惡性腫瘤相關肝膿腫患者的臨床特征分析

張谷芬 姚娜 畢銘轅 張野 康文 連建奇 王臨旭 汪春付

摘要：目的 對惡性腫瘤相關肝膿腫的臨床特點進行分析和總結，早期判斷病情進展，及時有效治療。方法 回顧性分析2005年3月—2018年7月空軍軍醫大學第二附屬醫院收治的371例肝膿腫患者的臨床資料。其中34例惡性腫瘤相關肝膿腫患者作為腫瘤組，按照約1∶2比例、時間匹配的原則，隨機選擇非惡性腫瘤相關肝膿腫患者（n=70）作為非腫瘤組，將兩組的臨床特點進行比較。正態分布的計量資料兩組間比較采用成組t檢驗；非正態分布的計量資料兩組間比較采用Mann-Whitney U檢驗；計數資料兩組間比較采用χ2檢驗或Fisher檢驗。結果 腫瘤組中肝膽系統腫瘤22例（64.7%），胃腸道腫瘤7例（20.6%），非消化道腫瘤5例（14.7%）。腫瘤組合并腹部手術史及肝硬化比例（44.1%、26.5%）高于較非腫瘤組（7.1%、7.1%）（χ2值分別為20.142、7.338，P值均＜0.05）；入院急性生理與慢性健康評分＞16分患者比例高于非腫瘤組（44.1% vs 15.7%， χ2=9.846，P=0.002）。腫瘤組白蛋白低于非腫瘤組［（27.2±5.2） g/L vs （30.8±2.6） g/L， t=-3.131，P=0.002］，而總膽紅素顯著高于非腫瘤組［54（13～313） μmol/L vs 33（7～96）? μmol/L， U=1 816.0，P＜0.001］。腫瘤組以大腸埃希菌為主（23.5%），非腫瘤組以肺炎克雷伯菌為主（27.1%），前者兩種以上細菌感染更為多見（11.8% vs 2.8%）。影像學提示腫瘤組多發膿腫更為多見（47.1% vs 24.3%，χ2=5.479，P=0.019）。與非腫瘤組相比，腫瘤組平均住院天數長（U=1 728.5，P＜0.001）、治療失敗率高（P=0.005）。結論 惡性腫瘤相關肝膿腫多合并肝膽腫瘤，致病菌以大腸埃希菌為主，多部位膿腫較常見，預后較差。臨床應選擇合適抗生素，聯合穿刺引流，針對高危人群，必要時可降低手術干預門檻，降低病死率。

關鍵詞：肝膿腫; 腫瘤; 預后

基金項目：陜西省重點研發計劃（2022SF-186）

Clinical features of patients with malignant tumor-related pyogenic liver abscess

ZHANG Gufen， YAO Na， BI Mingyuan， ZHANG Ye， KANG Wen， LIAN Jianqi， WANG Linxu， WANG Chunfu. （Department of Infectious Diseases， The Second Affiliated of Air Force Medical University， Xian 710038， China）

Corresponding author：

WANG Chunfu， wcf402@163.com （ORCID：0000-0003-0879-3933）

Abstract：

Objective To investigate the clinical features of malignant tumor-related pyogenic liver abscess （PLA）， and to provide a basis for early judgment of disease progression and timely and effective treatment. Methods A retrospective analysis was performed for the clinical data of 371 patients with PLA who were admitted to the Second Affiliated of Air Force Medical University， from March 2005 to July 2018， among whom 34 patients with malignant tumor-related PLA were enrolled as tumor group， and after matching for time and at a ratio of 1∶2， 70 patients without malignant tumor-related PLA were enrolled as non-tumor group. Clinical features were compared between the two groups. The group t-test was used for comparison of normally distributed continuous data between groups， and the Mann-Whitney U test was used for comparison of non-normally distributed continuous data between groups; the chi-square test or the Fishers exact test was used for comparison of categorical data between groups. Results In the tumor group， there were 22 patients with hepatobiliary tumor （64.7%）， 7 patients with gastrointestinal tumor （20.6%）， and 5 patients with non-gastrointestinal tumor （14.7%）. Compared with the non-tumor group， the tumor group had a significantly higher proportion of patients with a history of abdominal surgery （44.1% vs 7.1%， χ2=20.142， P＜0.05）， liver cirrhosis （26.5% vs 7.1%， χ2=7.338， P＜0.05）， or an Acute Physiology and Chronic Health Evaluation Ⅱ score of ＞16 （44.1% vs 15.7%， χ2=9.846， P=0.002）. Compared with the non-tumor group in terms of laboratory examination， the tumor group had a significantly lower level of albumin ［（27.2±5.2） g/L vs （30.8±2.6） g/L， t=-3.131， P=0.002］ and a significantly higher level of total bilirubin ［54（13～313） μmol/L vs 33（7～96） μmol/L， U=1 816.0， P＜0.001］. Escherichia coli was the main pathogen in the tumor group （23.5%）， while Klebsiella pneumonia was the main pathogen in the non-tumor group （23.5%）， and compared with the non-tumor group， the tumor group had a significantly higher proportion of patients infected with more than two types of bacteria （11.8% vs 2.8%）. Radiological examination showed that the tumor group had a significantly higher proportion of patients with multiple abscesses than the non-tumor group （47.1% vs 24.3%， χ2=5.479， P=0.019）. Compared with the non-tumor group， the tumor group had a significantly longer mean length of hospital stay （U=1 728.5， P＜0.001） and a significantly higher treatment failure rate （P=0.005）. Conclusion Patients with malignant tumor-related PLA often have hepatobiliary tumor， with Escherichia coli as the main pathogen. Abscesses at multiple sites are common， and patients tend to have a poor prognosis. Appropriate antibiotics combined with percutaneous drainage should be used in clinical practice， and for the high-risk population， the threshold for surgical intervention can be lowered to reduce mortality.

Key words：

Liver Abscess; Neoplasms; Prognosis

Research funding：

Shaanxi Provincial Key Research and Development Program（2022SF-186）

細菌性肝膿腫（pyogenic liver abscess，PLA）作為肝臟最常見的感染性病變，隨著診療技術的進步，診斷率和治愈率都在不斷上升，其病死率已降至10%以下［1］。PLA的病因也隨著社會環境而變化，除糖尿病和膽道疾病等常見合并疾病外，腫瘤也成為PLA常見的共存疾病。多項研究［2-4］提示惡性腫瘤相關性肝膿腫發病率為5%～25%，惡性腫瘤是PLA患者死亡的獨立危險因素。據報道［3］，伴有惡性腫瘤的PLA患者病死率是無癌患者的2倍。我國對惡性腫瘤相關肝膿腫報道較少，尚需進一步總結臨床經驗以期早期診斷和優化治療。回顧性分析惡性腫瘤相關肝膿腫患者的臨床資料，并對其臨床特點進行了歸納和總結，現報道如下。

1 資料與方法

1.1 研究對象 選取2005年3月—2018年7月本院收治的371例PLA患者，其中34例惡性腫瘤相關肝膿腫患者作為腫瘤組，按照約1∶2比例、時間匹配原則，簡單隨機法選擇非惡性腫瘤相關肝膿腫患者70例作為非腫瘤組。因出現發熱、乏力、腹痛等經ＣＴ和Ｂ超等影像學檢查或/和經膿腫穿刺診斷，并排除阿米巴或結核性肝膿腫。

1.2 治療方法 所有患者均采用抗感染治療。腫瘤組2例單用抗感染治療，4例聯合手術治療，28例聯合B超或CT引導下膿腫穿刺引流。非腫瘤組9例單用抗感染治療，61例聯合B超或CT引導下膿腫穿刺引流。腫瘤組初始治療方案多為含β-內酰胺酶抑制劑抗生素（19/34，55.8%），9例調整抗感染方案，其中5例更換為碳青霉烯類藥物，2例對碳青霉烯類耐藥，更換為替加環素，2例加用萬古霉素。非腫瘤組初始治療方案多選用三代頭孢聯合奧硝唑（30/70，42.8%），6例調整抗感染方案為含β-內酰胺酶抑制劑抗生素。

1.3 統計學方法 應用SPSS 22.0統計軟件進行數據分析。符合正態分布的計量資料以x±s表示，兩組間比較采用成組t檢驗；不符合正態分布的計量資料以M（P25～P75）表示，兩組間比較采用Mann-Whitney U檢驗。計數資料兩組間比較采用χ2檢驗或Fisher檢驗。P＜0.05為差異有統計學意義。

2 結果

2.1 一般資料 34例腫瘤組患者中，肝膽系統腫瘤22例（64.7%），包括肝癌17例，膽囊癌5例，膽管癌1例；胃腸道腫瘤7例（20.6%），包括胃癌4例，結腸癌2例，胰腺癌1例；非消化道腫瘤5例（14.7%），包括淋巴瘤2例，宮頸癌1例，肺癌1例，纖維母細胞瘤1例和頜下腺腫瘤1例，肝膿腫均不早于腫瘤診斷。

在合并疾病當中，腫瘤組合并糖尿病、心血管疾病較非腫瘤組比例低，而合并肝硬化較非腫瘤組高（P值均＜0.05）。腫瘤組入院急性生理與慢性健康評分（APACHEⅡ評分）＞16分比例更高，同時既往有腹部手術史患者較非腫瘤組高（P值均＜0.05）。兩組患者的癥狀均以發熱最為常見，部分患者出現腹痛或胸痛或消化道癥狀，整體典型癥狀比例不高。腫瘤組出現復發二次住院的比例為29.4%，較非腫瘤組（5.7%）高（P=0.002）。兩組患者均以單發膿腫多見，但腫瘤組更易出現多發膿腫（χ2=5.479，P=0.019）（表1）。

2.2 兩組病原學特征和藥敏情況比較 34例惡性腫瘤相關肝膿腫患者血液/膿液培養陽性14例（41.2%），其中大腸埃希菌8例，鏈球菌屬2例，葡萄球菌屬2例，腸球菌屬2例，肺炎克雷伯菌1例，其他腸桿菌屬3例，合并2種以上病原菌4例。70例非腫瘤組中培養陽性29例（41.4%），其中肺炎克雷伯菌19例，大腸埃希菌4例，鏈球菌屬4例，腸球菌屬4例，其他腸桿菌1例，葡萄球菌屬1例，霉菌1例，合并2種以上病原菌2例（表1）。20株肺炎克雷伯菌中含產超廣譜β－內酰胺酶陽性腸桿菌2株（10％），12株大腸埃希菌中含產超廣譜－內酰胺酶陽性腸桿菌3株（25％），含產碳青霉烯酶的腸桿菌2株（16.7％）。肺炎克雷伯菌菌株對碳青霉烯類藥物敏感，對除氨芐青霉素以外的大多數抗菌藥物耐藥率低。大腸埃希菌對除氨芐青霉素外的大多數抗菌藥物的耐藥率高于肺炎克雷伯菌。

2.3 實驗室檢查指標 與非腫瘤組相比，腫瘤組白蛋白明顯降低，總膽紅素明顯升高（P值均＜0.05）（表2）。2.4 兩組并發癥發生率比較 PLA常見的并發癥為肺部感染、胸腔積液、敗血癥、腹膜炎以及其他部位合并膿腫。腫瘤組更易合并其他部位的膿腫，與非腫瘤組相比差異有統計學意義（P=0.005）（表3）。

2.5 兩組患者治療及預后比較 兩組患者均主要采用抗感染聯合B超或CT引導下膿腫穿刺引流，治療方法比較差異無統計學意義（P=0.340）。腫瘤組住院期間治療無效3例，死亡2例，自動出院1例，治療總體無效率高達17.6%，平均住院天數明顯長于非腫瘤組（U=1 728.5，P＜0.001），且治療效果較非腫瘤組差（P=0.005）（表4）。此外，非腫瘤組初始治療方案多選用三代頭孢聯合奧硝唑（30/70，42.8%）；腫瘤組初始治療方案多為含β-內酰胺酶抑制劑抗生素（19/34，55.8%），且出現更換首次使用抗生素的概率較非腫瘤組高（14.7% vs 8.6%，P=0.030）。

3 討論

惡性腫瘤相關性肝膿腫是除糖尿病［5］、膽源性肝膿腫外常見的肝膿腫類型。國內外個案報道多見于肝癌介入治療后肝膿腫的形成［6-9］，包括經股動脈化療栓塞，熱消融（射頻消融、微波消融）等。隨著醫療技術的進步，惡性腫瘤患者生存時間延長，腫瘤相關PLA發病率較前上升，但預后普遍較差。多篇文獻［4，10-12］報道，惡性腫瘤是PLA死亡的危險因素，對于合并惡性腫瘤的化膿性肝膿腫患者而言，早期診斷及合理治療是臨床的關鍵。

本研究中惡性腫瘤相關肝膿腫的發病率為9.2%，這與Li等［13］報道的2005—2018年總患病率9.99%基本一致。惡性PLA可分為3個子類別：原發性肝腫瘤的繼發性感染、繼發性轉移性肝病的感染，以及自發性壞死。本研究中腫瘤來源以原發性肝癌、膽囊癌或膽管癌為主，其次為胃腸道腫瘤［14］，此外還有淋巴瘤、宮頸癌等。原發性肝癌介入治療后出現肝膿腫比例較高，這與報道一致，考慮介入治療后出現自發性壞死繼發細菌感染，也可能引起膽道阻塞，導致膽管炎和PLA的發生。有報道［15-16］表明，PLA可能是原發性肝癌的最初表現，臨床上需及時有效判斷是否有肝膿腫或肝轉移，以免誤診。腫瘤組合并肝硬化和腹部手術史多見，考慮肝硬化是肝癌發生的高危因素，因此所占比例較高。既往也有研究［17］報道肝膿腫合并肝硬化比例高達62.5%。肝膽系統的手術可能會干擾肝臟的血液供應，導致缺血性壞死。此外，手術并發癥膽道狹窄等臨床操作可能會導致易感組織的繼發感染。

肝膿腫臨床表現的不典型可能與發病年齡較大，而老年人痛閾較高，或糖尿病周圍神經病變有關，為臨床診斷增加了難度［18］。實驗室檢查方面，腫瘤相關PLA更易出現白蛋白的降低和總膽紅素的升高，考慮與腫瘤疾病的消耗性營養不良有關，同時肝膿腫也可導致機體消耗增加，有文獻［19］提出營養水平降低是PLA預后不良的獨立危險因素。而肝膽系腫瘤易出現惡性梗阻性黃疸，增加了繼發逆行感染導致菌血癥的可能性，因此高膽紅素血癥也被報道是肝膿腫預后的影響因素［4］。

Chok等［20］研究表明肝細胞癌伴化膿性肝膿腫患者的住院病死率高達40.9%。腫瘤相關PLA一般合并消耗性營養不良，基線生理評分低，且惡性腫瘤組多以肝膽腫瘤為主，而膽源性肝膿腫的主要病原菌仍多見大腸埃希菌［21］。有研究［22］表明大腸埃希菌肝膿腫預后較差，病死率較高，復發率也較高。Chen等［23］研究了關于預后的關鍵因素，包括高齡、感染性休克、生理狀態較差（如低蛋白血癥，急性腎衰竭和高膽紅素血癥），APACHEⅡ評分≥16分等。 本研究中惡性腫瘤PLA患者的入院APACHEⅡ評分更高，考慮該組患者具有較高的死亡風險。腫瘤組病原學培養合并大腸埃希菌和鏈球菌多見，這與非腫瘤組多合并肺炎克雷伯菌不同，合并2種以上細菌感染較非腫瘤組多見。考慮混合感染的協同效應可能導致組織損傷的進展，降低宿主本身的防御功能，抑制吞噬殺傷，誘發膿腫并增強了混合感染菌的毒力。腫瘤組中大腸埃希菌為主要致病菌，且含2株碳青霉烯類耐藥株。近年來全球耐碳青霉烯革蘭陰性菌流行情況不容樂觀，由于感染耐碳青霉烯類腸桿菌的病死率高，且具有潛在廣泛傳播的能力，因此對于腫瘤相關PLA患者，經驗性選擇抗菌藥物時可首選含酶抑制劑類藥物如哌拉西林他唑巴坦，多重耐藥腸桿菌感染首選碳青霉烯類以期早期控制病情，降低病死率［24］。

影像學在肝膿腫的診斷和治療中發揮著越來越重要的作用。本研究中，腫瘤組更常見多發肝膿腫，與既往研究［8］一致。本研究超聲引導下穿刺肝膿腫并引流，未出現并發癥，證實超聲引導下肝膿腫穿刺治療的有效性及安全性［25］。腫瘤組有4例患者進行了肝切除術，因樣本量較少，與非腫瘤組的差異尚待大樣本研究證實。由于膿腫的分隔較多加大了引流的難度，因此對于腫瘤合并多腔膿腫的患者，早期手術可能被認為是必要合理的有效治療方式［1］，但是能否有效降低患者病死率，需要更多的前瞻性研究。

腫瘤組治療失敗率高于非腫瘤組，差異有統計學意義。既往研究［23，26］表明，男性、惡性腫瘤、早期急性呼吸窘迫綜合征、多器官衰竭是影響PLA預后的高危因素。本研究中腫瘤相關PLA治療方面更換首次抗生素頻率高，住院時間長，治療無效率高，出現復發概率高，均提示惡性腫瘤PLA預后較差，治療難度大。有文獻［13］報道，肝膽介入治療、乙型肝炎、多發膿腫、門靜脈栓塞和膽管擴張是腫瘤相關PLA預后的獨立影響因素。本研究由于樣本量較少，多因素分析數據結果可信度不高，因此未行預后影響因素分析。有關研究仍需大樣本前瞻性的臨床分析。

綜上所述，惡性腫瘤相關肝膿腫以肝膽系統腫瘤為主，多合并膽源性感染，大腸埃希菌為主，復發率及治療失敗率較高，易出現多發膿腫及總膽紅素的升高，臨床上出現此類高危人群，應及時調整抗生素，聯合穿刺引流，必要時可降低手術干預的門檻，早期控制病情，降低病死率。

倫理學聲明：本研究方案經由空軍軍醫大學第二附屬醫院倫理委員會審批，批號為TDLL-第202210-01號。

利益沖突聲明：本研究不存在研究者、倫理委員會成員、受試者監護人以及與公開研究成果有關的利益沖突。

作者貢獻聲明：張谷芬負責撰寫論文；王臨旭、畢銘轅、康文參與收集數據；張野、姚娜修改論文；汪春付、連建奇負責課題設計，資料分析，指導撰寫文章并最后定稿。

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收稿日期：

2022-09-08；錄用日期：2022-10-17

本文編輯：林姣