黃皮中黃酮類化合物的結構及生物活性研究進展

摘 要：黃皮是我國華南地區特色優稀水果，風味獨特，深受廣大消費者喜愛。黃酮類物質是黃皮果實中主要的活性成分之一，具有多種生物活性。目前關于黃皮中黃酮類化合物的研究較為零散，結論缺乏系統性。本文全面綜述了黃皮中黃酮類化合物的組成、提取方法，系統闡述了其抗氧化、抗腫瘤、保護心血管、增強認知、抗炎、降糖和抑制黑色素生成等功效及作用機制，以期為黃皮中黃酮類化合物的科學研究、黃皮產品的開發和品牌創建提供理論依據。

關鍵詞：黃皮；黃酮類化合物；結構；提取；生物活性

中圖分類號：TS255.1 文獻標志碼：A 文章編號：1008-1038（2024）02-0047-07

DOI：10.19590/j.cnki.1008-1038.2024.02.009

Research Progress of the Structure and Biological Activity

of Flavonoids in Wampee

ZOU Bo1， ZHONG Siyan1， LIN Jinbo2， YU Yuanshan1， FU Manqin1， ZHUO Xiaoqun2，

LI Jun1， BU Zhibin1， XU Yujuan1*

（1. Sericultural amp; Agri-Food Research Institute， Guangdong Academy of Agricultural Sciences， Key Laboratory

of Functional Foods， Ministry of Agriculture and Rural Affairs， Guangdong Key Laboratory of Agricultural

Products Processing， Guangzhou 510610， China; 2. Yunan County Fuying Tiantianquan Ecological

Agriculture Co.， LTD， Yunfu 527199， China）

Abstract： Wampee （Clausena lansium （Lour.） Skeels） is a special fruit in South China， which is loved by the majority of consumers with its unique flavor. Flavonoids are one of the main active components in the fruit， and have various biological activities. At present， the research on flavonoids in wampee is scattered， and a systematic conclusion is still lacking. In this paper， the composition and extraction of flavonoid compounds of wampee were comprehensively reviewed. The antioxidant， anti-tumor， cardiovascular protection， cognitive enhancement， anti-inflammatory， hypoglycemic and melanin inhibition and their underlying mechanisms were systematically described， which was expected to provide a theoretical basis for scientific research on flavonoids and the development of wampee products and brand creation.

Keywords： Clausena lansium （Lour.） Skeels; flavonoids; structure; extraction; biological activity

黃皮（Clausena lansium （Lour.） Skeels）是蕓香科黃皮屬喬木植物的果實，主要分布在廣東、廣西、福建、海南等我國南方地區及東南亞、非洲等熱帶亞熱帶地區[1-2]，其中，廣東省云浮市郁南縣為著名的“中國無核黃皮之鄉”，2022年產值約32億元。黃皮果具有消食、化痰、理氣、治食積不化、胸膈滿痛、痰飲咳喘等功效，在民間應用廣泛[3]；黃皮不僅風味獨特，酸甜可口，還含有豐富的活性成分，現代醫學研究表明，黃皮含有多糖、生物堿、黃酮等多種功能成分，其中黃酮類化合物是其主要活性成分之一，具有抗氧化、抗炎、降低心血管疾病等功效[1，2，4-7]。

作為一種南方特色優質水果，黃皮現階段以鮮食和加工成蜜餞涼果及果干為主，近年來隨著黃皮知名度的不斷提升，市場上也開發出了黃皮原漿、果汁飲料、果酒、果茶、預制菜等產品。黃酮類化合物是黃皮的重要活性成分，對其進行全面的綜述，有助于進一步提升黃皮鮮果及產品的價值。因此，本文就黃皮果實中黃酮類化合物的結構、提取方法及生物活性進行綜述，以期為黃皮產品的開發及品牌創建提供理論基礎。

1 黃皮中黃酮類化合物的含量

1.1 黃酮類化合物的分類

黃酮類化合物又稱類黃酮，是植物體內重要的次級代謝產物，以自由態或結合態的形式廣泛存在于果蔬、中草藥、茶葉等植物中。天然存在的黃酮類化合物種類較多，既有以黃酮苷元的形式存在的，又有與糖結合成苷的形式存在的。黃酮類化合物的基本母核為兩個酚羥基苯環（A環與B環）通過三個碳原子相互連結而成的2-苯基苯并吡喃酮，具有C6-C3-C6的結構。根據黃酮母核結構取代、氧化、連接位置等特點，黃酮類化合物可分為黃酮、黃烷酮、黃烷醇、黃酮醇、異黃酮、花色苷和原花青素等7大類（圖1）。

圖1 黃酮類化合物的結構及分類

Fig.1 Structure and classification of flavonoids

1.2 黃皮中黃酮類化合物的結構及含量

鐘秋平等[5]采用95%甲醇提取黃皮果黃酮類物質，經顏色反應和熒光鑒別，初步確定黃皮內黃酮的種類為雙氫黃酮、查爾酮和黃酮醇等。隨著高效液相色譜法、高效液相色譜-質譜聯用等技術的應用，研究者從黃皮果實中分離鑒定了17種黃酮類化合物，包括兒茶素、表兒茶素、表沒食子兒茶素、花旗松素、漆黃素、槲皮素、蘆丁、槲皮素3-葡萄糖苷、槲皮苷、楊梅素、山奈酚、山奈酚7-O-葡萄糖苷、橙皮素、木犀草素-4′-O-β-d-葡萄糖吡喃苷和原花青素等[4，8-12]，具體見表1。

由于受不同產地、不同品種及不同部位的影響，不同黃皮中黃酮類化合物的含量及種類也不盡相同。彭程等[6]分析了不同黃皮清汁中總黃酮的含量，范圍為11.6～479.1 mg/L，其中‘老屋2號’和‘揭陽無核’較高，‘從甜1號’‘白糖’和‘鳳梢5號’較低。陸育生等[7]以120份黃皮果實為材料，將其制備成清汁，發現其總黃酮含量變化范圍為3.8～371.6 mg/L。一般來講，甜黃皮品種的總酚、總黃酮含量明顯低于酸黃皮品種，其中酸黃皮中黃酮類物質主要包括蘆丁、山奈酚、橙皮素、川陳皮素和桔皮素[8]。此外，果皮總黃酮含量明顯高于果肉[9]。

表1 黃皮果實中主要黃酮類化合物

Table 1 Major flavonoids in wampee

2 黃皮中黃酮類化合物的提取

2.1 溶劑提取法

溶劑提取法是一種經典的提取方法，也是目前黃酮類化合物最常用的提取方法。根據相似相溶的原理，黃酮與植物中其他化合物極性不同，在不同溶劑中溶解度不同，將黃酮萃取出來。常用的提取溶劑包括水、甲醇、乙醇、正丁醇、丙酮、乙酸乙酯、堿液等，其中以醇類最為常見。

鐘秋平等[5]比較了50%～95%乙醇溶液、50%～95%甲醇溶液、水、乙酸乙酯等溶劑對黃皮果粉黃酮類化合物提取效果的影響，發現甲醇提取物總黃酮含量最高，其次是乙醇，然后是乙酸乙酯，水的提取效果最差，甲醇提取物中95%的甲醇溶液提取效果最好，提取物總黃酮含量0.881 mg/mL，是水提取含量的9倍。除常溫提取外，黃酮類化合物的提取還可采用乙醇回流提取[13-14]。丙酮也常用于黃酮類化合物的提取，葉宇童[10]以80%的丙酮為溶劑提取黃皮多酚，發現提取物中蘆丁含量比較高。采用溶劑提取法提取黃酮，植物中的其他非黃酮組分也會被提取出來，一般可以通過萃取的方式進行簡單的分級：首先將黃酮提取液中的有機溶劑去掉，用水重新懸浮，然后采用石油醚、乙酸乙酯、正丁醇等溶劑進行萃取。Zeng等[11]將黃皮干燥后，采用95%的乙醇進行提取，然后真空干燥去掉乙醇，用水重懸后再采用石油醚、乙酸乙酯、正丁醇等不同極性的溶劑依次進行萃取，得出以乙酸乙酯萃取的提取物活性最強。Prasad等[15]也得出類似的結果。很多黃酮類化合物具有酚羥基結構，在堿性條件下溶解度較大，因此，先用堿液提取黃酮，然后再調成酸性，此法也稱堿提酸沉法。Lin等[12]比較了不同提取方法提取黃皮果肉和果皮中游離酚、綴合酚和結合酚，結果發現，以氫氧化鈉提取的結合酚中黃酮類化合物含量最高，約占總提取物的50%。

2.2 超聲輔助提取法

在物理場輔助提取方法中，超聲輔助應用最為常見，該方法是利用超聲波的空穴效應破壞細胞壁，使得細胞內的成分快速溶出，同時加快提取溶液的滲透。楊婉如等[3]采用超聲輔助80%甲醇提取黃皮果粉黃酮類物質，其含量約為9.99 mg/g。Chai等[4]采用超聲輔助70%丙酮提取凍干黃皮果皮粉中原花青素，經乙酸乙酯萃取和凝膠樹脂純化，原花青素得率為6%。張云竹等[16]優化了黃皮果皮干制品黃酮提取工藝，得出黃酮提取的最佳條件為70%乙醇，料液比1∶15，pH 4.0，超聲時間70 min，黃酮得率為2.76%。除超聲外，超高壓、微波等輔助提取法也用于黃酮類化合物的提取，但目前尚未見相關提取方法在黃皮果實黃酮類化合物應用的報道。

3 黃皮黃酮類化合物的生物活性

3.1 抗氧化

生命體同時存在氧化和抗氧化反應的平衡系統，當反應失衡，產生過量的自由基不能及時清除時，會造成DNA、蛋白質等生物大分子以及細胞結構的損失，是引起炎癥和衰老的主要因素之一。該平衡系統可以調節機體的抗氧化能力，對維持健康具有重要意義[17-18]。

黃皮中富含蘆丁等黃酮類化合物，具有多較強的抗氧化活性。1，1-二苯基-2-苦基肼（DPPH）自由基清除能力、鐵離子還原能力（FRAP）等體外抗氧化檢測方法因操作簡單，常用于抗氧化能力的篩選。彭程等[6]將20個不同品種的黃皮制成清汁，研究其體外抗氧化能力，結果發現不同品種黃皮清汁清除DPPH自由基的變化范圍為163.8～1 243.8 TE mg/L，以‘揭陽無核’最高，‘鳳梢5號’最低；鐵離子還原能力（FRAP）變化范圍為86.8～1 523.6 TE mg/L，以‘揭陽無核’‘老屋2號’等較高，‘白糖’和‘鳳梢5號’較低。陸育生等[7]研究了120份黃皮清汁，發現DPPH自由基清除能力、FRAP的范圍分別為135.3～1 255.3、86.8～1 387.5 TE mg/L。對黃酮和抗氧化能力進行相關性分析，發現黃皮總黃酮、沒食子酸、綠原酸、龍膽酸、咖啡酸、蘆丁、槲皮素 3-O-葡萄糖苷、槲皮苷、槲皮素和山奈酚與清除DPPH自由基、羥基自由基、ABTS+自由基和FRAP高度相關[9，12]。不同結構的黃酮類化合物，其極性不同，在不同溶劑中的溶解性也有差異。Prasad等[15]采用體外抗氧化模型測定了黃皮提取物在乙醇、己烷、乙酸乙酯、丁醇和水五種不同溶劑萃取下的抗氧化活性，包括總抗氧化能力、DPPH自由基清除能力、還原能力和超氧化物清除能力，發現乙酸乙酯組分（EAF）的抗氧化活性高于其他組分，甚至高于合成抗氧化劑丁基羥基甲苯（BHT）。由此可見，黃皮黃酮類化合物中抗氧化物質主要溶解于乙酸乙酯部位。

近年來，采用細胞模型研究植物化學成分的抗氧化能力的研究逐漸增多。Zhu等[19]比較了不同黃皮部位水提取物對過氧化氫誘導的人牙齦成纖維細胞（HGF）損失的保護作用。結果顯示，在50～5 000 μg/mL的濃度范圍內，果肉、果皮提取物均顯著降低活性氧的產生，其中果皮提取物的抗氧化作用最顯著，推測其細胞內抗氧化作用與GSH穩定和蘆丁含量有關。此外，黃皮對過氧化氫誘導的大鼠腎上腺嗜鉻細胞瘤細胞PC12細胞氧化應激也具有保護作用，可顯著提高細胞活力，減少活性氧簇（ROS）[11]，其抗氧化活性可能與木犀草素-4′-O-β-d-葡萄糖吡喃苷等黃酮類化合物有關。

3.2 抗腫瘤

目前，腫瘤的發病率逐年上升，嚴重危害人類的生命健康，尋找天然、低毒的抗腫瘤藥物對治療癌癥具有重要意義，近年來，黃酮類化合物因其不良反應小，在抗腫瘤方面的研究備受關注[20]。研究表明，黃皮果皮乙酸乙酯提取物對胃癌（SGC-7901）、肝細胞肝癌（HepG-2）和肺腺癌（A-549）具有較強的抗癌活性，其作用明顯高于常規抗癌藥——順鉑，可以作為一種天然抗腫瘤藥物補充劑的潛在來源[15]。Li等[21]將黃皮果皮水提取物制備成鋅納米顆粒，發現其對人神經母細胞瘤細胞SH-SY5Y具有明顯的促凋亡作用，并揭示其機理：黃皮水提取物納米顆粒可促進SH-SY5Y細胞ROS的生成，調控自噬蛋白（Beclin-1、LC3-I、LC3-II和ATG4B）和凋亡蛋白（Bax、Bcl-2和caspase-3）的表達，導致DNA丟失或損傷，從而誘導腫瘤細胞自噬和凋亡。

3.3 保護心血管

心血管疾病又稱為循環系統疾病，是心臟和血管運行異常引起的，包括高血壓、高血脂、動脈粥樣硬化等[22]。研究顯示，黃皮果水提取物對N-硝基精氨酸甲酯（L-NAME）誘導的高血壓大鼠具有降壓和血管保護作用，具體表現為降低L-NAME誘導的大鼠動脈血壓、血漿超氧陰離子和丙二醛的升高，提高一氧化氮和谷胱甘肽水平，減輕血管內皮功能障礙、降低氧化應激，從而降低血壓，達到保護心血管的作用[23]。

3.4 增強認知力

長期慢性壓力是記憶缺陷發展的風險因素[24-26]，可誘導活性氧過量產生，降低大腦抗氧化酶的活性，這些變化與認知障礙有關[27]。此外，神經遞質乙酰膽堿（ACh）對維持準確的認知功能起著重要作用，乙酰膽堿酯酶（AChE）水平升高會導致學習缺陷和記憶障礙[28]。因此，乙酰膽堿酯酶抑制劑（AChEIs）已成為認知障礙對癥治療的主要手段。

Phachonpai等[29]研究了黃皮果皮提取物對慢性限制性應激介導的大鼠氧化應激和認知功能障礙大鼠的疼痛抑制和神經保護作用，發現大鼠攝入不同劑量的黃皮提取物（200、400、600 mg/kg BW），在空間和非空間學習和記憶測試中，黃皮提取物可以減輕慢性限制性應激引起的認知障礙，其中高劑量組表現最好，其機制可能是通過降低腦氧化應激、增強大腦抗氧化狀態以及抑制乙酰膽堿酯酶活性來增強認知能力。caspase-3蛋白是半胱氨酸-天冬氨酸蛋白酶家族的一員，在神經元細胞凋亡的執行階段起著重要作用[30]，黃皮果皮提取物則能夠起到抑制caspase-3的作用，從而保護神經元[11]。

3.5 抗炎

炎癥反應旨在消除刺激，促進組織修復和愈合，同時建立免疫記憶，對同一刺激產生更快和更具體的反應。然而，持續的炎癥刺激會導致不可逆的細胞損傷和組織破壞，從而導致慢性炎癥類疾病[31]。核轉錄因子（NF-κB）參與多種生理和病理過程，包括炎癥、免疫反應等。NF-κB的激活包括IκBα激酶（IKK）的快速瞬間活化和IKK介導的IκBα磷酸化，磷酸化后IκBα和NF-κB二聚體降解、p50/p105調節因子和NF-κB p65催化亞基轉移到細胞核[32]，促進TNF-α等炎癥因子的表達[33]。Zeng等[11]的研究表明，將黃皮提取物與大鼠腎上腺嗜鉻細胞瘤細胞PC12進行預處理，可顯著抑制過氧化氫誘導的NF-κB p65和pNF-κB p65上調，同時顯著抑制NF-κB p65和pNF-κB p65從細胞質向細胞核的易位，其抑制作用與木犀草素-4′-O-β-d-葡萄糖吡喃苷等黃酮類化合物有關。

3.6 降血糖

糖尿病是由胰島素抵抗引起的一組慢性代謝性疾病[34]，餐后高血糖是糖尿病發展的主要危險因素。控制餐后高血糖是治療糖尿病的有效途徑之一[35]，可以通過抑制碳水化合物水解酶的活性來實現[36]。α-葡萄糖苷酶（EC 3.2.1.20）在小腸內可催化多糖水解為葡萄糖，引起餐后血糖升高[37]。因此，抑制α-葡萄糖苷酶活性，可以降低糖尿病的發病率[38]。此外，長期高水平的血糖會刺激蛋白質的糖基化，形成晚期糖基化終產物（AGEs）[39]。有研究表明，AGEs的積累可誘發動脈粥樣硬化、神經病變、視網膜病變和慢性腎病等一系列糖尿病并發癥[40-41]。因此抑制α-葡萄糖苷酶活性和蛋白糖基化是治療糖尿病及其并發癥的重要途徑。

Ou-Yang等[42]研究表明，黃皮果肉原花青素對α-葡萄糖苷酶活性有明顯的抑制作用，其抑制機理為原花青素與α-葡萄糖苷酶形成了復合物。此外，原花青素還能通過強烈抑制α-二羰基化合物，減少晚期糖基化終產物的形成，其降糖活性主要與沒食子兒茶素、表沒食子兒茶素及其沒食子酸酯有關。Lin研究[12]表明，黃皮黃酮對α-葡萄糖苷酶的抑制作用以丙酮提取物最強。酶活的抑制作用與黃酮的濃度及其化學結構均有關，其中山奈酚、槲皮素和蘆丁具有很強的抑制α-葡萄糖苷酶的活性，是黃皮發揮降糖的主要介質。

3.7 抑制黑色素生成

酪氨酸酶（EC 1.14.18.1）是自然界廣泛存在的一種含銅氧化酶。該酶同時具有單酚酶和雙酚酶活性，在黑色素形成、食物褐變、昆蟲發育和帕金森病中起重要作用。研究表明，黃皮果皮原花青素提取物主要由原翠雀定（75%）和原花青定（25%）組成，聚合度（DP）高達20[4]。原花青素對單酚酶和雙酚酶的IC50分別為23.6±1.2、7.0±0.2 μg/mL，對B16小鼠黑色素瘤細胞增殖、細胞酪氨酸酶活性和黑色素生成均有良好的抑制作用。基于熒光猝滅和分子對接分析揭示其機理為原花青素B環羥基與酪氨酸酶銅離子之間發生螯合作用，從而抑制酶的活力。

4 總結及展望

黃皮是華南地區特色優稀水果，近年來種植面積和產量逐步增加，在當地鄉村振興中發揮著重要作用。本文對黃皮中黃酮類化合物的分類、提取方法和生物活性進行了系統的總結。黃皮中黃酮類化合物主要包括黃酮類、黃烷酮類、原花青素類等，不同提取方法以及黃皮不同部位黃酮含量均不相同，同一品種黃皮以果皮含量最為豐富；黃皮黃酮類物質的活性主要有抗氧化、抗腫瘤、保護心血管、增強認知、抗炎、降糖和抑制黑色素生成。然而，目前關于黃皮黃酮的研究仍存在一定的局限性，主要存在以下幾個問題：（1）黃皮中黃酮結構的研究較少且零散，盡管有部分文獻鑒定了黃皮中的黃酮類成分，但黃酮組成方面研究尚不全面，其獨特的黃酮類化合物尚未發現；（2）黃皮中黃酮類化合物提取方法研究較少，目前主要集中在溶劑提取以及超聲輔助溶劑提取的研究上，微波、超高壓等其他技術輔助提取以及雙水相、低共溶劑等新型提取方法在黃皮中黃酮提取方面的研究未見報道；（3）黃皮生物活性的研究大多采用黃皮清汁、黃皮水提、醇提等粗提物，清汁或粗提物成分復雜，不僅含有黃酮，還含有香豆素、黃皮酰胺、多糖等成分，難以確定黃酮類化合物的貢獻。未來需要進一步闡明黃皮黃酮類化合物的組成，特別是黃皮中獨特的黃酮類化合物，在體內外模型中深入挖掘其生物活性及作用機制；（4）黃皮中黃酮類化合物種類較多，但鮮有關于其生物活性強弱、拮抗和協同作用的研究。

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收稿日期：2023-07-27

基金項目：廣東省重點領域研發計劃項目（2022B0202050001）；“十四五”廣東省農業科技創新十大主攻方向“揭榜掛帥”項目（2023SDZG04）；廣東省現代農業產業技術體系優稀水果創新團隊項目（2023KJ116）；云浮市科技計劃項目（S2021020104）；廣東省農業科學院學科團隊建設項目（202109TD）；云浮市郁南縣無核黃皮產業園加工科技支撐項目

第一作者簡介：鄒波（1986—），男，研究員，博士，主要從事果蔬加工方面的研究工作

*通信作者簡介：徐玉娟（1974—），女，研究員，博士，主要從事農產品加工方面的研究工作