偶選擇、鳴唱、取食技能和躲避捕食者等重要的生存與繁殖對策[5-8].當個體學習過程存在風險或代價較大時，社會學習便會體現出其優勢[9-10]，尤其是幼體或無經驗的個體，可從有經驗的群體身上學習到諸多有利的行為對策[11].

捕食是導致大多數動物個體死亡的主要原因之一[12]，而被捕食者通常可采取恰當的反捕食對策來提高其生存率[2].相關研究[13-15]證實，動物具有學習反捕食行為的能力，尤其是哺乳動物，被認為已進化出系統的社會學習機制[16-18].個體可能通過觀察同種或異種動物的驚嚇反應建立認知，學會把不熟悉的捕食者作為一種潛在的威脅[19].目前，反捕食行為的學習研究主要集中于哺乳類和魚類[2，4，16，20]，鳥類反捕食行為的學習研究報道較少[21-23].

遭遇捕食者時，鳥類通常以警戒、逃跑、隱蔽及反擊等行為方式降低被捕食風險[2，24]，但面對不同類型和不同威脅等級的捕食者，所采取的反捕食行為方式不盡相同[25-27].如日本山雀(Parusminor)，面對出現在空中的猛禽表現出跳躍、鳴叫及招募其他個體進行遠距離暴動干擾等行為，而面對出現在地面的捕食者則表現出直接俯沖攻擊、懸停、展開翅及尾等恐嚇行為[27].因為有些物種先天不具有反捕食技能(如大山雀Parusmajor)[28]，意味著其反捕食行為需通過后天學習來獲得.

1978年，Curio 等[29]證明了鳥類可通過社會學習學到躲避捕食者的行為，并提供了令人信服的證據.此后，McLean等[30]證明無經驗的新西蘭鴝鹟(Petroicaaustralis)幼鳥觀察到親鳥被捕食者攻擊后，可形成對捕食者的識別能力；Cornell等[22]對短嘴鴉(Corvusbrachyrhynchos)進行的研究發現，觀察到同類被捕捉過程的個體，可對威脅者“面具人”表現出敵意并發出刺耳的叫聲[22].雖然鳥類可通過不同的社會學習場景建立對捕食者的認知[22，30]，但缺少不同場景下的學習效果及記憶時長的比較研究.

本文以籠養鳥禾雀(Paddaoryzivora)為研究對象，檢驗了2種社會學習場景對其捕食風險認知學習的影響.此外，考慮到認知學習可能會受到個性的影響[31-32]，因此同時測試了禾雀的個性，檢驗了個性是否影響其對捕食風險的認知學習.

1 研究方法

1.1 準備工作

1.1.1 禾雀和寵物貓的飼養

禾雀購于鳥市，利用彩色環志對所有個體進行標記.將每只禾雀單獨飼養于90 cm×40 cm×50 cm的鳥籠中，喂以人工飼料；光照條件控制為光/黑各12 h.飼養期間盡量減少與人類的接觸，飼養1～2 d后開始實驗.以2只寵物貓作為學習實驗中禾雀的捕食者，1只購于市場、1只領養.寵物貓飼養于貓籠中，喂以貓糧及其他食物，保證其營養均衡，且有一定的戶外活動時間.

1.1.2 布置行為實驗室

除目擊“被捕食”及其強化實驗外，開展其他實驗時，行為實驗室布置方法一致：在實驗室內懸掛一幕布，實驗人員隱蔽于幕布后，幕布另一側擺放一規格為90 cm×40 cm×50 cm的鳥籠，籠內一側放置2個食盒，分別盛裝水和食物，并在籠內放置兩根供禾雀站立的棲桿.實驗前，將捕食者(寵物貓)放置于行為實驗室鳥籠的近食盒一側外，利用擋板將二者隔開.在鳥籠前方1.5 m處架設DV，用于記錄實驗過程.

1.2 禾雀個性測試

采用新奇事物實驗測試禾雀的個性[33].于靠近食盒的棲桿上放置一新奇事物(粉色圓球或7號電池).實驗前對實驗對象進行饑餓處理，時長為4 h.實驗時，將禾雀置于實驗籠內，記錄其第1次站到放置新奇事物的棲桿上的潛伏時長.1周后，重復該實驗，檢驗其行為的可重復性.根據潛伏時長，將禾雀劃分為兩種個性：勇敢型(bold)，潛伏時長不超過1 min；害羞型(shy)，潛伏時長超過1 min或未站到放置新奇事物的棲桿上.兩次新奇事物實驗中，禾雀的回應行為具有重復性(rs=0.543，n=25，P=0.005)，即個體的行為隨時間推移能保持一致，表明其具有個性.實驗中共選擇出勇敢型禾雀6只、害羞型禾雀27只.

1.3 禾雀對捕食風險認知學習實驗

1.3.1 學習前的捕食風險認知能力檢驗

將饑餓處理(4 h)的待測試禾雀放入行為實驗室的鳥籠裝置中，1 min后，幕布后的實驗人員移走擋板，將禾雀暴露在捕食者面前，2 min后結束實驗.實驗過程中記錄實驗對象的行為，包括在籠內的掃視次數、跳躍飛行次數以及在安全區(參照Azevedo等[34]的實驗，將鳥籠內的空間一分為二，遠離食盒與捕食者的一側空間視為安全區)的停留時長(s).

1.3.2 跟隨導師(同種有經驗個體)學習實驗

將經過訓練已對寵物貓表現出恐懼行為的禾雀(導師)放入行為實驗室的鳥籠內；將饑餓處理(4 h)的禾雀(n=10)從日常飼養籠轉移至27 cm×18 cm×13cm的小型鳥籠內靜止5 min，擺放在距大籠10 cm處的位置.1 min后，實驗人員移走擋板暴露捕食者，讓禾雀觀察導師面對捕食者的行為表現，2 min后結束實驗.次日，采用1.3.1中的方法，檢測禾雀跟隨導師學習的學習效果.

1.3.3 目擊同種“被捕食”學習實驗

將寵物貓和裝有禾雀的小型鳥籠一起放入行為實驗室的鳥籠內.實驗開始前，將受試禾雀(n=10)從飼養籠轉至小型鳥籠內靜止5 min；實驗開始時，將其放置距大籠0.5 m、可觀察到大籠中捕食過程的地方，2 min后結束實驗.次日，采用1.3.1中的方法，檢測禾雀目擊同種“被捕食”的學習效果.

1.3.4 目擊同種“被捕食”的強化學習

另選1組禾雀(n=13)分別于第1，3，5天重復開展目擊同種“被捕食”的社會學習實驗(過程同1.3.3).第6天采用1.3.1中的方法，檢驗其目擊同種“被捕食”強化學習的學習效果.

1.3.5 記憶時長

不同社會場景學習實驗結束后，采用1.3.1中的方法，對禾雀第1，15和45天的記憶效果進行了檢驗.

1.4 統計分析

利用斯皮爾曼等級相關系數(Spearman’s rank correlation coefficient)檢驗兩次新奇事物實驗的重復性[33].通過回放觀看禾雀面對捕食者的2 min視頻錄像，將禾雀學習前和學習后面對捕食者的回應行為進行量化，統計在此期間的掃視次數、跳躍飛行次數、安全區停留時長.利用廣義線性混合模型(Generalized linear mixed models，GLMMs)分析其學習前后3種行為是否存在顯著差異，其中學習和個性作為固定變量，ID作為隨機變量.利用Friedman非參數方差分析檢驗禾雀記憶測試中的掃視次數、跳躍飛行次數以及安全區停留時長，如果多重比較存在顯著差異，則進行兩組間的事后比較.統計分析利用SPSS 21.0 及R 3.5.1 軟件完成.

2 結果

2.1 對捕食風險認知學習的效果

禾雀在跟隨導師學習前后的掃視次數無顯著差異，跳躍飛行次數顯著減少，在安全區停留時長顯著減少；禾雀目擊同種“被捕食”學習后的掃視次數顯著增加，跳躍飛行次數和在安全區停留時長也顯著減少；禾雀在目擊同種“被捕食”強化學習后的掃視次數無顯著差異，但跳躍飛行顯著減少，在安全區停留時長顯著增長；個性對3種行為的發生無顯著影響(見表1、圖1).

表1 禾雀社會學習前后的行為比較

紅色為目擊同種“被捕食”學習實驗；藍色為跟隨“導師”學習實驗；黃色為目擊同種“被捕食”強化學習實驗.

2.2 對捕食風險認知學習的記憶

跟隨“導師”和目擊同種“被捕食”強化學習的記憶測試中，禾雀的掃視行為、跳躍飛行以及安全區停留時長均無顯著差異.目擊同種“被捕食”學習的記憶測試中，禾雀的掃視行為和跳躍飛行存在顯著差異，事后兩組比較顯示，與第1天相比，禾雀的掃視行為在第45天顯著減少，跳躍飛行在第15天顯著減少(見表2)；在安全區停留時長無顯著差異.

表2 禾雀社會學習后記憶測試的行為比較

3 討論

當被捕食者確知捕食風險存在時，準確做出行為回應可增加其生存率[35].鳥類面對捕食者時，如新西蘭鴝鹟和大美洲駝(Rheaamericana)[30，34]，會通過掃視觀察威脅者、減少跳躍飛行次數來降低被捕食者發現的概率，并表現出遠離捕食者的恐懼行為.本文的研究發現，禾雀經歷兩種社會學習(單次)后，其跳躍飛行次數均顯著減少；跟隨導師學習前后的掃視次數無顯著差異，但經歷目擊同種“被捕食”學習后，其掃視行為顯著增加，表明禾雀在經歷社會學習后謹慎度增加，且目擊同種“被捕食”的學習效果稍強于跟隨“導師”.以上結果表明，禾雀可通過社會學習形成捕食風險認知.然而，禾雀在單次社會學習后在安全區停留時長顯著減少，這可能是由于其需在捕食風險和饑餓風險之間進行權衡[36]，而單次社會學習不足以建立較強的捕食認知，致使禾雀更傾向于避免饑餓風險.禾雀在經過目擊同種“被捕食”的強化學習后，再次見到捕食者時的跳躍行為顯著減少，遠離捕食者的時長顯著增加，說明籠養鳥需在經歷多次反捕食訓練后，方可具備對捕食者的識別能力，并表現出準確的反捕食回應行為[37].

鳥類在經歷反捕食行為學習后，其對捕食風險的記憶時長對于個體生存至關重要.Curio等[29]的研究表明，鳥類通過社會學習獲得的捕食者風險認知記憶可至少保留8 d；最近的研究[35]發現，大美洲駝在訓練結束后的第88天，依然可維持對捕食者模型的警惕和逃避反應.與上述研究相似，禾雀在跟隨“導師”和目擊同種“被捕食”強化學習后的45 d，仍表現出對捕食者的警惕和恐懼反應.但本研究發現單次目擊同種“被捕食”學習并未形成對捕食風險認知的長時記憶，原因可能是不同社會學習場景下的捕食風險認知的記憶時長存在差異.

研究[38-39]發現，不同個性的大山雀在反捕食行為方面存在顯著差異.但本研究并未發現個性對禾雀認知捕食風險的社會學習效果產生影響，原因可能是長期的人工繁育導致禾雀喪失冒險個性，且本研究中大部分禾雀個體為害羞型(每組僅有1～2只勇敢型個體).捕食是致使圈養動物再引入失敗的主要原因之一[40]，重建圈養動物野外生存能力已成為一種普遍認同的保護策略[41].因此，在進行動物野化訓練時，應考慮社會學習方法的有效性、學習強度和個性等因素對訓練效果的影響.