甲氧基丙烯酸酯類殺菌劑特異性靶標及其研究進展

張麗娟 吳小毛 王秋萍

摘要：當前，甲氧基丙烯酸酯類殺菌劑是全球銷量最大的一類殺菌劑，具有廣譜、高效、安全的特點。簡要概述甲氧基丙烯酸酯類殺菌劑在我國的登記使用概況，以及該類殺菌劑對病原微生物的特異性靶標（Cty bc1復合物）研究概況和以Cty bc1復合物為靶標的其它天然產物開發研究概況，以期為深入認識和研究該類殺菌劑和該靶標提供借鑒。

關鍵詞：甲氧基丙烯酸酯類殺菌劑；Cty bc1復合物；應用；靶標；天然產物

中圖分類號：TQ455.4? ?文獻標識碼：A? ? 文章編號：1674-1161（2023）06-0023-06

甲氧基丙烯酸酯類（Strobilurins）農藥是以來源于嗜球果傘（Strobilurus tenacellus）菌絲體中的天然 β-甲氧基丙烯酸酯衍生物為先導開發的一類低毒性、高活性、廣譜性、內吸性的新型殺菌劑，具有保護、治療、鏟除作用[1]。它們對于子卵菌綱、囊菌綱、擔子菌綱、半知菌綱和卵菌綱等病原真菌均有良好的生物活性，能防治多種作物的白粉病、稻瘟病、銹病和霜霉病等病害[2]，其作用機理是通過與病原菌線粒體復合物Ⅲ輔酶Q的氧化位點（Qo）結合，阻止電子從細胞色素b到細胞色素c1之間的傳遞，進而阻礙細胞三磷酸腺苷（ATP）的合成，使病原菌因能量不足而死亡[3-5]。該類殺菌劑上市20多a來發展迅猛，全球銷售量在2009年超過三唑類殺菌劑，當前已成為全球銷量最大的一類殺菌劑[6]。研究表明其對哺乳動物、鳥類、蜜蜂和蚯蚓等環境生物相對安全，它們中的嘧菌酯、吡唑醚菌酯、肟菌酯、醚菌酯、啶氧菌酯和氟嘧菌酯的銷售額占該類殺菌劑的97.0%以上，其中嘧菌酯是水稻田使用量最大的殺菌劑[7]。因此，甲氧基丙烯酸酯類殺菌劑一直是當前殺菌劑研發的熱點。對這類殺菌劑的登記使用、特異性靶標作用機制及其靶標研究進展進行概述，以期為深入認識和研究該類殺菌劑提供依據。

1 甲氧基丙烯酸酯類殺菌劑在我國的登記使用概況

通過在中國農藥信息網（http： www.chinapesticide.org.cn/）上查詢，截至2021年11月底，我國批準登記應用的甲氧基丙烯酸酯類殺菌劑有嘧菌酯、醚菌酯、肟菌酯、啶氧菌酯、烯肟菌酯、烯肟菌胺、苯醚菌酯、丁香菌酯、氟嘧菌酯、吡唑醚菌酯、唑菌酯、氯啶菌酯等12種，其中醚菌胺、苯氧菌胺、肟醚菌胺、氟菌螨酯、苯噻菌酯和mandestrobin等6種殺菌劑尚未在我國登記應用。12種甲氧基丙烯酸酯類農藥在我國登記情況如表1所示。

由表1可知，在我國，大量使用的甲氧基丙烯酸酯類殺菌劑有醚菌酯、吡唑醚菌酯、嘧菌酯、肟菌酯和啶氧菌酯，它們在有效期內的登記產品數分別為902個、710個、631個、136個和43個，總登記產品數分別為1 121個、846個、820個、171個和48個，這些產品主要由德國巴斯夫公司、先正達和德國拜耳公司生產。而由我國沈陽化工研究院和浙江省化工研究院開發的甲氧基丙烯酸酯類殺菌劑登記產品較少，生產上相對使用較多的國內甲氧基丙烯酸酯類殺菌劑產品有烯肟菌胺、烯肟菌酯和丁香菌酯，它們在有效期內的登記產品數分別為9個、4個和5個，總登記產品數分別為14個、13個和8個。

我國大量使用的甲氧基丙烯酸酯類殺菌劑主要用于作物和水果的紋枯病、稻瘟病、霜霉病、白粉病、葉斑病、晚疫病、炭疽病和黑星病等病害的防治。吡唑醚菌酯主要用于作物和水果的稻瘟病、稻曲病、紋枯病、疫病、霜霉病、銹病、白粉病和立枯病等病害的防治；嘧菌酯主要用于作物和水果的紋枯病、稻曲病、稻瘟病、晚疫病、霜霉病、銹病、白粉病和立枯病等病害的防治；肟菌酯主要用于作物和水果的紋枯病、稻瘟病、葉斑病、白粉病、炭疽病、褐斑病和葉斑病等病害的防治；啶氧菌酯主要用于作物和水果的稻曲病、葉斑病、根腐病、炭疽病、樹脂病、霜霉病和葉銹病等病害的防治。

12種甲氧基丙烯酸酯類農藥在我國登記劑型情況如表2所示。

由表2可知，在我國登記的甲氧基丙烯酸酯類殺菌劑劑型主要為懸浮劑，吡唑醚菌酯和醚菌酯登記劑型達10種，嘧菌酯達9種，肟菌酯登記劑型有6種，啶氧菌酯和烯肟菌胺登記劑型有4種，烯肟菌酯和氯啶菌酯登記劑型有3種，丁香菌酯登記劑型有2種，苯醚菌酯、氟嘧菌酯和唑菌酯登記劑型僅有1種。

2 甲氧基丙烯酸酯類殺菌劑特異性靶標

2.1 細胞色素（Cty）bc1復合物

呼吸鏈上的細胞色素bc1（Cty bc1）復合物是甲氧基丙烯酸酯類殺菌劑的主要特異性靶標。電子呼吸傳遞鏈原理如圖1所示。

細胞色素b1復合物通過輔酶（UQH2）催化氧化為醌（Q），并通過輔酶循環（Q循環）將產生的電子引導到細胞色素c，這個過程涉及到質子進入膜間空間的運動，從而產生ATP所需的質子動力。呼吸鏈上有許多抑制劑，其中Cty bc1呼吸抑制劑可分為兩類：一類是和位于線粒體內膜內壁Qi位點（CoQ的還原位點）的Cyt b高勢能的細胞色素結合的抑制劑，這類抑制劑稱之為Qi位點抑制劑，簡稱QiIs，如抗霉素等[8]；另一類是和位于線粒體內膜外壁Qo位點（CoQ的氧化位點）的Cyt b低勢能的細胞色素結合的抑制劑，這類抑制劑稱之為Qo位點抑制劑，簡稱QoIs，甲氧基丙烯酸酯類殺菌劑、咪唑菌酮等就是這類抑制劑。甲氧基丙烯酸酯類殺菌劑特異性地與線粒體內膜外壁Qo位點（CoQ的氧化位點）的Cyt b低勢能的細胞色素結合，阻止了氰醌向Fe-S中心傳遞電子，阻斷了電子Cty bc1復合物向Cty c傳遞，破壞了病原菌呼吸作用和細胞內能量ATP的合成，進而抑制了病原菌的生長或者殺死病原菌[9-14]。

此外，由于1，2，4-三唑基團廣譜的生物活性，許多研究團隊還合成了含有三唑基團的新型甲氧基丙烯酸酯類衍生物，這些以1，2，4-三唑基團為藥效團的抗真菌藥物通過阻止麥角甾醇的生物合成而抑制細胞膜的形成[15-18]。值得注意的是，Chaudhary等人和Liu等人合成的1，2，4-三唑類似物具有與嘧菌酯相當或更好的抗真菌活性，并揭示了1，2，4-三唑甲氧基丙烯酸酯類類似物對植物病原菌活性（Fusarium oxysporum， Magnaporthe grisea， Drechslera oryzae）以及人類病原體（Cryptococcus neoformmans NCM3378、Cryptococcus neoformmans NCM3542、Aspergillus fumigatus）的作用[15+17]。以肟菌酯為基礎，陳等合成了含3，4-二氯異噻唑的甲氧基丙烯酸酯類衍生物，這種雜環支架是一種高生物活性分子，該新型殺菌劑可激活植物對多種植物病原菌的防御反應[19]。最近，Su等報道了一種有趣的方法來開發新的甲氧基丙烯酸酯類殺菌劑，該策略是基于Strobilurins的藥效基因與一種通常在植物精油中發現的單萜酚（EOs）進行合成[20]。

2.2 旁路氧化酶（AOX）

旁路氧化酶（AOX）是甲氧基丙烯酸酯類殺菌劑另一個關鍵的特異性靶標，如圖1所示。旁路（交替）呼吸途徑是電子傳遞鏈上的一個支路，AOX是該呼吸途徑的關鍵酶。該途徑直接經輔酶Q傳遞電子至氧氣，不經過復合物III和復合物IV，也稱之為抗氰呼吸途徑。研究表明，在稻瘟病菌中，在正常情況下AOX水平很低，但當以細胞色素主導的呼吸途徑被阻斷或線粒體蛋白合成受阻時，AOX就會被誘導表達，而在灰霉菌和香蕉黑斑菌中AOX是基因組成表達的[21]。在甲氧基丙烯酸酯類殺菌劑的作用下，AOX如果被誘導表達，那么AOX的作用就會降低甲氧基丙烯酸酯類殺菌劑的抑菌活性。事實上，研究者們在稻瘟病的研究中也發現了這一現象，他們還用限制酶介導的整合方法來突變稻瘟病菌，發現了對嘧菌酯高敏感性的突變體菌株，這實際上是阻礙了AOX作用的結果[22-23]。

2.3 植物的生理生化作用

從宏觀角度來看，植物細胞也是甲氧基丙烯酸酯類殺菌劑的靶標，即它們不僅作用于病原菌，而且還作用于被感染病害的植物本身。甲氧基丙烯酸酯類殺菌劑除了能直接防治病害外，還可誘導許多植物的生理變化，尤其是水稻和谷類作物。它們能抑制乙烯的生物合成、增加吲哚乙酸的合成、提高植物內源細胞分裂素、延緩植物的衰老[24-25]，增強植物對二氧化碳的吸收、延長光合效率[26-27]，提高對氮素的吸收利用效率[25+28]。此外，甲氧基丙烯酸酯類的使用還可以誘導抗性酶活性的增加，從而增強植物抗病性[29-30]。這些作用均促成了甲氧基丙烯酸酯類殺菌劑在防治植物病害上的廣譜性和優越性。

3 以細胞色素bc1復合物為特異性靶標的其它天然產物

Cyrmenin A、B1 和 B2 是從粘細菌Cystobacter armeniaca和Archangium gephyra培養物中分離得到的抗真菌代謝物，它們具有很高的抗真菌活性，同時對動物細胞的毒性極低[31-32]。它們同樣可以阻止病原菌線粒體復合物Ⅲ輔酶Q的氧化位點（Qo）結合進而阻礙細胞ATP。研究者們表明，它們對Saccharomyces cerevisiae、Aspergillus niger Tegh.、Botrytis cinerea、Cochliobolus miyabeanus和Pyricularia oryzae等具有很高的生物活性[33-34]。粘細菌Myxobacteria是多種具有生物活性的次生代謝物的豐富來源，其中包括抗真菌藥物粘噻唑myxothiazol和美利噻唑melithiazol，它們是真核生物呼吸鏈中通過細胞色素bc1復合物來進行電子傳遞的非常有效的抑制劑，它們具有廣泛的抗真菌活性以及重要的癌細胞毒性，其對不同的人類腫瘤細胞系IC50值低至0.01 ng / mL[35-36]。

Ojika等人在日本神奈川三浦半島的海濱發現了一種輕度嗜鹽黏菌Paraliomixa miuraensis，并從中分離出一類環狀聚酮肽抗生素Miuraenamides，該天然產物具有良好的抑菌活性并可抑制NADH氧化酶活性。研究表明，它們可以抑制辣椒疫霉菌Phytophthora capsici的生長，可作用于呼吸鏈中細胞色素bc1復合物中，進而阻礙電子傳遞[37-38]。Kunze 等人從Chondromyces crocatus中分離得到Crocacins 類物質，它們在牛心臟線粒體呼吸實驗中可抑制復合物III的電子傳遞鏈，并在體外可抑制幾種病原真菌的生長[39]。Wright等人從海洋生物中分離得到了Neopeltolide，它對牛心臟線粒體細胞色素bc1復合物IC50值為2.0 nM [40]。Zhu和他的同事通過整合分子對接、分子動力學模擬和分子力學泊松-玻爾茲曼表面積計算確定了Neopeltolide與細胞色素bc1復合物的結合模式，結果表明Neopeltolide是bc1復合物的Qo位點抑制劑[41]。

Karrikinolide是一種天然的丁烯內酯，存在于植物燃燒產生的煙霧中，能促進多種植物的種子萌發[42]。2016年，Chen等人利用Karrikinolide支架開發了新的細胞色素bc1復合物抑制劑，并報道了通過在其c3位置引入不同功能基團合成了20個具有對SCR的bc1復合物抑制功能的衍生物[43]。天然化合物Picolinamide UK-2A是從放線菌Streptomyces sp. 517-02發酵液中分離得到的一種吡啶羧酰胺，吡啶羧基通過與細胞色素bc1復合體的Qi位點結合來抑制線粒體呼吸[44]。最近，Owen等進行了UK-2A的構效關系研究，分析了大環異丁基酯位置修飾、環的置換以及大環芐基位置修飾對UK-2A的影響，并基于小麥葉枯病病原菌Zymoseptoria tritici Qi結合位點的同源模型，驗證了UK-2A衍生物的相對活性[45-47]。

4 總結

甲氧基丙烯酸酯類殺菌劑是目前全球應用最廣泛的農藥。通過總結甲氧基丙烯酸酯類殺菌劑在我國的登記使用概況，以及該類殺菌劑對病原微生物的特異性靶標（Cty bc1復合物）研究概況和以Cty bc1復合物為靶標的其它天然產物開發研究，從而為深入認識和研究該類殺菌劑和該靶標提供依據。然而，該類殺菌劑作用方式單一，容易引起病原菌的抗性。此外，大量研究表明，較低濃度的該類殺菌劑對水生生物可產生較高毒性，其對水生生態系統的安全存在潛在風險。因此，應該合理使用該類殺菌劑，如在發病初期使用、減量使用、限制連續使用以及與其它作用方式不同的農藥混用。當然，也可以Strobilurins為先導開發具有兩種或多種作用靶標的新型甲氧基丙烯酸酯類殺菌劑。

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Specific Target of Strobilurin Fungicides and Its Research Progress

ZHANG Lijuan1， WU Xiaomao2， WANG Qiuping1，2*

（1.Guizhou Vocational College of Agricultural， Qingzhen Guizhou 551400， China; 2. Crop Protection Research Institute， College of Agriculture， Guizhou University， Guiyang 550025，China）

Abstract： Strobilurin fungicides with broad spectrum， high efficiency and safety are the largest selling fungicides in the world. This paper briefly summarizes the general situation for the registration and application of strobilurin fungicides in China， as well as the research on the specific target （Cty bc1 complex） of these fungicides to pathogenic microorganisms and the development of other natural products targeting Cty bc1 complex， so as to provide reference for further understanding and studying strobilurin fungicides and their target.

Key words： strobilurins; cty bc1 complex; application; target; natural product

收稿日期：2023-06-23

基金項目：國家自然基金項目（32160656）；貴州省科技支撐項目[黔科合支撐（2023）YB146，（2012）3010]；貴州省高層次創新人才培養計劃—“百”層次人才項目[黔科合平臺人才GCC[2022]023-1]

作者簡介：張麗娟（1985—），女，講師，本科，主要從事農業推廣技術研究。

通信作者：王秋萍（1991—），女，博士研究生，副教授，主要從事植物保護及制藥工程研究。