臨床-MRI影像組學的列線圖模型可有效預測宮頸癌淋巴脈管浸潤

摘要：目的 "基于臨床-MRI影像組學的列線圖模型在預測宮頸癌淋巴脈管浸潤中的價值。方法 "回顧性分析2019年1月～2023年11月于蚌埠醫科大學第一附屬醫院術前行MRI檢查且術后病理證實為宮頸癌的患者168例。收集患者的臨床和影像資料，按照7：3的比例隨機分為訓練集（n=112）和驗證集（n=56）。通過單-多因素Logistic回歸分析篩選與宮頸癌淋巴脈管浸潤相關的臨床獨立危險因素；分別于T2WI和T1WI增強序列矢狀位手動勾畫感興趣區，提取瘤內、瘤周及瘤內+瘤周影像組學特征，通過對影像特征降維并篩選最優特征構建影像組學模型；結合臨床預測因子與影像組學評分構建列線圖模型。采用ROC曲線下面積、校準曲線、決策曲線分析評價模型的預測效能。結果 "兩組中性粒細胞與淋巴細胞計數比值及淋巴結是否轉移的差異有統計學意義（Plt;0.05），線圖模型的預測效能最佳，其曲線下面積在訓練集和驗證集分別為0.932（95% CI：0.862～0.984）、0.896（95% CI：0.803～0.990）顯著高于瘤內、瘤周影像組學模型和臨床模型。結論 "本研究構建的列線圖模型在預測宮頸癌淋巴脈管浸潤方面具有較高的診斷性能，可以術前為臨床決策提供重要指導。

關鍵詞：宮頸癌；淋巴脈管浸潤；瘤內；瘤周；影像組學；磁共振；列線圖

The clinical-MRI nomogram model can effectively predict lymphatic vascular infiltration of cervical cancer

ZOU Mengmeng1， 2， ZHOU Xinran1， 2， MA Chunyu1， 2， Lü Na1， 2， ZHU Lin1， 2， GAO Yuanyuan1， 2， GUO Fei1

1Department of Radiology， The First Affiliated Hospital of Bengbu Medical University， Bengbu 233004， China; 2School of Graduate， Bengbu Medical University， Bengbu 233004， China

Abstract： Objective To evaluate the value of clinically-MRI nomogram model in predicting lymphatic vasculature infiltration of cervical cancer. Methods A retrospective analysis was performed on 168 patients who underwent preoperative MRI examination and were pathologically confirmed as cervical cancer in the First Affiliated Hospital of Bengbu Medical University from January 2019 to November 2023. Clinical and imaging data of patients were collected and randomly divided into two groups， the training set （n=112） and the validation set（n=56）， according to a ratio of 7：3. The clinical independent risk factors associated with lymphatic vascular infiltration of cervical cancer were screened by uni?multivariate Logistic regression analysis. The regions of interest were manually delineated in sagittal position of enhanced sequences on T2WI and T1WI respectively， and the intratumoral， peritumoral and intratumoral + peritumoral imaging features were extracted. The imaging model was constructed by dimensionality reduction of the image features and selection of the optimal features. A nomogram model was constructed by combining clinical predictors and imaging omics scores. The area under ROC curve， calibration curve and decision curve were used to analyze and evaluate the prediction efficiency of the model. Results The ratio of neutrophil to lymphocyte count and lymph node metastasis between the two groups were statistically significant

（Plt;0.05）. The graph model had the best prediction performance， and the area under the curve was 0.932 （95% CI： 0.862-0.984） and 0.896 （95% CI： 0.803?0.990） respectively， which was significantly higher than that of the tumor. Conclusion The Nomogram model established in this study has high diagnostic performance in predicting lymphatic vascular infiltration of cervical cancer， and can provide important guidance for clinical decision-making before surgery.

Keywords： cervical cancer; lymphatic vessel infiltration; intratumoral; peritumor; imaging omics; magnetic resonance; Nomogram

目前子宮頸癌是全球最常見的婦科惡性腫瘤［1］。淋巴血管間隙浸潤（LVSI）包括血管浸潤和淋巴管浸潤，與宮頸癌淋巴結轉移和遠處轉移密切相關［2］。早期診斷是否有LVSI對及時作出治療決策和改善預后至關重要［3］。LVSI是反映腫瘤侵襲性的常見指標，是宮頸癌獨立危險因素，可增加宮頸癌轉移和復發的風險［4］。研究發現宮頸間質浸潤、LVSI和淋巴結轉移是早期宮頸腺癌患者生存時間的獨立預后因素，LVSI與早期宮頸腺癌多種臨床病理因素相關［5］。過去幾十年，對比增強T1加權、T2加權和彌散加權成像MRI已被用于宮頸癌LVSI的預測［3， 6， 7］。基于MRI對于宮頸癌診斷的優勢，許多研究通過從影像圖像中高通量地提取大量影像信息，使視覺影像信息轉化為深層次的量化信息。它可提供更客觀的圖像特征信息，具有解析腫瘤異質性的潛力，對腫瘤的診斷及預后起著更重要的作用，主要包括圖像分割、特征提取選擇及模型建立評估，預測是否有淋巴結轉移、是否有LVSI以及對于宮頸癌的病理分級等［8-11］。國內外研究中，通過影像組學方法挖掘MRI影像上腫瘤的瘤周影像特征與腫瘤瘤周微環境之間的關系，已經發現了一些可反映腫瘤瘤周微環境信息的影像生物學標志物，并在腫瘤鑒別診斷、轉移預測、分子分型、療效評估、預后和復發預測等方面體現出很大的價值［12］。但是這些研究缺少血液學相關因素。本研究結合近年的研究熱點中性粒細胞與淋巴細胞計數比值（NLR）及血小板計數與淋巴細胞計數比值（PLR），并與影像組學相結合，旨在提高宮頸癌LVSI預測效率。通過臨床危險預測因素聯合提取出的有意義的瘤內及瘤周影像組學特征構建模型，預測宮頸癌患者術前是否有LVSI，以非侵入性的方式為臨床醫師對于宮頸癌患者的治療和預后提供有效指導。

1 "資料與方法

1.1 "研究對象

回顧性收集2019年1月～2023年11月在蚌埠醫科大學第一附屬醫院術后并經病理確診為宮頸癌的宮頸癌患者168例（審批號：2023YJS170）。所有患者均行根治性子宮切除術和全身盆腔淋巴結切除術，MRI后2周內獲得病理學結果的金標準。

納入標準：患者臨床資料完整；術前未行任何放、化療等治療；患者術前2周內均行盆腔MRI平掃+增強掃描；MRI各序列圖像清晰，滿足影像組學特征提取；術后有明確的病理學診斷，有LVSI的描述性報告。排除標準：患者未行手術或活檢；有MRI檢查禁忌、圖像質量較差、病灶小于3個層面的患者；全身多發腫瘤患者；MRI圖像顯示不清，無法進行影像評價與組學特征提取。168例患者中，有LVSI者52例，無LVSI者116例，年齡26～88（53.51±11.07）歲。按照7：3將患者隨機分為訓練組（n=112）和驗證組（n=56）。

1.2 "檢查方法

所有患者均在術前兩周內行Philips 3.0T雙梯度超導MRI檢查。檢查前囑患者適量飲水充盈膀胱，取仰臥位，頭先進，掃描范圍為兩髂前上棘至恥骨聯合，矢狀位包括以子宮頸形態為標準的器官橫軸位，包括整個子宮。掃描參數：矢狀位T2WI 序列：FOV 26 cm×26 cm，TR 300 ms，TE 8 ms，層厚 3 mm，層間距 0.3 mm；矢狀位增強T1WI序列：FOV 30 cm×30 cm×12 cm，TR 30 ms，TE 15 ms，矩陣256×256，層厚2 mm，層間距0 mm，激勵次數2。對比劑采用釓噴酸葡胺經靜脈注射，流率為 1.5 mL/s，劑量為0.1 mmol/kg體質量，對比劑注射結束繼續注射等速生理鹽水進行沖洗，分別于并于25～30 s、55～60 s、180 s行動脈期、靜脈期及延遲期掃描。

1.3 "圖像處理與影像組學分析

將獲得的MRI圖像以DICOM格式存儲在圖像存檔和通信系統中。由具有12年工作經驗的放射科醫生使用3D-slicer軟件（Slicer5.4.0）避開腫瘤的囊變壞死區域，沿著腫瘤邊界逐片繪制覆蓋整個腫瘤的感興趣區域（ROI）；另一位有15年經驗的資深放射科醫生證實了所有手工劃定。所描述的ROI以nii格式存儲，以供進一步分析。為了評估腫瘤周圍區域的預測性能，使用自動擴展功能，既往關于預測早期宮頸癌LVSI研究證明瘤周3 mm具有較好的預測效能［7］，故本研究選擇的瘤周范圍為3 mm。瘤周ROI獲取方法是以瘤內ROI的邊界為基礎，使用自動外擴功能，獲取瘤周、瘤內及瘤內+瘤周的ROI（圖1）。通過Radiomics提取影像組學特征共2496成像特征，特征提取后，使用Python3.0將所有圖像特征標準化，通過最大值最小值歸一算法將所有特征轉化至[-1，1]，為了減少冗余特征，采用隨機森林和最小絕對收縮和選擇算子（LASSO）對提取的影像特征進行多重降維處理，篩選出最優瘤內、瘤周及瘤內+瘤周特征，最后根據篩選出的影像組學特征構建瘤內、瘤周及瘤內+瘤周組學模型。

1.4 "臨床資料

回顧性收集宮頸癌患者MRI檢查前2周內的臨床資料：年齡、絕經狀態、SCC、白細胞計數、中性粒細胞計數、單核細胞計數、淋巴細胞計數、淋巴細胞、血紅蛋白、血小板、白蛋白、浸潤深度、淋巴結轉移（LNM）、組織類型及術后病理報告。根據血清學指標計算NLR及PLR。

1.5 "影像組學特征模型的構建與驗證

通過對篩選出來特征系數進行加權得出Rad-score，分別構建瘤內、瘤周及瘤內+瘤周組學模型，獲得ROC曲線，得到曲線下面積（AUC），通過比較發現最好的影像組學模型，對于臨床數據進行單-多因素分析Logistic回歸分析篩選出獨立危險因素，通過篩選出獨立危險因素，將獨立危險因素定義為顯著危險因素。通過使用二元多變量Logistic回歸分析，將最佳瘤內及瘤周影像組學特征與獨立危險因素進行整合，構建影像組學列線圖。然后在內部驗證和外部驗證隊列中驗證列線圖。臨床模型也是使用僅基于臨床獨立危險因素的二元多變量Logistic回歸分析構建的。用R語言繪制校準曲線、DCA，采用AUC、校準曲線、DCA評價各模型在訓練組及驗證組的診斷效能。

1.6 "統計學分析

所有臨床病理數據均采用SPSS26.0進行統計學分析，對符合正態分布的計量資料以均數±標準差表示，組間比較采用獨立樣本t檢驗；對非正態分布的計量資料以中位數（四分位數間距）表示，組間比較采用Mann-Whitney U檢驗。計數資料以n（%）表示，采用卡方檢驗，以Plt;0.05為差異有統計學意義。使用R4.4.0軟件繪制列線圖和校準曲線及決策曲線分析（DCA）。

2 "結果

2.1 "臨床病理資料比較

訓練組與驗證組在NLR、PLR、PLT、N、浸潤深度及LNM的差異有統計學意義（Plt;0.05，表1）。單因素分析發現NLR、PLR、中性粒細胞、淋巴細胞及淋巴結是否轉移有統計學意義，多因素分析發現NLR及淋巴結是否轉移具有統計學意義（Plt;0.05，表2）。

2.2 "模型構建與評價

對影像特征通過隨機森林和LASSO降維篩選出瘤內、瘤周及瘤內+瘤周8、14、12個特征（圖2），根據篩選后的影像組學特征構建瘤內、瘤周及瘤內+瘤周組學模型。通過比較3種模型的AUC值，發現瘤內+瘤周組學模型（訓練集vs測試集：0.827 vs 0.804）效能最好，高于其他兩組，故選擇瘤內+瘤周特征系數所得出的Rad-score聯合臨床單-多因素篩選出的獨立危險因素，即NLR、LNM，構建列線圖模型并將其可視化（圖3）。比較5組模型的AUC、敏感度、特異度，發現聯合模型在訓練組和驗證組中的AUC為0.932、0.896，敏感度為0.912、0.722，特異度為0.897、0.947，均高于其他4組模型（表3、圖4）。校準曲線顯示兩組之間對于宮頸癌患者LVSI具有很好的預測性，臨床適用性更高（圖5）。決策曲線提示列線圖模型對于LVSI預測效能最佳（圖6）。

3 "討論

宮頸癌嚴重威脅婦女的健康。近年來，宮頸癌的發病率呈上升趨勢，發病年齡趨于年輕。LVSI陽性患者的腫瘤病理學級別更高、體積更大、更容易侵犯子宮肌層，具有較高的概率復發與轉移，導致患者的預后較差［13-14］。LVSI的診斷很大程度上取決于活檢和病理檢查，但由于病理組織獲得的限制，術前很難通過病理檢查確定LSVI狀態。一項關于MRI影像組學的研究表明，基于MRI影像組學分析的模型在術前預測LVSI狀態方面表現良好［15］。

本研究發現術前血液指標NLR有統計學意義，通過單-多因素分析Logistic回歸發現NLR是LVSI的獨立危險因素，通過NLR及LNM構建臨床模型，AUC值為：訓練集vs驗證集：0.757 vs 0.726），可以證實NLR對于評估宮頸癌患者是否有LVSI具有很好的預測價值。有學者發現術前外周血的炎性指標對于癌癥病理分級、分期及病理特征都具有相關性，此研究也證實了NLR與宮頸癌不同分期、分化程度以及有無淋巴結轉移具有相關性［16-18］。炎癥反應在惡性腫瘤的發生和發展中起著至關重要的作用［19］。腫瘤誘導的炎癥反應導致炎癥細胞數量變。NLR是血液中中性粒細胞與淋巴細胞計數的比值，通常用作評估疾病嚴重程度、預后和指導治療的指標［20］。中性粒細胞在炎癥和感染反應中起著核心作用，在炎癥或感染條件下，參與炎癥過程和免疫細胞殺傷功能，所以中性粒細胞和淋巴細胞的計數通常會發生變化。NLR作為術前炎癥指標能預測宮頸癌轉移。相關研究表明NLR是LVSI的獨立危險因素。有研究發現基于術前腫瘤大小、鱗狀細胞癌、白細胞癌和NLR的列線圖在評估早期宮頸癌患者發生LVSI的風險方面具有較好的準確性和判別能力［21］。LVSI陽性組的外周WBC、NE、PLT、NLR 升高，表明炎癥更強，有利于創造腫瘤轉移所需的環境，從而潛在地促進腫瘤轉移。

本研究發現LNM對于LVSI的發生具有一定的診斷意義。有學者發現經病理證實的LNM的發生率，以及淋巴結評估的優勢，與LVSI和組織學亞型有關［22］。研究發現，LVSI陽性、數量均與淋巴結轉移呈正相關（Plt;0.05）［23］。這可能是由于淋巴管管壁細胞間隙約為0.5 μm，通透性更高，使腫瘤細胞等更易于進入淋巴管，是宮頸癌癌細胞轉移的重要途徑。故LVSI陽性可能提示較早存在淋巴結轉移的潛在風險，反映腫瘤更具侵襲性，可能處于腫瘤轉移的早期階段。因此，即使沒有淋巴結轉移，LVSI陽性患者也需注意體內殘留癌栓轉移引起的復發。

影像組學可以反映出腫瘤的異質性。但多數研究主要集中在瘤內區域，新出現的證據表明，腫瘤周圍區域的影像學特征可以提供有關結果的寶貴信息。腫瘤組織與正常組織之間存在過渡帶，對于研究宮頸癌患者有無LVSI具有重要性，因為腫瘤細胞傾向于從原發腫瘤遷移到瘤周區域，并導致MRI的形態學變化，這表明瘤周區域可能包含有關LNM狀態的信息［24］。研究顯示，影像組學和多參數MRI在LNM預測方面取得了良好的效果，AUC值為0.882［18］。有研究基于多參數MRI的腫瘤周圍放射組學預測早期宮頸癌淋巴血管腔浸潤中，分別比較了瘤周2、4、6、8、10 mm瘤周組學特征的預測效能，結果發現在對比增強T1W和T2W MRI中，分別從腫瘤外擴張距離為3 mm和7 mm的腫瘤周圍區域選擇5個特征，表現出最佳的鑒別性能［25］。有研究通過分析肝細胞癌增強MRI圖像上腫瘤和腫瘤周的影像組學特征來預測術前微血管浸潤風險等級，發現使用腫瘤和瘤周（10 mm 或 20 mm）的影像組學模型在預測動脈和門靜脈圖像的微血管浸潤風險等級方面優于僅基于腫瘤的影像組學模型［26］。這與本研究結果相同，本研究發現瘤內及瘤周模型訓練組及驗證組AUC值（訓練集vs驗證集：0.827 vs 0.804），高于其他影像組學模型及臨床模型。臨床中腫瘤患者術區切緣是否陽性，對于患者術士選擇及后期治療至關重要，而本研究結合腫瘤周圍區域影像特征對于LVSI預測，對比單一的基于腫瘤區域的研究更有意義。

列線圖有助于增強預測模型結果的可讀性，使患者評估更容易［27-28］。有研究基于術前MRI特征及ADC的列線圖模型預測乳腺癌LVI，發現列線圖模型訓練組及驗證組AUC值均高于其他模型，列線圖預測模型對乳腺癌患者LVI具有較高的預測優勢［29］。一項關于多參數MRI組學列線圖模型預測子宮內膜樣腺癌LVSI侵犯的研究發現，臨床-MRI組學聯合列線圖模型訓練組AUC為0.887、驗證組AUC為0.807，優于其他單一模型［30］。有研究發現基于臨床影像模型的列線圖對于沒有經驗的放射科醫生或臨床醫生來說更容易使用，該模型可以為個體化治療計劃提供一種非侵入性方法；臨床影像列線圖模型可以準確預測子宮內膜癌患者的LVSI 狀態；內部和外部驗證結果表明，列線圖具有較好的泛化能力［31］。本研究結果與上述研究一致，臨床-MRI列線圖模型效能最佳，且列線圖提供可視化圖像，在宮頸癌患者術前預測是否LVSI浸潤，更有利于臨床醫生對于患者治療及預后制定更好的方案。但是上述既往研究只是基于腫瘤內部影像學特征，本研究結合研究熱點腫瘤周圍環境，更能突出研究意義。

本研究單因素分析顯示NLR、PLR、中性粒細胞、淋巴細胞及LNM是否轉移均與LVSI狀態有關，經多因素Logistic回歸分析后顯示僅有NLR及LNM是否轉移是獨立危險因素。基于瘤內+瘤周MRI影像組學結合NLR及LNM構建的列線圖模型的AUC值（訓練集vs驗證集：0.932 vs 0.896）顯著高于其他單一影像組學模型及臨床模型，NLR與瘤內+瘤周影像特征的聯合大大提高了模型的診斷性能，這與既往諸多研究［16-20］均一致。術前血液炎性指標NLR，有望與影像組學技術相結合成為重要的術前無創生物學標志物，為腫瘤病變的臨床決策發揮重要價值。

本研究尚存在以下局限性：本研究為回顧性研究且病例數量較少，后續會增加樣本量，并加入更多臨床與影像變量，使模型研究因素更全面，從而提高診斷效能；此外，本研究為人為勾畫，可能存在主觀影響，未來通過與人工智能相結合，可減少人為誤差。

綜上所述，基于臨床-MRI影像組學的列線圖模型對預測宮頸癌LVSI中具有一定的研究價值，可能輔助臨床醫生在患者術前制定診療計劃。

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（編輯：熊一凡）