氮磷養分介導的植物–微生物互作研究進展

摘要： 氮、磷是植物生長發育所必需的大量營養元素，植物對氮磷養分的高效吸收利用與外界環境密切相關，同時氮磷養分又會影響植物的環境適應性。為此，植物如何整合適應不同的外部環境，特別是生物環境，以實現氮磷養分的高效吸收利用，是植物營養研究領域的前沿新熱點。本文對近年來氮磷養分介導的植物?微生物互作研究進展進行綜述，主要涉及氮磷養分介導的有益和有害生物互作研究，闡釋了氮磷核心轉錄調控因子NLPs 和PHRs 在調控植物?微生物互作過程中的重要作用，總結了植物體內磷素感受蛋白SPXs 在調控植物?微生物互作過程中的功能多樣性。此外，本文還對未來氮磷養分介導的植物?微生物互作研究的關鍵點進行了展望。

關鍵詞： 氮； 磷； 植物微生物互作； 有益生物； 有害生物

氮（nitrogen，N） 和磷（phosphorus，P） 是植物生長發育所必需的大量營養元素。對農作物而言，土壤逆境、養分狀況、氣候條件等諸多因素都會對其產量和品質產生重要影響，而氮磷養分在土壤中的生物有效性是諸多影響因素中的關鍵因子之一[1?2]。因此，植物氮磷養分的高效吸收利用是植物營養領域關注的重要科學問題。在復雜的生態環境中，植物氮磷養分的吸收利用不僅會受到土壤氮磷養分狀態的影響，還會受到其它不同環境因素的影響，如不同的生物環境（有益微生物、病害、蟲害等）。近年來，隨著分子生物學研究的深入及基因測序技術的發展，越來越多的研究發現植物生長的生物環境與其氮磷養分的高效吸收利用密切相關，與之對應的氮磷養分的供給狀態又會改變植物對生物環境的適應性。鑒于此，本文綜述了近年來氮磷養分介導的植物生物互作研究進展，包括有益微生物與植物互作及有害微生物與植物互作研究（圖1）。此外，本文還對未來氮磷養分介導的植物生物互作關鍵點進行了展望，并提出了土壤氮磷養分高效利用的生物改良新路徑。

1 氮磷養分對植物與有益微生物互作的影響

植物與其它有益微生物相互作用主要建立的是互惠共生關系，通過物質交換滿足各自所需。植物的氮磷養分狀態對相關互作過程有重要影響。目前研究比較多的是氮磷養分對豆科植物與固氮菌之間共生互作過程的調控機制。根瘤菌與植物根系互作主要涉及以下幾個過程：豆科植物分泌黃酮類物質到土壤招募固氮菌，同時固氮菌分泌結瘤因子（LCOs/NFs） 到根際，此后植物根系表皮細胞質膜上的結瘤因子受體蛋白感知并傳遞結瘤信號啟動根瘤的生長發育并固氮[3?5]。當土壤環境中的硝酸鹽缺乏時，豆科植物中根瘤菌的生物固氮過程會受到促進；相反，當土壤環境中的硝酸鹽充足時，固氮菌誘導的根瘤形成過程會受到顯著抑制[6?8]。在氮養分介導的豆科植物?根瘤菌互作過程中，硝酸根誘導的轉錄抑制子NLPs 是調控生物固氮的重要因子[8]。硝酸根通過誘導NLPs 蛋白磷酸化并進入細胞核抑制下游結瘤基因的表達，來抑制根系結瘤。研究發現，當百脈根中的LjNLP4 基因或苜蓿中的MtNLP1/3/4/5 基因功能活性受到抑制時，即使外界硝酸鹽含量很高時也能產生大量根瘤；而當LjNLP4 和MtNLP1 基因表達時，高硝酸鹽濃度會極大地抑制根瘤的形成[9]。

與硝酸鹽類似，磷酸鹽在根瘤菌與植物的互作過程中也發揮重要作用。根瘤菌誘導的根瘤生長需要充足的無機磷來維持。低磷脅迫通過抑制根瘤菌中結瘤因子的合成及固氮酶活性，或者通過抑制根瘤生長來影響根瘤菌的生物固氮[10?13]。此外，低磷脅迫還可以通過抑制光合作用來限制宿主植物向根瘤菌供給碳源，從而抑制根瘤的生長[14]。在磷養分介導的豆科植物?根瘤菌互作分子調控網絡中，磷養分的核心調控因子PHOSPHATE STARVATION RESPONSE（PHR）、PHR-like （PHL） 和質膜上的無機磷轉運蛋白PHT1 發揮著重要作用[10， 15]。在大豆中，GmPHR1 和GmPHT1;11 在根瘤組織不同細胞中表達，以調控根瘤中無機磷的供給，從而影響根瘤的形成和生長。進一步的研究發現，增強GmPHT1;11 基因的表達可以顯著提高根瘤重量，但根瘤數目會減少[15]。此外，大豆中的磷素感受蛋白SPXs 對根瘤的生長調控也發揮關鍵作用，最近的研究發現增強大豆根瘤組織特異表達的GmSPX5 基因能顯著促進根瘤的生長[16]。另外有研究表明，低磷脅迫可以通過誘導miR2111的表達，從而抑制結瘤因子TML 的表達，最終抑制根瘤產生和生長[17]。

氮磷養分除了在調控植物?根瘤菌互作過程中發揮作用以外，還在調控植物與叢枝菌根真菌（AM） 的互作過程中發揮關鍵作用，其中磷養分發揮主導作用[18]。按照目前的研究認知有超過80% 的植物能與AM 建立互作共生關系，宿主植物為AM 提供碳源，而AM 向植物提供氮磷等礦質營養和水分[19?20]。植物?AM 共生體系的建成主要涉及以下幾個過程：植物合成的獨腳金內酯（SL） 分泌到根際誘導AM 孢子萌發；萌發孢子產生的AM 菌絲分泌菌根因子（Mycfactor）；根系表皮細胞質膜上的菌根因子受體蛋白識別菌根因子并啟動植物體內的信號響應，使菌絲能進入植物根系；此后菌絲進入皮層細胞形成植物?AM的共生體，并展開物質交換。在植物和AM 的互作過程中，磷養分發揮著非常關鍵的作用，磷匱乏時會促進AM?植物共生體的形成，而磷充足時則會抑制AM 在植物根系的定殖[21?23]。目前，對磷養分依賴的植物?AM 共生體系建成調控的分子機制已經有比較深入的了解，其中由磷養分信號激活轉錄調控因子PHRs 和磷信號抑制因子SPXs 組成的磷饑餓應答調控系統發揮著關鍵作用[24]。當磷養分匱乏時，PHRs可以激活磷養分依賴的獨腳金內酯生物合成過程，并將獨腳金內酯分泌到根際，促進AM 孢子萌發，相反，當磷養分充足時該過程受到抑制[25]。在水稻中，低磷脅迫可以通過激活PHRs 來誘導轉錄因子NSP1/2 的轉錄，NSP1/2 則進一步直接激活獨腳金內酯合成路徑關鍵酶編碼基因D10、D17、D27 等的表達，以此增加獨腳金內酯合成量[26]。此外，研究發現大量AM 誘導的基因含有PHRs 的結合基序P1BS 元件[27]，進一步的研究表明這些基因大部分都是PHRs直接調控的下游基因[24， 28]。因此，當PHRs 基因突變時，AM 的定殖和生長過程都會受到顯著的抑制[24， 28?29]。當SPXs 基因突變時，對AM 的定殖和生長的影響在不同物種中有所不同。水稻spx1/2/3/5 四重突變體和番茄spx1 突變體表現出較高的根系定殖率，增強這些基因的表達則導致AM 在根系中的定殖率下降[24， 29]。而在豆科紫花苜蓿中，在含叢枝的細胞中特異增強表達SPX1/3 或突變這兩個基因都減少了AM 的定殖[30]。這些研究結果暗示，不同物種SPX 基因在AM 的定殖和生長調控中發揮不同甚至是相反的功能。

氮對AM 的定殖和生長都有影響，但是影響有限，沒有磷養分顯著[18， 31]。研究發現，高硝酸鹽（NO3–）對AM 共生的抑制作用強于銨鹽（NH4+）[32]。與無機磷對AM 定殖的抑制相比，植物氮養分狀態對AM 定殖的影響則比較復雜，而且其影響程度總是與植物無機磷的狀態相關。盡管達到抑制AM 的確切氮濃度因植物種類和實驗設計的差異而有所不同，一般情況下低氮和中等氮供應會增加菌根定殖水平，高氮則會減少菌根定殖[33?34]。高氮抑制AM 共生的主要機制可能是由于氮誘導的土壤酸化，因為土壤酸化會顯著抑制AM 的定殖率[35]。此外，由于氮和磷之間存在密切的分子信號互作，硝酸鹽可以激活植物對磷酸鹽的獲取和利用[36?37]，這說明植物氮磷供給狀況對AM 共生的影響也是相互關聯的。一方面，植株氮素對AM 共生的影響受植株無機磷狀態的影響，當無機磷有限時，供應氮會顯著提高菌根定殖水平[38]，在磷素充足而氮匱乏條件下，植株中氮濃度和氮磷比都低，導致AM 定殖量增加，相比之下，在氮含量和氮磷比都高的植株中，AM 定殖水平顯著降低[39]。另一方面，在高磷供應下觀察到的AM定殖抑制也取決于植株的氮狀態。研究發現，氮饑餓脅迫可以部分解除高無機磷對AM 定殖的抑制作用[40]。因此，低無機磷促進菌根共生，而氮對菌根共生的調節依賴于植物無機磷狀態。

氮磷養分除了對根瘤菌和叢枝菌根真菌的定殖和生長有重要影響外，還會影響其它很多有益真菌或細菌與植物的共生過程。盡管目前的研究發現，毛霉菌屬根系內生菌的共生和木本植物外生菌根真菌的共生對植物獲取無機磷營養也有重要貢獻[41?43]，但人們對這些相關的分子調控機制仍然不清楚 [44]。還沒有證據表明植物磷饑餓分子調控系統能參與調節根系內生菌或外生菌根真菌的功能，但其他真菌可以通過轉運磷來滿足沒有AM 共生的植物的磷需求，這些植物可以依靠其他真菌（除AM 真菌外） 分泌有機酸、產生叢生根或者與其他菌的相互作用來加強磷的吸收[45?46]。此外，研究發現解磷菌在增加植物磷養分獲取能力，提高環境適應性，提高作物產量等方面都發揮著積極作用[47]。但是有關植物的磷饑餓的分子調控系統如何影響或調控不同類型解磷菌的定殖仍然研究的比較少，未來將會是亟需突破的關鍵點。

2 氮磷養分信號對植物與有害微生物互作的調控

氮磷養分系統除了介導植物與有益微生物的互作外，還影響植物與病原微生物之間的互作。植物的目標是隔離養分防止被病原體獲取，但病原體的目標可能是操縱植物使其能夠獲得宿主組織中的養分，以實現病原微生物的增殖和繁衍[48?49]。早在20世紀60 年代，研究就發現大量施用氮肥會增加稻瘟病菌的侵染率；相反少量施用氮肥可以降低侵染率，但同時會導致水稻的產量急劇下降[50]。在換了試驗時間和地域后，不同的研究團隊也開展了類似試驗，并得出了相似的結論[51?53]；同時，研究也發現稻瘟病易感型植株總氮和氨基酸態氮的積累量高于抗病型植株[53]。與之相類似，在磷養分?稻瘟病生理互作關系的研究中發現，大量磷肥的施用也會加劇稻瘟病害發生的風險[54]。這些研究暗示氮磷養分在調控有害微生物與植物互作的免疫應答中發揮著重要作用。

近年來，有關氮磷養分介導的植物免疫應答分子調控研究也取得了部分進展。其中氮養分對植物免疫應答的分子調控研究報道相對較少，而對磷養分介導的植物免疫應答分子調控研究相對較多。盡管氮養分對植物免疫應答的分子調控研究報道相對有限，但還是開展了大量氮養分介導的植物?有害微生物互作生理研究[55]。研究發現，植物氮養分通過植物體內初級和次級代謝來調節細胞結構和組成，大量的氮養分供應會減少植物表面的蠟質層，減少或延遲細胞壁木質素沉積等[56?57]，這些結構缺陷將有利于病原微生物和草食性昆蟲對植物的侵襲[58]。此外，氮養分可以通過調控一些酶的活性、代謝物含量或植物抗氧化系統來影響植物的免疫抗性[55]。由于植物氮養分吸收形態和代謝利用的復雜性，導致氮養分對植物?有害微生物互作的影響因氮養分形態的不同而不同。研究發現，硝態氮可以通過增強硝酸還原酶的活性來促進一氧化氮（NO） 的產生，而銨態氮則會抑制一氧化氮合成[59]。由于一氧化氮是植物免疫應答中的重要信號物質，其信號路徑能調控大量致病基因的表達，也能調控過敏反應引起的細胞程序性死亡，還能促進植物抗毒素和水楊酸的合成[60?62]，因此這些研究說明硝態氮正調控植物對病原微生物的免疫防御。然而銨態氮主要通過調控氨基酸代謝來影響病原體的發育或防御相關基因的表達[63]，最新的研究也發現銨態氮轉運蛋白AMT 1.1 負調控植物的免疫防御[64]。上述研究說明，氮養分介導的植物免疫應答調控具有非常高的復雜性和多樣性。

對于磷養分介導的植物免疫應答調控雖然十分復雜，但主要是圍繞磷養分核心調控系統P H R -SPX 展開。在擬南芥的研究中發現，當用合成菌群對phr 突變體進行處理時，植物免疫相關的基因在突變體中明顯變化，包括水楊酸信號上調和茉莉酸信號下調的基因，這導致擬南芥中phr1 phl1 雙突變對細菌的抗性更強[65]。然而，一項研究發現phr1 突變增加了植物對一種致病性卵霉菌肉桂疫霉的易感性[66]。與此對應，水稻中的研究發現增強PHRs 活性能顯著提高水稻對稻瘟病菌的抗性[67?68]。此外，研究表明擬南芥中的PHR1 可以直接激活 RALFs，從而干擾植物免疫防御系統的激活[69?70]。這些研究說明，磷饑餓的分子調控系統介導的免疫應答是一個非常復雜的調控系統，面對不同的微生物，植物可能采取截然不同的應對策略。最近也有研究發現，擬南芥磷高積累的突變體nla 和pho2 表現出對真菌病原體抗性比野生型植株更高的現象[71]。與此類似，研究發現多聚磷酸肌醇激酶編碼基因IPK1 和IPTK1 功能失活時，導致無機磷積累增加，對細菌病原體的抵抗力也增強[72]。與此不同，當擬南芥中磷吸收蛋白編碼基因PHT1;1 和PHT1;4 突變時，植株的磷含量降低，同時對致病細菌青枯菌的抗性增強[73]。這說明植物體內磷含量高低不是決定植物免疫應答強度的唯一路徑，磷信號的轉導也應該發揮關鍵作用。

3 研究展望

植物氮磷養分利用能力除了受植物自身遺傳特性和物理化學環境影響外，還受到生物環境的影響。生物環境如何影響植物氮磷養分的吸收利用效率及氮磷養分如何影響植物的生物環境適應性將持續為多領域交叉研究的熱點和難點。盡管目前對植物?氮磷養分?生物互作的研究取得了明顯的進步，未來還需持續深入探討以下問題：1） 氮磷養分應答調控系統如何幫助植物整合免疫信號、共生信號及養分信號；2） 氮磷養分應答調控系統如何根據氮磷養分狀態來區分和應對不同的生物信號（包括有益或有害）；3） 如何通過對作物進行精準的養分管理，來幫助作物更好地應對不同的病蟲害，或者幫助作物高效地與不同有益微生物進行互作；4） 氮養分分子調控網絡中的關鍵調控因子是否及如何參與氮依賴的植物生物互作過程；5） 如何利用遺傳改良的方式實現氮磷養分高效與抗病高效的協同改良。

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作者簡介：

阮文淵，博士，中國農業科學院農業資源與農業區劃研究所研究員，博士生導師。擔任中國植物營養與肥料學會第十屆植物營養分子生理專業委員會副主任委員、國際合作工作委員會和青年工作委員會委員。入選國家“優青”、中國農業科學院“領軍人才”、“青年英才”等人才支持計劃。主要從事作物高效利用土壤氮磷養分的分子調控機理研究，相關成果發表在Nature Plants、Molecular Plant、Plant Cell、PNAS 等國際學術期刊。主持國家自然科學基金青年項目、面上項目、優秀青年科學基金項目、國家重點研發計劃子課題等科研項目，獲中國農業科學院大北農人才獎和中國農業科學院杰出科技創新獎。

基金項目：國家自然科學基金優秀青年基金項目（32222078）；國家自然科學基金面上項目（32272810）；中國農業科學院創新工程項目。