毛竹林擴張對土壤生物群落結構的影響

馬 毅 季新良 鄒冰影 薛楊楊 王意錕*

（1錢江源—百山祖國家公園龍泉保護中心，浙江龍泉 323700；2麗水學院，浙江麗水 323000）

毛竹是一種分布范圍廣、面積大、開發利用程度較高的竹種。毛竹作為大型克隆性植物，具有生理整合、形態可塑等克隆生物學特性，有著很強的擴張性[1-2]。毛竹地下莖橫向生長，從竹林邊緣向鄰近生態系統地下滲透并發出新竹，新竹初期生長所需營養主要依賴鞭根系統的克隆整合[3-4]，很大程度上不受光環境的影響。因此，新竹對蔭蔽環境具有耐受性，能夠在鄰近生態系統內生長存活，且隨著入侵毛竹增多，競爭資源與空間，使被入侵系統內其他植物逐漸退出群落，這在一定程度上威脅到森林生態系統的穩定性[5]。土壤生物（土壤微生物、土壤動物等）是土壤生態系統中的主要組成部分，土壤生物多樣性有利于維持土壤生態系統的功能穩定，在土壤有機質積累與周轉、養分固定與轉化、土壤物理性狀改良等土壤生態功能中發揮著重要作用[6-7]。毛竹在擴張過程中改變了生態系統原有的林分結構和地下根系分布格局，進而影響了土壤生物的群落結構和多樣性[8]。本文綜述了毛竹擴張后的植被演替、地表凋落物分解、土壤理化性狀的變化對土壤生物群落結構的影響，以期為毛竹林擴張后生態化控制及林地生態服務功能維持的研究提供參考。

1 毛竹林擴張對土壤微生物群落的影響

1.1 植被演替與植被類型的影響

植物在生態系統的物質循環和能量流動中發揮著重要作用。毛竹林擴張會改變原有生態系統的植被組成結構和群落演替進程，進而影響林地土壤生態過程以及參與這些過程的土壤微生物。毛竹擴張進入杉木林并形成混交林后，灌木層的物種豐富度有所降低。草本層植被多樣性指標減小[9]。王秀云等[10]也發現，毛竹擴張導致次生常綠闊葉林群落組成和結構簡化、物種多樣性下降。土壤微生物群落結構很大程度上受到植物豐富度和多樣性的影響，植物物種多樣性增加會提高初級生產力，增加土壤碳輸入，從而使土壤微生物的群落結構和物種多樣性發生變化[11]。但也有研究發現，毛竹擴張后的竹闊混交林地上植被的豐富度高于毛竹純林和闊葉林，而土壤中細菌的豐富度低于相鄰的毛竹和闊葉林[12]。這是因為毛竹擴張過程中一些土壤細菌活動對土壤環境和輸入碳源的變化暫時不能適應。森林生態系統較高的異質性和地下生態過程響應的滯后性，使得土壤微生物對植物多樣性組成的響應往往需要較長時間才能顯現，特別是森林生態系統演替初期，各類群微生物往往不會表現出對植物多樣性的明顯響應[13]。

毛竹林擴張過程中，林分內不同的植被類型對土壤微生物的群落結構及多樣性特征的影響存在差異。何森[14]發現毛竹林的根際碳周轉細菌的群落多樣性高于闊葉林，且毛竹林在擴張過程中會使這類細菌的群落結構發生演替，而李偉成等[15]則發現，與常綠針葉林、竹針混交林相比，純毛竹林地的細菌物種多樣性和菌群均勻度相對較低，但擴張過程中會出現特有的土壤細菌菌群，這些菌群具有指示作用，可反映植被群落的更替過程及其功能群的變化。土壤微生物的多樣性在毛竹向不同植被類型林分擴張的過程中出現不同的響應，這可能與植被碳源差異有關，當毛竹林土壤碳源較其他林分豐富，則土壤微生物類群也會更豐富[12]。

1.2 地表凋落物的影響

凋落物是生態系統內由生物組分產生并歸還到地面，作為分解者的物質和能量來源，借以維持生態系統功能的所有有機物的總稱。凋落物分解可以改善土壤結構，增強土壤固碳能力，促進土壤碳氮養分周轉[16-18]。竹林擴張會使鄰域生態系統地表凋落物的類型、質量及輸入量等發生改變，從而直接或間接影響土壤微生物的群落結構[19-20]。

1.2.1 直接影響毛竹林擴張后形成的林地內凋落物的類型往往發生改變，凋落物質量（木質素、纖維素、養分含量等物質組成）也會有所不同。而凋落物質量會直接影響到土壤微生物的功能與結構，使其代謝活動以及生物量表現出不同程度的改變[21-22]。

土壤真菌在分解凋落物木質素和纖維素的過程中起著重要作用，凋落物中的木質素含量與真菌生物量呈顯著正相關，而細菌主要與纖維素的分解有關[23-24]。凋落物木質素和纖維素含量的差異會使得土壤微生物對土壤養分循環的相對貢獻發生改變。與闊葉林凋落物相比，毛竹凋落物的纖維素含量低而木質素含量高，毛竹凋落物進入闊葉林后使得土壤真菌群落對土壤凈氨化速率的相對貢獻明顯增加[25]。但也有研究認為凋落物的C/N，木質素/N 比值作為凋落物質量指標，并不能很好地指示群落組成、養分循環等土壤微生物學過程，而凋落物的有機碳化學組分可更精細地區分凋落物的質量差異[26]。烷基碳比例較低的毛竹凋落物進入杉木林后，短期（3 年）內林地土壤總微生物及放線菌、革蘭氏陽性和陰性細菌生物量均未有明顯變化，而烷基碳比例較高的桉樹等闊葉樹凋落物則可以使杉木林地土壤微生物作出迅速響應。

1.2.2 間接影響凋落物分解過程中為土壤提供碳源與養分，改變土壤的理化性狀，進而對土壤微生物群落產生間接影響。凋落物輸入林地后，土壤中可溶性有機碳、礦質態氮等含量變化是影響微生物群落結構的主要因素[27]。王越等[28]發現，凋落物添加會顯著提高土壤有機質、速效鉀和堿解氮含量，有機質、全氮、全鉀、速效鉀與土壤細菌豐度呈正相關，且促進土壤細菌增殖的幅度因凋落物類型而異，細菌豐度提升幅度與毛竹凋落物量呈正比，與闊葉凋落物量則呈反比。也有研究認為，毛竹凋落物進入闊葉林土壤后，會導致土壤微生物多樣性下降，土壤微生物群落趨于簡單化[29]。

1.3 土壤性狀的影響

1.3.1 土壤pH毛竹擴張會使受侵林地的土壤pH 發生改變，而pH 是影響土壤微生物群落結構的關鍵性因素之一。Umemura等[30]對毛竹入侵日本扁柏形成的混交林分進行調查，發現混交林土壤pH顯著高于未被入侵的森林，這是由于毛竹凋落物中鹽基離子含量較高，隨擴張年限的增加，毛竹凋落物在分解過程中不斷釋放鹽基離子，使得土壤的pH 提高。Li等[31]也發現毛竹入侵闊葉林后形成的混交林的土壤pH遠高于未被侵入的森林。

研究發現，竹林土壤pH變化對土壤細菌和真菌群落多樣性均有顯著影響，pH與細菌厚壁菌門相對豐度呈顯著正相關，而與綠彎菌門相對豐度顯著負相關；真菌對pH變化的敏感性不如細菌，但pH與子囊菌門相對豐度呈顯著正相關[32]。王楠等[33]調查酸雨對毛竹入侵后的竹闊混交林土壤細菌群落影響時發現，酸雨顯著降低了細菌群落的OTUs數量、Chao1和Ace 指數。隨著酸雨強度的增加，土壤細菌中的酸桿菌門和綠彎菌門相對豐度明顯提高。馬元丹等[34]研究發現酸雨會延緩毛竹凋落分解的速率，而酸雨對土壤生物群落分解活性的抑制作用是導致分解速率減慢主要原因。

1.3.2 土壤有機碳土壤微生物是土壤有機碳分解的主要驅動因素，參與土壤有機碳的轉化，產生能量與養分。池鑫晨等[35]發現，毛竹入侵后原有林分水溶性有機碳不斷被消耗，土壤活性有機碳含量與土壤微生物生物量碳下降，最終導致整個林地土壤總碳庫降低。馬鑫茹等[36]也發現在闊葉林向毛竹林演替過程中土壤有機碳含量下降，不僅土壤微生物多樣性和豐富度顯著降低，微生物群落結構也發生了變化，毛竹林土壤真菌、放線菌和革蘭氏陰性菌含量均低于闊葉林和竹闊混交林。毛竹擴張后土壤有機碳含量的降低可能和毛竹林較低的養分歸還率有關[37-38]。也有研究認為毛竹林土壤有機碳活性程度高，土壤中有機碳向微生物生物量碳轉化的速率快、碳礦化能力強，使得林地土壤有機質更容易被土壤微生物分解[39]。與種植闊葉樹種的土壤相比，種植毛竹的土壤中有著更高比例的真菌數量，酵母菌科等真菌相對豐度較高，能利用豐富的碳源并協同霉菌和細菌降解有機質。此外，毛竹擴張后林地土壤有機碳含量及土壤微生物群落結構會隨著時間的變化而發生改變。趙天心等[40]發現毛竹入侵雜灌闊葉林形成純林后，短期內（5 年）可通過毛竹根系分泌物及凋落物分解增加土壤有機碳，促進土壤細菌增殖，隨后（12～20年）土壤有機碳含量和土壤細菌數量均有所降低，而50年后土壤有機碳含量和土壤細菌群落又表現出向毛竹入侵之前的狀態恢復的趨勢。

1.3.3 土壤養分土壤養分狀況是影響土壤微生物群落變化的重要因子。Guo等[41]發現毛竹林中厭氧菌豐度明顯高于闊葉林和竹闊混交林，而厭氧菌數量與林地土壤總磷含量的增加呈負相關。王雪芹等[42]也發現毛竹生長消耗土壤碳氮后，土壤中細菌含量明顯減少。土壤微生物多樣性對林地土壤養分狀況的響應過程中，還會受到土壤化感物質、土壤酸堿性等其他因素的影響。研究發現，隨著毛竹向日本柳杉林的入侵，盡管林地土壤碳、氮含量明顯降低，但土壤細菌的多樣性反而提高，這可能與入侵過程中土壤pH 提高以及毛竹帶入林地的酚類化感物質有關[43]。而桿菌門等適宜富營養環境的細菌則受土壤有機質、全氮等養分的影響更大，在林下植被豐富、土壤養分充足的日本柳杉林內豐度更高。

林地土壤養分循環過程與土壤真菌和細菌群落特征密切相關[44-45]。毛竹林中的氨氧化微生物（氨氧化細菌和氨氧化古菌等）參與土壤氮循環[46]，而黃桿菌、芽孢桿菌和寡養單胞菌也在毛竹對N 元素的吸收中起著重要作用[47]。研究認為，毛竹林向常綠闊葉林擴張，土壤氮素氨化作用會增強，銨態氮供應量增加，硝態氮供應量減少，而毛竹對銨態氮具有偏向選擇性吸收[45]，因此，改變土壤氮素礦化可能是毛竹成功擴張、維持種群穩定性的重要生態策略。而周燕等[48]發現，毛竹林有效氮（堿解氮和銨態氮）隨毛竹入侵過程而增加，使得土壤固氮細菌生長受到抑制作用，毛竹替代原有林分后土壤固氮微生物豐度下降。毛竹擴張進程中，林地內土壤凈氨化速率和硝化速率的提高與真菌種類組成和功能的改變也有著密切關系。毛竹向常綠闊葉林擴張后土壤腐生菌比例增加，共生菌比例減少，而林地真菌群落組成和類群與凈氨化速率呈正相關，土壤氮供應的增加為毛竹的擴張提供了一個正向反饋[49]。李永春等[50]在研究天目山毛竹入侵原始闊葉林時發現，毛竹通過其強大的鞭根系統向闊葉林擴張過程中，為營造自身生長的有利微環境，可能減弱或改變闊葉林土壤中真菌主導的異養硝化作用，導致土壤中氮素礦化的特征發生改變，并減少了真菌的豐度。

1.4 菌根的影響

菌根是一些高等植物根系與真菌所形成的互惠共生體，具有豐富的多樣性[51-52]。真菌與根系共生后菌絲可以延伸到根周圍營養匱乏區之外，擴大細根吸收表面積和空間范圍，植物對土壤資源的利用率提高，并能更好地應對氣候、干旱等環境脅迫，促進宿主植物生長，同時也會影響地下生物群落結構[53-55]。毛竹林擴張后，土壤環境發生改變，菌根侵染頻率和強度發生變化，進而影響菌根真菌及其他土壤微生物群落結構與多樣性。研究發現，毛竹的擴張可使鄰域針闊樹的叢枝菌根侵染頻率和強度明顯增加，且過渡帶林木根系衰弱，出現病態[56]。但毛竹本身對菌根的依賴程度較低，擴張前后毛竹根的菌根侵染頻率和強度沒有差異，叢枝菌根真菌侵染強度弱，受侵染根皮層細胞比例低，且多為菌絲。Qin 等[57]認為，竹林擴張過程中林地菌根真菌群落物種多樣性的改變與土壤理化性狀有關，叢枝菌根真菌物種數量（OTU）、豐富度均與土壤pH 呈負相關關系。與毛竹林相比，擴張后的竹闊混交林內土壤pH 顯著降低，而菌根真菌群落的物種數量及豐富度則顯著提高。此外，菌根真菌會影響其他土壤微生物的多樣性。何森[14]發現菌根作用使毛竹擴張地區土壤根際碳周轉細菌、真菌物種多樣性上升。而根系對土壤碳循環真菌生長存在抑制作用，在根和菌根的共同作用下真菌物種多樣性反而有所降低。

2 毛竹林擴張對土壤動物群落的影響

2.1 土壤動物群落結構的影響

土壤動物通過挖掘、筑穴及對凋落物的裂解取食等方式，參與生態系統的養分循環和碳循環，并促進植物從土壤有機質中獲取礦質營養[58]。研究發現[59]土壤動物群落多樣性與其所處的微生境密切相關。毛竹向闊葉林擴張過程中林地土壤甲螨數量增加但多樣性降低。這是因為闊葉林凋落物層較厚、水熱條件好、原生植被保存較好，能為土壤甲螨提供豐富的食物源和棲息環境，土壤甲螨多樣性指數高。而竹林凋落物層較薄、植被單一，致使土壤甲螨個體數多但類群數少。佟富春等[60]也發現全氮、全碳含量較高的林地土壤甲螨數量亦較高，且生境間甲螨群落結構的空間差異充分反映了毛竹擴張后植被演替對土壤甲螨生境的影響。竹闊混交林、常綠闊葉林土壤甲螨以體壁骨化程度較高的甲螨為主，而毛竹林中骨化程度較低、體壁較柔的低等無翅類甲螨較多。

2.2 土壤動物營養級結構的影響

毛竹擴張導致的生境變化會影響土壤動物的營養級結構。Wei等[61]認為盡管毛竹入侵降低了林地凋落物及土壤中動物的豐富度、多樣性，但林地內不同營養級結構的土壤動物對毛竹擴張的響應并不一致，以根系為食源的植食類土壤動物受到的影響最大，捕食類和腐食類動物的多樣性受到的影響不大，但群落組成隨著凋落物和獵物種類的改變而發生很大變化。廖麗琴等[62]也發現，毛竹擴張過程中腐食類土壤動物群落差異可能與土壤環境變化有關，土壤有機質含量等的變化會使得腐食類土壤動物數量先增后減，捕食類土壤動物比例先降后升。

3 結語

近年來，毛竹林向周邊森林進行擴張而產生的問題愈發明顯，對森林生態系統的穩定性造成威脅。毛竹林擴張后通過克隆特性對被入侵群落生態功能產生影響，進而改變原有的土壤生物群落多樣性。本文總結了毛竹在擴張過程中對受侵生態系統內土壤生物（土壤微生物、土壤動物等）群落結構與多樣性產生的影響，以及毛竹擴張后的植被演替、地表凋落物狀況、土壤環境特征與土壤生物群落結構多樣性之間的關系，為毛竹林擴張的生態化控制與生態風險評估等研究提供參考，維護生態系統內生物多樣性等生態服務功能的穩定與平衡。由于毛竹克隆特征具有一定復雜性，當前毛竹擴張防控存在一定難度，今后可采用人工采伐、生物化感、生態改造等多種方式相結合的方式，對毛竹林擴張進行生態化控制，維護生態系統內生物多樣性等生態服務功能的穩定與平衡。