同域兩種竹蝗成蟲形態學及生物學特性比較

馮加德，王 梅，馮 丹，馮志偉，文亦芾，陳 鵬*

(1. 昆明理工大學，云南 昆明 650000；2. 云南省林業和草原科學院，云南 昆明 650201；3. 云南農業大學，云南 昆明 650500)

竹蝗屬（Ceracris）隸屬直翅目（Orthoptera）蝗總科（Acridoidea）網翅蝗科（Arcypteridae），是東洋區的特有種昆蟲。在國外主要分布于東南亞地區，包括越南、老撾、緬甸和泰國等國家，在我國主要分布在秦嶺一淮河以南的地區，包括云南、廣西、四川、江蘇、安徽、福建等地區[1]。

目前有記載的竹蝗屬昆蟲有17 種[2]，其中以黃脊竹蝗（Ceracris kiangsuTsai）和青脊竹蝗（Ceracris nigricornisWalker）危害最嚴重，其若蟲和成蟲以取食竹葉為主，幼竹被危害后會死亡，成竹受災后2～3 a 不萌發新筍，被啃食過的竹林會大面積枯死，竹葉如同火燒狀枯黃[3]。近年來，青脊竹蝗在我國的分布范圍最廣，種群數量最多[4]；而黃脊竹蝗從境外入侵造成的危害更大。2020 年6 月，黃脊竹蝗經中老邊境大規模遷飛入侵我國云南西雙版納、普洱、紅河等多個地區，發生面積高達3 118.47 hm2[5]，發生嚴重區域密度高達200～800 頭·m-2[6]。云南省與老撾有著相似的氣候條件和植被類型[7]，境外黃脊竹蝗的入侵對我國邊境地區的生態環境安全和糧食安全造成了巨大的威脅。

竹蝗屬昆蟲是東洋區特有種，所屬的種類在我國基本都有分布，因此世界范圍內關于竹蝗的研究大都集中在國內，研究主要集中在單種竹蝗屬昆蟲生物學特性[8-9]，食性分析[10-12]以及防治策略[13-16]上，關于相似種間形態學及生物學的比較鮮有研究。近年來竹蝗災害依舊在發生，尤其是2020 年境外黃脊竹蝗大規模侵入，對我國林業尤其是竹類造成了嚴重的經濟損失，對我國生態安全造成了嚴重威脅。準確識別不同林業害蟲并明確其生物學特性，是制定害蟲針對性預報監測和科學防治的基礎[17]，蝗蟲的分類鑒定主要是依靠成蟲的外部形態特征，包括蝗蟲的體色外觀、紋路、體長大小及其他部位的大小比例來進行。汪清清[2]等通過幾何測量技術和形態數據聚類分析對黃脊竹蝗和青脊竹蝗的體長、前后翅大小以及后足股節進行了比對，同時還利用線粒體COⅠ和Cyt b基因建樹分析，基于形態學及分子遺傳學區分了兩種竹蝗。

歐曉紅[4]等調查發現，竹蝗屬害蟲通常同域混生，而對同域內不同的竹蝗種類進行分類鑒定是進行防治工作的必要前提。故本文作者采集了同一地理區域（四川長寧）混生的黃脊竹蝗和青脊竹蝗成蟲并在室內飼養，從外觀特征、重要部位的大小比例、外生殖器等進行了比較分析；同時比較了兩種竹蝗的活動規律、交尾時間以及取食習性等，以期明晰竹蝗屬兩種混合發生種群之間形態學、生物學的異同，為第一線林農和基層技術人員制定兩種竹蝗針對性、精準性的防控策略提供基礎依據，研究成果在森林保護工作中具有重要現實意義。

1 材料與方法

1.1 供試蟲源及寄主植物

本實驗于2022 年6 月開展，將采集四川省宜賓市長寧縣的黃脊竹蝗與青脊竹蝗成蟲飼養于云南省昆明市的云南省林業和草原科學院的實驗大棚內。作者團隊在前期研究中發現，黃脊竹蝗若蟲喜食無芒雀麥（Bromus inermisLeyss.）[18]，查閱文獻資料得知成蟲喜食毛竹（Phyllostachys edulis(Carrière) J. Houz.）、 芭蕉（Musa basjooSiebold），因此，本研究選擇飼養所用的植物為無芒雀麥、毛竹、芭蕉。其中無芒雀麥草種購置于北京正道種業有限公司，并分批種植在實驗大棚內，以保證飼草的供應。毛竹和芭蕉均采集于云南省林業和草原科學院后山。

1.2 黃脊竹蝗與青脊竹蝗成蟲的飼養

由于長寧的地理位置和昆明存在差異，為了確定黃脊竹蝗是否適合在昆明進行飼養觀察，提前半個月對長寧和昆明實驗大棚內的相關指標進行測定。于每日的8 點、10 點、12 點、14 點、17 點和20 點，對飼養環境的溫度和濕度進行記錄，并根據長寧與昆明的差異性來作出相應的調整。

將采集的黃脊竹蝗成蟲和青脊竹蝗成蟲分別飼養在長1 m 寬1 m 高1.5 m 且底部鏤空側面和頂部有拉鏈開關的養蟲籠中，每籠各飼養150 只。養蟲籠底部接地，在籠子底部鋪上一層薄膜，在薄膜上鋪厚度8 cm 粒度40 目的砂壤土，并在四周用土掩蓋籠子和地面之間的縫隙。飼養挑取新鮮且完整無病害的無芒雀麥、毛竹和芭蕉，并在飼養前用清水洗凈，同時將3 種植物插入有水的錐形瓶中并放入養蟲籠內。每日更換。

1.3 黃脊竹蝗與青脊竹蝗成蟲的形態特征比較

對黃脊竹蝗和青脊竹蝗成蟲的基本外部特征進行觀察記錄，包括體色、紋路等；體長、觸角、后足腿節以及頭幅進行測量記錄；外生殖器拍照記錄。

1.3.1 體長、觸角、后足股節及頭幅 準備6 個長35 cm 寬35 cm 高35 cm 的養蟲籠，隨機抓取雌雄成蟲各5 只，共10 只放入1 個養蟲籠中。黃脊竹蝗和青脊竹蝗各3 籠，飼養方法同1.2。使用電子數顯游標卡尺（0～200 mm）對兩種竹蝗成蟲的觸角、后足股節和頭幅進行測量并做好相應的記錄。再分別于交尾前、交尾懷卵后、產卵后3 個時間段使用電子數顯游標卡尺（0～200 mm）對黃脊竹蝗和青脊竹蝗的體長進行測量記錄，成蟲死亡后實驗結束。

1.3.2 外生殖器 從養蟲籠中抓取黃脊竹蝗和青脊竹蝗雌雄成蟲，立即放入事先準備好的毒瓶(瓶中裝有乙酸乙酯浸潤的棉花)中，蝗蟲毒死后，放入含有75% 乙醇的瓶中分裝，帶回實驗室。用2 號昆蟲針將制作好的蝗蟲標本固定在泡沫板上后，再拿到體式顯微鏡（SZN71 寧波舜宇）下觀察拍照。

1.4 黃脊竹蝗與青脊竹蝗成蟲生活習性的比較

1.4.1 活動規律 分別觀察飼養在長1 m 寬1 m高1.5 m 規格的養蟲籠和長35 cm 寬35 cm 高35 cm 規格的養蟲籠中的黃脊竹蝗和青脊竹蝗的活躍程度，并做好相應的記錄。

1.4.2 交尾習性 為觀察黃脊竹蝗和青脊竹蝗交尾日節律，在進入交尾盛季后，準備6 個長50 cm 寬50 cm 高50 cm 的養蟲籠，黃脊竹蝗和青脊竹蝗各3 籠，每個養蟲籠飼養20 只成蟲，且保持雌雄比例和體長大小一致。從早上8 點至晚上20 點，每隔1 h 對黃脊竹蝗和青脊竹蝗的交尾情況進行觀察，并做好相應的記錄。重復觀察3 d 并記錄好當天的天氣狀況。

1.4.3 不同寄主植物取食量的測定 對黃脊竹蝗成蟲和青脊竹蝗成蟲的食量進行測定，準備6 個長50 cm 寬50 cm 高50 cm 的養蟲籠，黃脊竹蝗和青脊竹蝗各3 籠，每個養蟲籠飼養20 只成蟲，且保持雌雄比例和體長大小一致。每次試驗進行前，對供試蟲進行12 h 的饑餓處理。將無芒雀麥、毛竹、芭蕉各25 g 隨機等距擺放于養蟲籠內，每次試驗的時間控制在24 h。試驗于養蟲室內進行，控制溫度25 ± 3 ℃，濕度60%～70%。每次試驗結束后用網格紙測量統計并記錄被取食葉片的缺刻面積。

1.5 數據處理

本試驗數據整理采用Excel，數據處理、方差分析以及制圖采用SPSS 軟件。

2 結果與分析

2.1 黃脊竹蝗成蟲與青脊竹蝗成蟲的形態特征比較

2.1.1 外部形態特征 觀察黃脊竹蝗成蟲圖1（a）的形態特征，黃脊竹蝗成蟲體色以綠色和黃色為主色調，額頂凸出呈銳角三角形狀，有一逐漸加寬的黃色縱紋由額頂延伸至前胸背板；觸角呈黑色絲狀且頂端為黃色，復眼為深黑色的卵圓形；后足腿節整體呈黃綠色，且中部有整齊排列的“人”字形狀的褐色溝紋；脛節呈藍黑色且有成排的刺。

圖1 黃脊竹蝗與青脊竹蝗成蟲Fig. 1 C. kiangsu and C. nigricornis adults

青脊竹蝗成蟲圖1（b）的形態特征，青脊竹蝗成蟲體色以深綠色或翠綠色為主色調，頭部、胸部兩側板以及前胸背板均為綠色，頭頂和三角形的面部呈一銳角；為黑色絲狀觸角，后足腿節與脛節連接處有一淡黃斑圈，脛節黑色，有褐色斑圈。

對比黃脊竹蝗成蟲與青脊竹蝗成蟲形態特征后發現：黃脊竹蝗身體以黃、綠色為主，青脊竹蝗身體呈翠綠或暗綠色；黃脊竹蝗前胸兩側板至兩前翅的前緣中域內外緣邊為黑褐色，青脊竹蝗則是從額頂觸角窩至兩前翅末端均為黑褐色；黃脊竹蝗額頂至前胸背板有一逐漸加寬的黃色縱紋，而青脊竹蝗這個部位均為翠綠色，并無黃色縱紋，這也是黃脊竹蝗和青脊竹蝗的最大區別。

2.1.2 體長、觸角、后足股節以及頭幅比較 黃脊竹蝗與青脊竹蝗成蟲在不同階段的體長測量結果如表1 所示。由表1 可知，黃脊竹蝗雌性成蟲平均體長為35～38 mm，雄性成蟲為30～33 mm；青脊竹蝗雌性成蟲平均體長為34～36 mm，雄性成蟲24～29 mm。同種竹蝗成蟲之間比較時，雌性成蟲與雄性成蟲的平均體長差異顯著（p＜0.05）；兩種竹蝗之間比較時，雄性成蟲的平均體長差異顯著（p＜0.05），雌性成蟲交尾前與產卵后平均體長差異顯著（p＜0.05），交尾懷卵后平均體長差異不顯著（p＞0.05）。

表1 黃脊竹蝗成蟲與青脊竹蝗成蟲體長比較Table 1 Comparison of body length of adult C. kiangsu and C. nigricornis mm

黃脊竹蝗與青脊竹蝗成蟲的觸角、后足股節及頭幅的長度如表2 所示。黃脊竹蝗雌性成蟲觸角平均長度22～25 mm，后足股節平均長度21～22 mm，頭幅平均長度5～6 mm；雄性成蟲觸角平均長度23 ～24 mm，后足股節平均長度17 ～18 mm，頭幅平均長度3～4 mm。青脊竹蝗雌蟲成蟲觸角平均長度17～19 mm，后足股節平均長度17～20 mm，頭幅平均長度4～5 mm；雄性成蟲觸角平均長度16～19 mm，后足股節平均長度15～16 mm，頭幅平均長度3～4 mm。同種竹蝗雌雄成蟲之間比較，黃脊竹蝗雌性成蟲與雄性成蟲觸角差異不顯著（p＞0.05），后足股節差異顯著（p＜0.05），頭幅差異顯著（p＜0.05）；青脊竹蝗雌性成蟲與雄性成蟲觸角差異不顯著（p＞0.05），后足股節差異顯著（p＜0.05），頭幅差異顯著（p＜0.05）。兩種竹蝗之間比較，雌雄成蟲觸角、后股足節、頭幅差異均顯著（p＜0.05）。

表2 黃脊竹蝗成蟲與青脊竹蝗成蟲觸角、后足股節和頭幅比較Table 2 Comparison of antenna, hind femur and head width of adult C. kiangsu and C. nigricornis mm

2.1.3 黃脊竹蝗成蟲與青脊竹蝗成蟲外生殖器的比較 黃脊竹蝗雌成蟲的外生殖器如圖2 所示，又稱產卵器，整體呈管狀構造，具有一定的伸縮性，主要由3 對產卵瓣組成，分別是著生于第8 腹節的腹產卵瓣和著生于第9 腹節的內產卵瓣和背產卵瓣。其中內產卵瓣退化較嚴重，承擔產卵功能的主要是腹產卵瓣和背產卵瓣。黃脊竹蝗雄成蟲的外生殖器如圖3 所示，又稱交配器，整體看起來是由下生殖板向上彎曲包裹形成的球面，在交配時承擔挾持雌蟲作用的抱握器和將精子進送入雌蟲體內的陽具都被下生殖板包裹其中。黃脊竹蝗雌雄成蟲外生殖器均含有尾須結構。

圖2 黃脊竹蝗與青脊竹蝗雌性成蟲外生殖器比較Fig. 2 Comparison of external genitalia of female adult C. kiangsu and C. nigricornis

圖3 黃脊竹蝗與青脊竹蝗雄性成蟲外生殖器比較Fig. 3 Comparison of external genitalia of male adult C. kiangsu and C. nigricornis

經過觀察后發現，青脊竹蝗雌雄成蟲的外生殖器與黃脊竹蝗雌雄成蟲的外生殖器結構基本一致，因此這里不再做描述。

2.2 黃脊竹蝗成蟲與青脊竹蝗成蟲生活習性的比較

2.2.1 黃脊竹蝗成蟲與青脊竹蝗成蟲活動規律的比較 經過觀察后發現，黃脊竹蝗和青脊竹蝗飼養于長1 m 寬1 m 高1.5 m 規格的養蟲籠中的活躍程度更高；飼養于長35 cm 寬35 cm 高35 cm 規格養蟲籠中的活躍度較低。此外，飼養過程中還觀察到黃脊竹蝗和青脊竹蝗的活躍時間段有所區別，總結后發現，在上午的時間段，更能觀察到較多的黃脊竹蝗進行跳躍、爬動等活動；而青脊竹蝗進行活動的時間段更多是集中在下午的時間段。

2.2.2 黃脊竹蝗成蟲與青脊竹蝗成蟲交尾習性的比較 黃脊竹蝗成蟲與青脊竹蝗成蟲在交尾方式上并無太大差別，均是雄蟲趴在雌蟲背上，再用前、中兩足抱住雌蟲的胸部，雄蟲生殖器向下彎曲插入雌蟲生殖器進行交配，交尾時間一般持續60～70 min，且都存在一雌多雄的交尾情況。交尾成功后，雄蟲會一直趴在雌蟲背上，雌蟲四處活動包括休息、取食時都不分開，此時需避免外界的刺激，一旦外界刺激過大，就會終止交尾。兩種竹蝗均存在交配回避的現象，即雌蟲受精懷卵后，雄蟲再趴在雌蟲背上時，雌蟲會用后足踢背上的雄蟲，并將生殖器官向下彎曲，拒絕雄蟲的配對。

交尾節律的觀察于2022 年8 月17 日，18 和19 日連續3 d 進行，將3 d 累計交尾的竹蝗對數為指標，當天的環境溫度分別為23 ～28 ℃，19～35 ℃，20～26 ℃。由圖4 可以看出，兩種竹蝗成蟲交尾的偏好時間不一樣。青脊竹蝗成蟲交尾的高峰期多在早晨9 時至12 時；而和黃脊竹蝗成蟲交尾的高峰期多在下午14 時至17 時。除了交尾高峰期的時間段，在其他時間段也有零星的竹蝗進行交尾。

圖4 黃脊竹蝗和青脊竹蝗成蟲在3 d 內不同時段內的交尾情況Fig. 4 Mating situation of adult C. kiangsu and C. nigricornis in different time periods within 3 d

2.2.3 黃脊竹蝗成蟲與青脊竹蝗成蟲取食習性的比較 為了研究黃脊竹蝗與青脊竹蝗對不同寄主植物的取食偏好性，本實驗還對黃脊竹蝗與青脊竹蝗對3 種不同寄主植物的取食面積大小進行了研究，實驗結果如圖5 所示。結果表明黃脊竹蝗與青脊竹蝗對芭蕉的取食面積差異顯著（p＜0.05），其中黃脊竹蝗對芭蕉的平均取食面積為1 834.72 mm2，青脊竹蝗的平均取食面積為2 446.09 mm2；對毛竹的取食面積差異也顯著（p＜0.05），黃脊竹蝗對毛竹的平均取食面積為2 452.14 mm2，青脊竹蝗對毛竹的平均取食面積為2 612.53 mm2；而對無芒雀麥的取食差異不顯著（p＞0.05），平均取食面積均在380 mm2左右。

圖5 黃脊竹蝗和青脊竹蝗成蟲對3 種不同寄主植物的取食偏好Fig. 5 Feeding preferences of adult C. kiangsu and C. nigricornis on three different host plants

對比黃脊竹蝗與青脊竹蝗對不同寄主植物的取食面積可以發現，黃脊竹蝗與青脊竹蝗均喜食芭蕉與毛竹，對無芒雀麥的取食量較小。

3 討論

蝗蟲的鑒定主要依據于其成蟲的形態特征，動物界雌雄形態及體型大小普遍存在差異，蝗蟲也不例外，體型大的雌性對后代繁殖或許更加有利[19-20]。本研究結果表明，黃脊竹蝗和青脊竹蝗兩種竹蝗雌性成蟲的體型均大于雄性成蟲，且雌性成蟲在交尾懷卵后的階段體長還會增加5～8 mm 左右，這是因為雌蟲懷卵后，腹部會變得膨大，長度甚至會超過翅長。而在雌蟲產完卵后，體長會在懷卵階段的基礎上縮短5～6 mm，但是仍比交尾前階段增加了2～3 mm，推測可能是雌蟲產卵時產卵管伸長后發生了一定的塑性形變。對于觸角、后足股節以及頭幅這3 個形態特征指標，雌雄成蟲在不同發育階段差異不顯著。分析認為，本研究是圍繞成蟲展開實驗觀察，而成蟲的發育已經較為穩定，故在成蟲的不同發育階段中并無顯著變化。同一物種的昆蟲由于生存環境的不同，在長期進化過程中會產生不同的地理種群，體型的差異是地理種群間反映環境因子作用效應最直觀的特征[2]。本實驗除飼養來自四川長寧的黃脊竹蝗，還一并飼養了采自西雙版納勐臘縣的黃脊竹蝗。比較來自不同地域的黃脊竹蝗后發現，勐臘的黃脊竹蝗體型小于長寧的黃脊竹蝗，單從形態方面來說，推測可能因為地理隔離產生了不同的地理種群，出現了地理亞種，作者將在下一步工作基于分子層面進一步進行驗證該推測。

昆蟲種群的延續主要依靠雌雄個體的交配行為及交配的成功率[21]，個體間的交配成功與兩性的交配活動以及交配的晝夜節律密切相關[22]，同域發生的昆蟲，為了避免交配時被干擾，同時提高其交配成功率，種間會達成一種默契，從而在交配行為節律出現相互錯峰的現象[23]。本實驗發現兩種竹蝗的交尾喜好時間有所不同，青脊竹蝗成蟲交尾高峰期主要是在早晨9：00—12：00 時，該時間段平均溫度為20 ℃，平均濕度為70%；黃脊竹蝗成蟲交尾高峰期主要是在下午14：00—17：00 時，該時間段的平均溫度為30 ℃，平均濕度為50%。兩種竹蝗均是采自同一地理區域，而交尾高峰出現時間段不同，應該是同域兩種竹蝗為了避免交配時被干擾，同時提高其交配成功率的一種交配行為策略，此外，兩種竹蝗間，為了提高同域發生時種間的生存率，其本身的日節律在長期進化過程中也出現了相互有所不同，表現出相互間對環境溫濕度的適應性有所不同。交配是生物界最重要的行為過程，關乎生物自身種群繁衍壯大，本研究確認了，同域發生的兩種竹蝗交配高峰期相互錯開，非常有利于其交配的成功率，非常有利其下一代種群的延續，這是兩種竹蝗長期進化形成的利于種群大發展的一種生存策略。實驗還發現，不同地域的黃脊竹蝗出現交尾高峰期的月份不一致，如長寧的黃脊竹蝗是在8 月中下旬，而勐臘的黃脊竹蝗出現在9 月中下旬，推測可能是勐臘的黃脊竹蝗發育歷期比長寧的黃脊竹蝗晚，故相應的交尾高峰也遲一些。由于實驗條件的限制，該推測還需進一步驗證。

植食性昆蟲的取食行為和寄主植物本身的特性密切相關，寄主植物的物理形態，營養成分等都會影響植食性昆蟲的取食選擇[10]，不僅如此，當同時存在幾種不同的寄主植物時，昆蟲的取食行為具有一定的選擇性[24]。實驗表明，兩種竹蝗的取食習性基本一致，均喜食毛竹和芭蕉，而對無芒雀麥的取食量較小。作者團隊研究表明，蝗蝻期黃脊竹蝗喜食草本植物，如：無芒雀麥，不喜食竹類植物（孔維維等，待發表），蝗蝻期青脊竹蝗可能也表現出與黃脊竹蝗同樣的趨勢。竹蝗對氮素取食有偏好性，而毛竹中N 含量較高[10]，這也使得竹蝗喜食毛竹。然而在提供了毛竹的前提下，竹蝗對芭蕉的取食量也依舊很大，這也說明竹蝗對芭蕉有著潛在的威脅，故在野外除加強對竹林的監控以外，也需加強對芭蕉林的監測。實驗還發現青脊竹蝗的取食量遠大于黃脊竹蝗，分析原因可能是青脊竹蝗的發育歷期較黃脊竹蝗更長，更需要營養物質的補充，故取食量也更大一些。

4 結論

綜上所述，黃脊竹蝗與青脊竹蝗在形態特征和生活習性上既存在著一定的相似性，如生殖器外部形態特征、交尾方式和取食偏好等；但又有一定的差異性，如交尾喜好時間和取食量大小等。因此在防治手段上，既可以利用兩種竹蝗之間的相似性設計通用的防治方法，又可以利用差異性來進行針對性的防治，或是兩者相結合以達到更好的防治效果。此外，本實驗僅是在室內大棚對兩種竹蝗進行飼養與觀察，可能會與野外觀察到的情況有些差異，故在進行防治工作時，應將室內大棚觀測的結果與野外實際情況相結合，更加高效精準的對竹蝗進行防控，更好的保護我國林業資源。