外來植物入侵對喀斯特鄉土物種多樣性影響研究進展

王世雄，張廣奇，何躍軍

(貴州大學 林學院,貴州 貴陽 550025)

隨著全球化進程的加快，生物入侵已成為普遍現象[1-2]，外來物種入侵對生物多樣性、生態系統服務以及社會經濟造成了嚴重的影響和損失[3-4]，已成為21世紀全球性的生物安全問題[5]。喀斯特環境是一種脆弱的生態環境，具有生境嚴酷、土層薄、肥力低、環境容納量小、抗干擾能力弱，受干擾后自然恢復的速度慢、難度大等鮮明特點[6]。盡管喀斯特生境嚴酷，然而，外來植物卻在該區成片分布，并持續擴散。據貴州省林業科學研究院調查統計，截至2018年12月，貴州共有外來入侵物種217種。據調查，外來植物侵害區域均為典型的少數民族和貧困地區，人民生活水平低，生態保護意識淡薄，森林管理不到位，只用不管，原生植被破壞，水土大量流失，造成外來植物無生態屏障阻隔，籽實四處飄散，瘋狂蔓延。研究表明，在未來5～10年內，貴州省的入侵物種將達500種以上，世界100種惡性外來入侵生物都會入侵到貴州[7]。

外來植物入侵的危害主要表現為競爭排擠和取代當地植物而很快形成單種優勢群落[8]，造成生物多樣性不可逆轉性的降低，危及當地物種的生存，甚至導致當地物種特別是珍貴植物資源的瀕危或滅絕，最終導致生態系統退化，改變或破壞當地的自然景觀[9-10]。隨著外來入侵物種種類增多，以及原有入侵物種在全省不斷擴散，天然草場面積將日益減少、畜牧業不斷萎縮，耕地撂荒面積持續擴大，水利水電等基礎設施的受影響程度加大，喀斯特生態系統更加脆弱。外來植物的入侵導致貴州喀斯特地區原本并不發達的農業、林業、牧業雪上加霜，再加上該區特殊的喀斯特生境，外來植物的適生區面積持續增大，遏制外來植物在喀斯特生態脆弱區的入侵迫在眉睫。

1 喀斯特生境的特點

貴州是一個喀斯特廣泛分布的地區，喀斯特環境是一種易受干擾而遭破壞的脆弱生態環境，主要表現為土層薄、肥力低、水土易流失、耕地匱乏、環境容量小等多個方面。其中，土壤水分虧缺是喀斯特人工造林、植被恢復的主要障礙因子[6]。其成因不是由于降水量不足，而是因為土層淺簿、土壤總量少、貯水能力低及巖石滲漏性強，是一種濕潤氣候背景上的臨時性干旱。同時，干旱也是外來植物入侵后初始種群建立所面臨的主要環境脅迫因子[10]，土壤濕度大的生境更容易受到外來植物的入侵[11]。綜上所述，水分資源是喀斯特生態脆弱區限制外來植物入侵的重要環境因子，應該在這個梯度上開展相關研究。

同時，喀斯特地貌上雖然地形起伏不大，但卻有豐富多樣的小生境，表現為高度的生境異質性[6]。既有巖石裸露、氣溫變化劇烈的石芽、石面、崩塌的大塊巖石等干旱生境，也有土層相對深厚、土壤營養元素豐富、有機質含量很高、氣溫變幅較小的石溝、石縫等肥沃生境。植物生長的關鍵資源如光、土壤水分和養分的有效性在這種喀斯特小空間尺度上表現了較大的變異性，這對喀斯特生境植物多樣性具有一定的促進作用，但取決于群落分層[12]。外來植物要想成功入侵新生境，就必須能夠應對資源供應精細尺度上的環境異質性。研究表明，無論是土壤資源的有效性還是小尺度的土壤資源的異質性，都能提高入侵植物喜旱蓮子草(Alternantheraphiloxeroides)與本地同源植物蓮子草的相對競爭能力[13]。一個可能解釋是當外來克隆植物進入一個高度空間異質性的小尺度區域時，外來入侵植物將比鄉土植物從克隆整合中獲益更多，這可以部分解釋外來植物在高異質性的地區(如氮沉降、施肥和干擾)成功入侵的原因[14-15]。

2 外來植物入侵對鄉土物種多樣性的影響過程

植物入侵會顯著降低入侵生態系統內鄉土植物多樣性，這種影響可以通過生態系統級聯、營養和能量的儲存和流動以及更高營養水平的多樣性而產生[16]。然而，入侵植物改變生態系統功能和營養相互作用的方式是高度可變的，可以通過入侵物種多度產生直接影響，或者通過鄉土群落多樣性變化產生的間接影響來實現。

2.1 入侵引起物種多度變化

外來物種與鄉土物種之間往往相互抑制[17-18]，相互抑制并不一定表現為競爭排斥。因此，這種效應可能僅僅表現為個體多度的變化。外來物種的入侵可以降低土壤的營養水平，加劇物種間的抑制，從而引起物種個體數量的改變。化感作用是紫莖澤蘭種群競爭擴張的一個重要武器，但是，其分泌的化感物質并不是對所有物種都表現為抑制。研究表明，紫莖澤蘭對一年生黑麥草(Loliummultiflorum)、多年生黑麥草(L.perenne)、紫花苜蓿(Medicagosativa)和光葉紫花苕(Viciavillosa)4種牧草無化感抑制作用，甚至存在一定的促進作用[19]。對北美入侵性雜草鋪散矢車菊(Centaureadiffusa)的研究發現，鋪散矢車菊在原產地亞歐大陸不造成大的影響，進入北美后卻泛濫成災，排擠了許多鄉土物種。栽培試驗的結果表明，在原產地與鋪散矢車菊共存的植物，其根系分泌物可以抑制鋪散矢車菊根系對磷的吸收并抑制其生長。然而，新棲息地的類似植物，其生長反被鋪散矢車菊根系的分泌物所抑制[20]。

2.2 入侵引起種—多度格局改變

種間競爭關系是塑造植物物種空間分布格局和影響物種共存的重要機制之一。外來物種的進入，常常伴隨著資源的重新分配，可以改變入侵物種與鄉土物種、甚至本土物種之間的固有關系，也將必然導致鄉土物種分布格局的重大改變，主要表現為物種多度格局的改變[3,4]、物種分布的范圍改變[4]等。同時，物種多度格局是群落結構的重要反映，它將反映群落內不同物種個體數量的分布情況，能更好的體現出外來物種的入侵影響和種間關系變化。對巴西塞拉多生物多樣性熱點地區植物入侵的研究表明，入侵改變了本地物種的分布格局，促進了大多數物種的廣泛傳播，導致鄉土物種豐富度和群落均勻度的顯著增加[4]。

根據物種的多度格局追溯物種的作用機制過程是揭示群落本質的重要方式。由于物種多度的區域分布規律可能與環境資源的數量和質量有關[21]，相比較傳統的生物多樣性指數，物種多度格局能更好的體現出物種關系和作用機制。例如，生態位優先占領模型(Niche-preemption model,NPM)認為種的個體數量與它們所占有的資源數量成比例，即優勢度越高的物種應該占有的資源越多，而且NPM的群落最優勢種不占絕對優勢，其生態位小于總生態位的一半。隨機分配模型(Random assortment model,RAM)假定一個群落中各個種的多度之間沒有聯系，種間競爭不存在，多數情況下物種不能全部占用其生態位。這樣的群落體系的一個最大的特點是沒有足夠的時間提供給基于資源競爭的內部關系去發展進化，因此，在整個生態位空間中，各個物種的生態位不可能達到比較好的分配。生態學過程發生變化時，物種多度格局會從一個模型形式轉變為另一個模型形式。例如，在中等遷移速率的條件下，物種多度分布會表現出對數正態分布，圖形左偏說明新遷移進來的稀有種規模較小；當遷移增加時，稀有物種的遷移規模逐步提高，直至達到很高的遷移水平并主導多度分布，就會變成幾何級數或者對數級數分布[22-23]。

2.3 入侵引起物種更替

入侵物種對鄉土物種的競爭與排斥作用可能導致鄉土物種的消失與滅絕。外來植物往往是先鋒植物，有強大而快速的繁殖能力，有迅速擴大種群的能力和極強的競爭力。研究發現，成功的外來物種在新棲息地的環境條件下競爭能力往往強于處于相似生態位的鄉土物種，在這種情況下外來物種可以通過排擠鄉土物種而獲得成功。外來物種被引入異地后，由于其新生環境缺乏能制約其繁殖的自然天敵及其他制約因素，其后果便是迅速蔓延，大量擴張，形成優勢種群，并與當地物種競爭有限的食物資源和空間資源，直接導致當地物種的退化，甚至被滅絕，即“天敵釋放假說(Enemy release hypothesis)”[24]。很多入侵物種通過競爭排擠和取代當地植物而很快形成單種優勢群落，造成生物多樣性不可逆轉性的降低，危及當地物種的生存，甚至導致當地物種特別是珍貴植物資源的瀕危或滅絕，最終導致生態系統單一和退化，改變或破壞當地的自然景觀。

如前所述，化感作用是紫莖澤蘭種群競爭擴張的一個重要策略。外來植物分泌的化感物質往往是土著植物無法短期適應的新毒素，新化感物質會成為迅速排擠土著植物的“利器”，從而有助于入侵植物種群的快速建成[25]，即入侵植物的“新武器假說(Novel weapon hypothesis)”。另外，紫莖澤蘭分泌的化感物質可以抑制土壤病原真菌對其的影響[26]，同時，紫莖澤蘭的入侵可以提高土壤的有效磷、速效鉀、硝態氮、氨態氮含量[27]，從而創造對自身生長有利的土壤環境，形成一個自我促進(self-reinforcing)式的入侵機制，加劇物種間的更替[10]。

3 喀斯特生境中外來植物入侵的可能機制

3.1 內稟優勢假說

一般認為，成功入侵的外來物種必然具備某些獨特的內稟優勢(如形態、生理、生態、遺傳和行為等)，即“內稟優勢假說(Inherent superiority hypothesis)”[5,28]。由于其獨特的內稟優勢，入侵物種常常能占據多樣化的生境，具有較強的適應性、繁殖力和散布力，其在新棲息地的競爭能力也往往強于處于相似生態位的鄉土物種，在新生境中很容易抑制或排擠本地物種[29]，導致入侵地物種多樣性及遺傳多樣性的喪失。研究發現，紫莖澤蘭之所以擁有強大的適應能力和在逆境下的生存能力，這與其植物體內的熱激蛋白是密不可分的，熱激蛋白具有多樣性，存在于多種細胞器中，可以減輕逆境脅迫對植物體引起的傷害[30]。紫莖澤蘭已被證明是多克隆植物，基因型具有多樣性[31]，不同的基因型在不同水平上得到表達，對紫莖澤蘭入侵而言，使其適應環境的范圍和生態位更大，降低了個體被淘汰的機率，增加了它的可入侵性。

3.2 資源機遇假說

“內稟優勢假說”雖然充分肯定了外來物種本身的內稟優勢在入侵中的作用，并且在統計意義上來講，并且較好地解釋絕大多數外來物種的入侵性。但是，必須注意到，在入侵形成的過程中，除了外來物種本身需具備入侵的特性外，資源的可利用性亦應起到關鍵作用。如果不考慮資源問題，單依靠物種的內稟特征，還是無法解釋外來物種為什么只在特定地區、特定生態系統中發生入侵的現象。“資源機遇假說(Resource opportunity hypothesis)”認為，可利用資源是決定生態系統可入侵性的關鍵因素，群落一旦具有入侵物種必需的生態資源，包括營養、食物、水分、光照、土壤等，而且這些生態資源大多沒有被鄉土物種有效利用，即存在空余生態位，一旦有外來物種的繁殖體進入，便會發生生物入侵[32]。一般認為，若外來植物在新棲息地光、熱、水、營養等資源可獲得性好，則易于入侵，而在高溫、高鹽等不利生境則可能限制其入侵[33]。同時，入侵物種對物種多樣性的影響明顯依賴于生境條件[34]。如在某些案例中，物種多樣性豐富的地區反而還有較多的入侵者個體，這并非生物多樣性屏障機制失效，而可能是由于生物多樣性豐富的地區往往資源可獲得性較好的原因[35]。

然而，喀斯特生境嚴酷，資源水平并不高，“資源機遇假說”似乎并不能有效解釋外來植物的快速入侵以及入侵的嚴重性，對于貴州喀斯特的外來植物入侵，僅靠一種機制似乎都不能很好解釋其入侵效應的嚴重性。那么可能的解釋是，“內稟優勢假說”和“資源機遇假說”交互作用的共同結果。一些鄉土物種由于喀斯特資源限制不能在該區很好生長、繁殖，而外來植物由于其獨特的內稟優勢可以耐受該嚴酷生境，即喀斯特生境對入侵物種和鄉土物種的相反作用極大減小了兩類物種的共存機會，加之入侵物種強大的擴散能力、繁殖力，一旦入侵，將會迅速擴散，對喀斯特生態系統產生惡劣的影響。綜上所述，關于外來植物入侵對喀斯特物種多樣性的影響與機制，不僅要考慮外來植物本身的內稟優勢，而且要注意喀斯特資源環境的影響，特別要關注入侵物種內稟優勢和資源環境的交互作用，二者的交互可能是比各自單獨作用更有效的機制來解釋外來植物對喀斯特生態脆弱區鄉土物種多樣性的重要影響。

4 未來研究重點

將未入侵群落與入侵群落相結合，通過入侵種去除前后物種多樣性和群落功能的比較，有助于推斷生態入侵研究中的因果關系[36]。因此，要正確認識外來植物及其入侵后果，有必要將未入侵群落(即鄉土群落)、入侵群落以及入侵種去除群落整合到一個框架當中，在入侵強度梯度上，明確不同群落間物種多樣性的差異以及入侵種去除后的群落構建動態，這可能是全面了解外來植物對喀斯特鄉土物種多樣性影響與機制的重要途徑(圖1)。同時，還要關注鄉土群落本身的可入侵性等。明確這些將為外來植物的入侵機制提供獨到見解，也可為諸如喀斯特等生態脆弱區的外來植物防治提供理論依據。

圖1 外來植物入侵對喀斯特鄉土群落影響的研究框架Fig.1 Research framework of the impact of alien plant invasion on karst native communities

4.1 入侵強度的影響

目前，關于入侵物種對鄉土物種多樣性影響的研究，主要是通過“空間代替時間的方法(Space for time substitution approach)”，即通過野外調查，比較入侵和未入侵群落間的差異來揭示[3]。事實上，入侵群落和未入侵群落間的差異具有很多不確定性，畢竟二者的初始條件并不完全相同。重要的是，采用這種方法的研究，常常選擇了“最糟糕情況(Worst-case scenarios)”，即選擇外來物種入侵強度大或入侵影響比較嚴重的群落進行比較研究[37]，但這不能提供入侵強度不同(即入侵物種多度的梯度變化)而引起的入侵效應差異[3]。因此，“梯度分析法(Gradient approach)”便應運而生了，即在入侵物種的不同入侵強度上研究外來物種的入侵效應[34]。然而，自然界尋找不同入侵強度的群落比較困難，重要的是這些群落仍然具有很多“事前”的不一致性。因此，要深入了解外來物種對鄉土物種多樣性的影響，僅僅研究已發生的入侵是不夠的，需要針對特定類群開展受控實驗，通過跟蹤不同入侵強度的外來物種對入侵地物種多樣性的動態影響，才能有效探究入侵效應及其作用機制[38]。“梯度分析法”與受控實驗結合，將會給研究者帶來全新的研究視角。在研究入侵物種對所侵入的生態系統帶來的影響時，人為引進入侵物種的方法是不被提倡的，去除試驗為人們研究物種多樣性與物種入侵間關系提供了一種行之有效的方法[39-40]，通過入侵物種的梯度去除可以實現不同入侵強度的控制。從管理和恢復物種多樣性的角度考慮，入侵物種的梯度去除效應將會提供更多的信息，畢竟完全去除入侵物種是不現實的。

4.2 外來植物去除后的群落構建動態

一個物種從群落中減少或消失通常會對群落中剩下的物種產生強烈的作用，尤其當該物種是群落的優勢物種時[41-42]。研究表明，外來植物互花米草(Spartinaalterniflora)去除后，剩余鄉土物種可以得到更多的空間和資源，植物群落分株密度升高，群落內剩余物種占比有所上升，為提高群落的穩定性提供了可能[42]。這與很多研究結果相似，去除一個或多個功能群至少在短期內能在一定程度上促進了保留種的生長[43-44]。整合分析表明，入侵群落僅僅包含了入侵物種去除后群落平均30%都不到的物種多樣性[3]。相關的研究也表明，去除入侵物種對鄉土群落有很強的正向作用，表現為去除后群落的物種多樣性、群落的蓋度、以及群落的更新均相應改善[45]，入侵物種的去除使得其與未入侵群落間的相似性逐漸增加[36]。可以預見，外來植物去除后可能會促進鄉土群落的正向演替，繼而促進鄉土物種多樣性的恢復。

4.3 喀斯特鄉土群落的可入侵性

考慮到生物入侵能夠通過多種方式改變生態系統的功能而且改變的程度也存在差異(如增加生物量產生但是降低營養可利用性；同質化功能多樣性但是增加單個的生態系統功能/服務)[16,46]，在生物多樣性—生態系統功能及多營養級互作的背景之下考慮喀斯特鄉土群落的可入侵性也是十分重要的。盡管國內外學者圍繞生物多樣性與外來物種入侵開展了大量研究，但由于兩者間的關系非常復雜，這也使得外來物種入侵和鄉土群落物種多樣性間仍存在著很大的不確定性。喀斯特群落的可入侵性不僅依賴于鄉土物種多樣性的高低，還依賴于群落中的物種組成，如不同的功能群組成、不同的稀有種和常見種比例等。

5 結語

針對貴州省喀斯特脆弱的生態環境，外來植物的入侵引發了一系列的生態學問題。遏制生態退化，根本解決外來植物的入侵是關鍵。在貴州典型的喀斯特區域，通過控制試驗創設外來植物入侵限制因子的環境資源梯度(包括資源的可利用性以及資源的異質性)，通過梯度去除的方式創設不同入侵強度，構建外來植物入侵群落、未入侵群落以及入侵物種去除群落間的物種多樣性關系及其時間動態，分析外來植物入侵對鄉土物種多樣性影響及其環境依賴性，度量入侵種內稟優勢和入侵地資源及其交互作用在外來植物入侵過程中的相對重要性，這可能是全面理解外來植物入侵過程和尋求減小入侵影響的有效途徑。通過喀斯特生態系統的外來植物入侵研究，不僅可以豐富入侵生態學的內容，而且可為其他生態脆弱區的其他外來物種入侵的影響評價和控制策略提供理論依據和實踐指導。