水稻根系分泌物研究進(jìn)展

關(guān)鍵詞： 水稻； 根系分泌物； 影響因素； 種類； 功能

根系分泌物作為根土對(duì)話的媒介，其作用早在18 世紀(jì)已被發(fā)現(xiàn)，近年來(lái)，隨著新技術(shù)和方法不斷出現(xiàn)，根系分泌物研究逐步推進(jìn)。被廣泛接受的根系分泌物功能主要包括影響土壤養(yǎng)分有效性及養(yǎng)分循環(huán)[1?3]，招募微生物定殖抑制根際病原微生物[4?5]，調(diào)控根際微環(huán)境促進(jìn)植物應(yīng)對(duì)各種生物和非生物脅迫等[6]。另外，植物根際還可以通過(guò)化感或自毒作用直接影響植物間的共生關(guān)系[7]。深入了解根系分泌物種類及其功能，解析分泌物介導(dǎo)的植物?土壤?微生物互作過(guò)程，是當(dāng)今土壤學(xué)、植物營(yíng)養(yǎng)學(xué)、微生物學(xué)及環(huán)境學(xué)關(guān)注的熱點(diǎn)。

水稻（Oryza sativa L.） 是全球最重要的糧食作物之一，我國(guó)約有60% 的人口以稻米為主食[8]。水稻的生長(zhǎng)和產(chǎn)量受到多種環(huán)境因素的調(diào)控，根系分泌物承載著植物?土壤?微生物互作中的信息交流、物質(zhì)循環(huán)和能量流動(dòng)，因此，分泌物的組成對(duì)植物養(yǎng)分吸收、土壤養(yǎng)分有效性及相關(guān)微生物組成及多樣性等都具有重要的影響[9?10]。本文綜述了水稻根系分泌物的種類、影響因素、功能以及環(huán)境影響，并展望了根系分泌物需要重點(diǎn)關(guān)注的研究領(lǐng)域，以期為綠色農(nóng)業(yè)可持續(xù)發(fā)展提供理論基礎(chǔ)。

1 水稻根系分泌物研究發(fā)展歷程及種類

植物根系分泌物的研究發(fā)展從成分鑒定到相關(guān)功能分析經(jīng)歷了300 多年的時(shí)間（圖1）。早在18 世紀(jì)Plenk （1795） 以及19 世紀(jì)Decandolle （1830） 都觀察到根系分泌物對(duì)鄰近植株的生長(zhǎng)具有促進(jìn)或抑制作用[11?13]，隨后德國(guó)科學(xué)家Hiltner 提出了“根際”的概念，并開展了大量關(guān)于根系分泌物的研究[14]。Andal等[15]收集了水稻根系分泌物，發(fā)現(xiàn)分泌物中含有氨基酸類化合物如胱氨酸、賴氨酸、冬氨酸等，隨著研究的深入，天冬氨酸、異亮氨酸等氨基酸也逐步被鑒定出來(lái)。而后MacRae 等[16]進(jìn)一步揭示根系分泌物中糖類主要是葡萄糖、果糖和蔗糖等，這些糖類分泌物不僅有利于根系下扎，而且對(duì)土壤顆粒具有很強(qiáng)的粘著力，可以促進(jìn)微團(tuán)聚體的形成，改善土壤的物理性狀，也可改變土壤微生物群落結(jié)構(gòu)，為許多有益根際微生物提供碳源，同時(shí)對(duì)稻田甲烷（CH4）的產(chǎn)生也有影響[17?18]。研究還發(fā)現(xiàn)水稻根系能分泌出激素類物質(zhì)如激動(dòng)素等[19]，之后鑒定出細(xì)胞素、玉米素、順/反玉米素核苷等激素[20]。根系分泌物中低分子量有機(jī)酸為乙酸、草酸和琥珀酸等，為土壤中磷、鉀、硅養(yǎng)分的活化提供了有效途徑[21]，并且水稻根系分泌的脫氧麥根酸，其作為鐵載體，可有效緩解缺鐵脅迫，從而促進(jìn)水稻對(duì)鐵的吸收[22]。水稻根系分泌物中酚類物質(zhì)也逐漸被發(fā)現(xiàn)[23]，其中對(duì)香豆酸能抑制土傳病原菌尖孢鐮刀菌引起的枯萎病[24]。隨著植物化感作用的發(fā)現(xiàn)，水稻根系分泌物發(fā)揮化感作用的物質(zhì)有了明確的分類，如水稻根系分泌物中的黃酮、酮類和萜類均具有化感作用，其中莫米內(nèi)酯B 會(huì)抑制周圍雜草的生長(zhǎng)[25]。另外，水稻根系分泌物中的激素類物質(zhì)獨(dú)腳金內(nèi)酯，在響應(yīng)植物養(yǎng)分缺乏時(shí)也能發(fā)揮其重要的作用，其可作為根際信號(hào)，增強(qiáng)叢枝菌根真菌的共生能力以提高水稻對(duì)無(wú)機(jī)磷的獲取[26]。近年施衛(wèi)明團(tuán)隊(duì)從水稻的根系分泌物中發(fā)現(xiàn)了1， 9-癸二醇，它能夠抑制稻田中的硝化作用，減少氮的損失[27]。最新的研究還表明，水稻根系分泌物中的丁香酸對(duì)參與硝化作用的氨單加氧酶（AMO） 和脲酶具有雙重抑制作用，并可與1， 9-癸二醇協(xié)同抑制稻田中的硝化作用[28]。

水稻根系分泌物從發(fā)現(xiàn)到鑒定，經(jīng)歷了漫長(zhǎng)的探索歷程。目前已知水稻分泌物除了常見的氨基酸、糖類、有機(jī)酸、酮類、脂肪酸、酚類等成分外，特有分泌物如脫氧麥根酸、1， 9-癸二醇等也被逐漸發(fā)現(xiàn)。水稻根系分泌物作為一個(gè)“寶藏”，在土壤養(yǎng)分活化、化感作用、抗病促生、抵抗生物和非生物脅迫等方面均發(fā)揮著重要的作用，這些分泌物的種類和組成對(duì)于水稻的生長(zhǎng)和環(huán)境適應(yīng)性具有調(diào)控作用。

2 水稻根系分泌物釋放的影響因素

水稻根系分泌物的成分（氨基酸、有機(jī)酸、脂肪酸、酚類和糖類等） 和數(shù)量受到外界環(huán)境中物理、化學(xué)和生物因素的影響（圖2），這些因素相互作用，共同調(diào)節(jié)著水稻根系分泌物的特性，進(jìn)而調(diào)節(jié)著水稻在不同環(huán)境條件下的適應(yīng)性和生長(zhǎng)過(guò)程。

2.1 物理因素

光照、溫度、水分等環(huán)境條件均能影響根系分泌物的產(chǎn)生。研究表明，光合作用中重要的同化物二氧化碳（CO2） 含量高時(shí)，會(huì)增加根系分泌物的釋放[29?31]，高濃度CO2 處理下，水稻根系分泌物中甲酸和乙酸的釋放總量會(huì)增加[32]，還有研究發(fā)現(xiàn)，隨著CO2 濃度的升高，成熟期水稻根際原兒茶酸、芥酸、綠原酸等酚類化合物的濃度顯著增加[33]。在適宜溫度范圍內(nèi)，大多數(shù)植物的根系分泌物釋放量會(huì)隨溫度升高而增強(qiáng)，并且環(huán)境溫度升高還會(huì)改變其組成，如增加氨基酸并降低酚類化合物的相對(duì)豐度，原因是溫度升高后土壤微生物群落從細(xì)菌優(yōu)勢(shì)向真菌優(yōu)勢(shì)轉(zhuǎn)變[31]。水分狀況也是影響水稻根系分泌的重要因素，干旱條件下，根系粘液釋放量的增加可在根表面形成根鞘，以減少水分流失[34]，且增加養(yǎng)分的吸收。另外，有機(jī)酸分泌上調(diào)和抑制氨基酸分泌是水稻應(yīng)對(duì)干旱的重要策略，因?yàn)楦H微生物組與根系分泌物代謝組高度相關(guān)，其中對(duì)干旱有響應(yīng)的鏈霉菌、芽孢桿菌和放線菌豐度差異與根分泌物中有機(jī)酸和氨基酸含量顯著相關(guān)。且進(jìn)一步的研究表明，鏈霉菌在干旱條件下受脫落酸和茉莉酸的調(diào)控[35]。另外，干旱還可能增加土壤顆粒對(duì)根系的機(jī)械壓力，從而刺激根系分泌物的產(chǎn)生[36]，而根系分泌物作為土壤結(jié)構(gòu)形成的聯(lián)結(jié)者，當(dāng)土壤干燥時(shí)，根系分泌物和微生物釋放的多糖具有緩沖作用，又能使局部保持濕潤(rùn)，降低對(duì)土壤團(tuán)聚體的破壞性。這些復(fù)雜的相互作用機(jī)制使得水稻根系分泌物在不同環(huán)境條件下表現(xiàn)出多樣性，為植物適應(yīng)不同生長(zhǎng)環(huán)境提供了一系列策略。

2.2 化學(xué)因素

與正常條件下相比，在低營(yíng)養(yǎng)脅迫條件下，植物根系分泌物的種類與數(shù)量會(huì)發(fā)生變化，這有助于植物適應(yīng)環(huán)境變化，獲取營(yíng)養(yǎng)并緩解脅迫[37]。如低磷條件下，粳稻的脯氨酸、絲氨酸、蘇氨酸、纈氨酸和4-香豆酸的分泌量均增加[38]。鉀、鈣營(yíng)養(yǎng)水平對(duì)根系分泌物有調(diào)控作用，進(jìn)而影響稻米品質(zhì)，結(jié)實(shí)期鉀、鈣營(yíng)養(yǎng)水平對(duì)水稻根系分泌物的影響可能與水稻自身對(duì)環(huán)境適應(yīng)性有關(guān)，而相關(guān)機(jī)理還有待深入研究[39]。此外，水稻在缺鐵條件下根系會(huì)分泌一種特殊的有機(jī)酸，即2′-脫氧麥根酸，這種酸能夠活化并螯合土壤中的三價(jià)鐵，從而緩解缺鐵脅迫[40]。

2.3 生物因素

2.3.1 植物品種差異及生長(zhǎng)發(fā)育階段 植物根系分泌物的組成和含量會(huì)受到物種、生長(zhǎng)階段等因素的影響而存在差異。不同物種植物的根系分泌能力差異顯著，例如，在缺鐵條件下，水稻、小麥根系分泌脫氧麥根酸，而大麥則分泌羥基麥根酸[40]。水稻在不同生育期的有機(jī)酸分泌量也存在顯著差異，研究結(jié)果表明，水稻一般在苗期根系分泌物質(zhì)量最低，在開花前增加，在成熟時(shí)降低，并且隨著生育期的推進(jìn)，有機(jī)酸的分泌量逐漸超過(guò)了糖的分泌量[41]。此外，通過(guò)對(duì)不同水稻品種根系分泌物中有機(jī)酸的量化發(fā)現(xiàn)蘋果酸的濃度最高，其次是酒石酸、檸檬酸和乙酸，這種基于有機(jī)酸類型和分泌量的差異，表明根系分泌物的生物合成和釋放受到基因型和營(yíng)養(yǎng)特異性的調(diào)控[42]。

2.3.2 根際微生物 水稻根系分泌物會(huì)影響根際微生物的生長(zhǎng)和活動(dòng)，同時(shí)植物根際的微生物也可以通過(guò)根系信號(hào)機(jī)制影響根分泌物的種類和數(shù)量，原因是根際微生物的代謝物質(zhì)可以影響植物信號(hào)的產(chǎn)生，從而改變根系分泌物的成分并誘導(dǎo)釋放更多的分泌物，促進(jìn)水稻根系富集更多的促生菌[43?45]。根際微生物活動(dòng)對(duì)植物根系分泌物的影響比較復(fù)雜，例如，一些根內(nèi)生菌可能通過(guò)分泌細(xì)胞壁纖維素分解酶（如纖維素酶、木聚糖酶、果膠酶和內(nèi)聚糖酶） 來(lái)改變植物細(xì)胞壁結(jié)構(gòu)，同時(shí)固氮內(nèi)生菌釋放的內(nèi)切葡聚糖酶會(huì)影響內(nèi)生菌在水稻中的定殖[46]，進(jìn)而影響根系分泌物的釋放；當(dāng)根系受到有害微生物如細(xì)菌、病毒感染時(shí)，植物為抵御環(huán)境脅迫會(huì)改變糖、氨基酸等初生代謝物種類和產(chǎn)量，并刺激次生代謝物發(fā)生變化。另外，在病原微生物的持續(xù)攻擊下，擬南芥、水稻、玉米等植物根系會(huì)分泌抗菌吲哚、萜類、苯并惡嗪酮和類黃酮或異黃酮等天然產(chǎn)物，以抵御病菌的入侵和感染，發(fā)揮抗菌的作用[47]；此外，微生物能夠改變根際的礦質(zhì)營(yíng)養(yǎng)狀況和植物激素含量，調(diào)節(jié)植物的生理生化過(guò)程，從而影響根系分泌物的組成和數(shù)量[29]；例如，內(nèi)生菌株通過(guò)合成吲哚-3-乙酸（IAA）、細(xì)胞分裂素和赤霉素等植物激素來(lái)促進(jìn)植物生長(zhǎng)[48]。植物內(nèi)生菌產(chǎn)生的IAA 增加了側(cè)根和不定根的數(shù)量，增強(qiáng)根系分泌物數(shù)量，促進(jìn)養(yǎng)分的獲取，為土壤微生物與根系相互作用提供了更多能源物質(zhì)[49]。同時(shí)根際微生物通過(guò)消耗和轉(zhuǎn)化根系分泌物中的有機(jī)物，造成各種有機(jī)物的濃度梯度，而根際微生物釋放出一系列的代謝產(chǎn)物作為化學(xué)信號(hào)，激發(fā)根系分泌更多的分泌物[50]。

因此，影響水稻植物根系分泌物質(zhì)的因素復(fù)雜多變，通過(guò)深入了解影響根系釋放分泌物的因素，可以更好地掌握其對(duì)根系生理活動(dòng)的調(diào)控作用，這將有助于深入理解根系釋放分泌物的功能。

3 水稻根系分泌物的功能

水稻根系分泌物在其整個(gè)生命周期中發(fā)揮著關(guān)鍵作用，主要體現(xiàn)在以下幾個(gè)方面（圖3）。首先，水稻根系分泌物中的有機(jī)酸對(duì)土壤養(yǎng)分（氮、磷、鉀、鐵和硅等） 的活化具有重要作用 （圖4）。其次，分泌物與微生物之間存在互作效應(yīng)，能夠促進(jìn)菌絲生長(zhǎng)，形成植物?微生物的共生網(wǎng)絡(luò)，這有利于養(yǎng)分循環(huán)，提高土壤的肥力。此外，水稻根系分泌物中含有的化感物質(zhì)能有效抑制雜草的生長(zhǎng)，從而減少雜草對(duì)養(yǎng)分的競(jìng)爭(zhēng)，維持良好的生長(zhǎng)環(huán)境。總之，水稻能通過(guò)調(diào)節(jié)根系分泌物的種類和數(shù)量，從而增強(qiáng)抵抗生物/非生物脅迫的能力。另外，水稻根系分泌物不僅對(duì)其本身有益，還可能在一定程度上影響其所處的土壤環(huán)境及周圍植物，發(fā)揮著重要的生態(tài)作用。這種互惠作用機(jī)制使得水稻根系分泌物成為維持水稻健康生長(zhǎng)和土壤生態(tài)平衡的重要因素。

3.1 根系分泌物對(duì)土壤養(yǎng)分的活化作用

3.1.1 氮 研究發(fā)現(xiàn)，某些植物釋放的特定根系分泌物能抑制或減緩硝化作用[51]，這種根分泌物被稱為生物硝化抑制劑（BNIs）。這些物質(zhì)能夠選擇性地抑制土壤中硝化細(xì)菌的活性，從而減緩?fù)寥乐袖@態(tài)氮向硝態(tài)氮轉(zhuǎn)化的速度。目前已經(jīng)從多種植物中鑒定出多種BNIs，如臂形草內(nèi)酯[52]、高粱酮、櫻花素[53]和對(duì)羥基苯基丙酸甲酯等[54]。在水稻中鑒定的兩種硝化抑制劑1， 9-癸二醇以及丁香酸[27?28]能有效抑制稻田的硝化作用，尤其是1， 9-癸二醇對(duì)我國(guó)的3 種典型農(nóng)田土壤（堿性潮土、中性水稻土和酸性紅壤） 的硝化活性均有顯著抑制作用[55]。良好的通氣狀況有利于水稻分泌更多1， 9-癸二醇，因此，根系分泌BNIs 和根系泌氧可共同調(diào)控根際硝化強(qiáng)度[56]，從而有利于水稻對(duì)氮素的吸收[57]。研究還發(fā)現(xiàn)，水稻根際中亞硝化細(xì)菌能夠特異刺激1， 9-癸二醇的分泌，而反硝化細(xì)菌則沒(méi)有這種誘導(dǎo)效應(yīng)[56]。最新的研究表明，水稻根系分泌物中鑒定出的酚類化合物丁香酸作為硝化和尿素水解的潛在抑制劑，不僅對(duì)AMO 表現(xiàn)出雙重抑制作用，而且還顯著抑制了氨氧化細(xì)菌（AOB） 和氨氧化古菌（AOA） 的豐度，同時(shí)在與1， 9-癸二醇協(xié)同抑制硝化作用過(guò)程中表現(xiàn)出更強(qiáng)大的效果[28]。因此，當(dāng)水稻根系感應(yīng)到有利于硝化作用的因子后，能主動(dòng)產(chǎn)生特定信號(hào)物質(zhì)以分泌BNIs，調(diào)控根際硝化強(qiáng)度至適宜范圍內(nèi)。因此，這些研究有望為稻田的施肥管理提供新思路，尤其是BNIs 物質(zhì)作為新型的氮肥增效劑，能提高水稻的氮肥利用率而達(dá)到增效減排的效果，同時(shí)也為土壤氮素循環(huán)中植物?微生物相互作用過(guò)程提供了新見解[27]。

3.1.2 磷 磷是植物生長(zhǎng)發(fā)育所必需的大量礦質(zhì)養(yǎng)分元素之一，參與蛋白質(zhì)合成，調(diào)節(jié)能量代謝、光合作用和呼吸作用等[36，58]。盡管土壤中的磷很豐富，但由于磷很容易被土壤礦物吸附和固定，形成Fe-P、Al-P、Ca-P 等難溶性磷酸鹽，植物能吸收利用的磷卻很有限。在缺磷土壤中，植物根系會(huì)通過(guò)多種方式增強(qiáng)對(duì)磷的吸收能力，包括改變根系構(gòu)型，與菌根真菌建立共生系統(tǒng)，增加根系分泌物以及增強(qiáng)磷轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白的表達(dá)等多種方式來(lái)增強(qiáng)其獲取磷的能力[59?60]。其中，根系分泌物在植物轉(zhuǎn)化利用土壤中潛在磷庫(kù)的過(guò)程中起著關(guān)鍵作用[61]。根系分泌的多種有機(jī)酸，如蘋果酸、檸檬酸和草酸，已被證明可以通過(guò)螯合和酸化作用活化土壤中難溶性磷，以供植物根系吸收[62]。在土壤有效磷含量較低的情況下，根系分泌物通過(guò)刺激磷酸酶的合成及釋放，促進(jìn)土壤有機(jī)磷的水解[ 6 3 ]。水稻根系分泌有機(jī)酸，如檸檬酸、草酸等，對(duì)土壤中磷的轉(zhuǎn)化機(jī)制與大多數(shù)植物相似，主要共性機(jī)理有以下幾個(gè)方面：1） 吸附位點(diǎn)的競(jìng)爭(zhēng) 有機(jī)酸以完全解離的陰離子形式存在于土壤中[64]，占據(jù)土壤礦物質(zhì)的吸附位點(diǎn)，占據(jù)磷在Fe/Al氧化物表面的吸附位點(diǎn)，或與磷競(jìng)爭(zhēng)土壤顆粒的結(jié)合位點(diǎn)，減少磷在土壤中的吸附和固定[65]，2） 表面電荷的變化 土壤中的Fe/Al 氧化物通常帶正電荷，在吸附了有機(jī)陰離子后，降低了礦物與磷之間的靜電作用，從而減少了對(duì)磷酸鹽的吸附和固定，提高了土壤磷養(yǎng)分的生物有效性[29]；3） 礦物溶解 酸的增溶和絡(luò)合作用共同促進(jìn)了礦物質(zhì)磷的溶解[ 6 6 ]；4） 招募微生物 招募的解磷微生物通過(guò)釋放有機(jī)酸和磷酸酶，分別促進(jìn)土壤中無(wú)機(jī)磷的釋放和有機(jī)磷的分解，提高土壤中磷的有效性[67]。有些植物根際促生菌，如假單胞菌，它們不僅可以釋放有機(jī)陰離子和磷酸酶來(lái)活化及利用土壤磷，而且還能分泌激素來(lái)促進(jìn)根系發(fā)育，從而增加根系對(duì)磷的吸收[68]。此外，外生菌根菌絲可以向土壤中釋放草酸和酶等，以調(diào)動(dòng)土壤無(wú)機(jī)磷和有機(jī)磷的循環(huán)轉(zhuǎn)化[69]。

3.1.3 鉀 鉀作為肥料三要素之一，它對(duì)植物的生長(zhǎng)發(fā)育具有重要影響[70]。水稻全鉀含量中約有39.0%～72.7% 來(lái)自于非交換性鉀[71]。當(dāng)植物面對(duì)缺鉀脅迫時(shí)，分泌有機(jī)酸能活化土壤中的礦物態(tài)鉀，從而促進(jìn)土壤鉀的有效化，增強(qiáng)植物對(duì)缺鉀環(huán)境的適應(yīng)能力[65]。而有機(jī)酸對(duì)土壤中鉀養(yǎng)分釋放的作用機(jī)制主要是通過(guò)酸化和絡(luò)合兩種方式共同發(fā)揮作用。有機(jī)酸的濃度影響著其對(duì)鉀的活化類型，高濃度時(shí)以酸化作用為主，低濃度時(shí)則以絡(luò)合作用為主[72]。研究表明，低分子量有機(jī)酸，如酒石酸和草酸，能顯著提高不同含鉀礦物（黑云母、白云母和微斜長(zhǎng)石） 的鉀釋放量，黑云母、白云母和微斜長(zhǎng)石的累積釋鉀量均表現(xiàn)為草酸gt;酒石酸gt;水，不同礦物中均以草酸作用的鉀釋放量最大，分別為4734.7、4661.2 和812.0 mg/kg。其中，草酸主要是通過(guò)酸性水解和絡(luò)合溶解雙重作用來(lái)有效活化土壤礦物鉀[73]。因此，水稻根系分泌的有機(jī)酸通過(guò)促進(jìn)土壤中含鉀礦物的溶解效應(yīng)，為水稻提供可吸收利用的鉀養(yǎng)分。

3.1.4 鐵 鐵在土壤中的含量也較高，然而在大多數(shù)情況下，特別是通氣良好條件下，鐵主要以三價(jià)鐵（Fe3+） 存在，如水鐵礦、針鐵礦等，很難被植物吸收利用[74]。水稻作為一種特殊的禾本科植物，在長(zhǎng)期淹水的生長(zhǎng)環(huán)境中，形成了兩種鐵的吸收機(jī)制，既能利用還原作用吸收土壤 三價(jià)鐵 （機(jī)制 I），又能通過(guò)螯合作用，吸收吸附在根表的三價(jià)鐵 （機(jī)制 II）[75]。機(jī)制I 主要是基于還原機(jī)制提高對(duì)土壤中Fe3+的吸收與利用。根表皮上的三價(jià)鐵螯合還原酶將Fe3+還原成Fe2 +，由根系分泌的次生代謝物質(zhì)尼克酰胺螯合游離的Fe2+，再由鐵轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白作為轉(zhuǎn)運(yùn)體運(yùn)輸進(jìn)入胞內(nèi)[76?78]。機(jī)制II 主要是水稻通過(guò)根系分泌鐵載體麥根酸類物質(zhì)來(lái)增強(qiáng)根際鐵的移動(dòng)性。不同的禾本科作物分泌的麥根酸種類不同，如水稻、小麥僅能分泌脫氧麥根酸（DMA），而大麥則能合成DMA、麥根酸（MA） 和3-表-羥基麥根酸（epi-HMA） 3 種[79]。鐵載體對(duì)Fe3 +具有很強(qiáng)的絡(luò)合能力，可以特異性螯合Fe3+，從而提高鐵的遷移率和利用效率[80]。

3.1.5 硅 水稻是典型的硅（Si） 積累作物，平均硅含量可達(dá)莖干重的10%[81]。水稻吸收的硅主要來(lái)自土壤，在不同形式的硅中，植物只能利用可溶性硅酸，但土壤溶液中的可溶性硅含量非常有限，通常為3～40 mg/L。水稻的連續(xù)種植帶走了土壤中大量的硅，這很容易導(dǎo)致水稻土中可溶性硅的缺乏，這種現(xiàn)象在高風(fēng)化的熱帶地區(qū)中尤為嚴(yán)重。因此僅依靠土壤中硅的自然釋放難以滿足作物對(duì)硅的吸收需求[82]。而水稻根系分泌物對(duì)硅的釋放具有重要的調(diào)控作用，如分泌物中的有機(jī)酸主要通過(guò)酸增溶、螯合、離子交換等方式，加速土壤中硅的解吸和硅鋁酸鹽的溶解[83]。在含有鐵氧化物的土壤中，由根系大量分泌的草酸、檸檬酸、蘋果酸3 種有機(jī)酸能顯著增加硅和鐵的共釋放[83]。同樣，綠泥 石等 2∶1 型粘土礦物、高嶺石等 1∶1 型粘土 礦物，以及長(zhǎng)石等原生礦物均可通過(guò)有機(jī)酸配體 的增溶效應(yīng)釋放出硅酸[84]。此外，除了有機(jī)酸的作用外，根系分泌質(zhì)子可引起根際局部酸化[85?86]，從而減少單硅酸的聚合或吸附，增加被礦物固定的硅酸鹽的解吸，提高土壤溶液中可溶性硅的濃度?？傊靖捣置诘挠袡C(jī)酸和質(zhì)子都可增加硅的釋放，從而提高植株對(duì)土壤硅的利用效率。

3.2 根系分泌物對(duì)植物?微生物/植物之間相互作用的影響根系分泌物除了直接參與土壤中的養(yǎng)分活化外，其分泌的酚類等次生代謝產(chǎn)物等信號(hào)物質(zhì)具有間接調(diào)控的作用，成為植物與植物、植物與微生物之間傳遞信號(hào)的橋梁 （圖4）。

3.2.1 植物?微生物 根系分泌物對(duì)根際微生物的影響具有多樣性，在植物的生長(zhǎng)過(guò)程中，這些分泌物能刺激細(xì)胞外酶，如蛋白酶、水解酶等的產(chǎn)生，可以降解復(fù)雜的有機(jī)物質(zhì)并用于植物和微生物的營(yíng)養(yǎng)吸收，為微生物提供碳源，根系分泌的有機(jī)酸能通過(guò)促進(jìn)細(xì)菌的生長(zhǎng)、趨化性和定殖招募有益微生物，調(diào)節(jié)根際微生物群落結(jié)構(gòu)和種群分布[87?88]以及根系與土壤微生物之間的互作效應(yīng)[89]，含有特定次生代謝物的分泌物還通過(guò)招募或排斥不同的微生物群落，塑造獨(dú)特的根際微生態(tài)環(huán)境[90]。例如，水稻根系分泌物作為電子供體和碳源可促進(jìn)微生物生長(zhǎng)，如厭氧桿菌利用乙酸作為電子供體，將Fe3 +轉(zhuǎn)化為Fe2+，進(jìn)一步促進(jìn)了微生物對(duì)Fe3+的還原過(guò)程[91]。同時(shí)，水稻根系通過(guò)分泌檸檬酸驅(qū)動(dòng)水稻土壤中微生物硫和鐵的循環(huán)，促進(jìn)鉻（VI） 的減少和固定化[92]。此外，化感水稻PI312777 的根系分泌物能夠明顯促進(jìn)水稻根際細(xì)菌、固氮菌、氨化細(xì)菌和硫化細(xì)菌等微生物的生長(zhǎng)，而對(duì)真菌、反硫化細(xì)菌和反硝化細(xì)菌有一定的抑制作用[93]。

根系分泌物是微生物趨化系統(tǒng)的觸發(fā)因子，它可以通過(guò)誘導(dǎo)根際細(xì)菌的趨化反應(yīng)來(lái)招募并幫助細(xì)菌在植物根系表面定殖[65， 94]。例如，蘋果酸和檸檬酸被證明是枯草芽孢桿菌（RR4） 等根際微生物的碳源和化學(xué)引誘劑[51， 95]。水稻根系分泌物中的檸檬酸對(duì)高地芽孢桿菌具有趨化作用，其機(jī)制是檸檬酸通過(guò)增加細(xì)菌趨化和生物膜形成等相關(guān)基因的表達(dá)，來(lái)促進(jìn)高地芽孢桿菌的定殖，兩者進(jìn)而協(xié)同作用促進(jìn)種子萌發(fā)和水稻生長(zhǎng)[51]。此外，小信號(hào)分子（如有機(jī)酸和氨基酸） 可以招募植物根際促生菌（PGPR） 并調(diào)節(jié)根際微生物組的結(jié)構(gòu)[96?97]。有研究表明，PGPR 通過(guò)誘導(dǎo)生物合成來(lái)促進(jìn)根系分泌物的分泌[ 9 8 ]，例如，PGPR （RR4） 的存在可以促進(jìn)水稻根系蘋果酸合成酶的表達(dá)，增加蘋果酸分泌量。而且也可通過(guò)PGPR產(chǎn)生有益的代謝產(chǎn)物（如赤霉素和生長(zhǎng)素），增加根系生物量來(lái)增強(qiáng)植物分泌[99]，例如，從水稻根際分離的PGPR 菌株釋放吲哚乙酸，分別調(diào)控植物莖和根的向光性和向地性，促進(jìn)植物生長(zhǎng)[100]。除了直接作用外，PGPR 還可以通過(guò)釋放代謝產(chǎn)物如抗生素、揮發(fā)性物質(zhì)、酶類等物質(zhì)提高水稻對(duì)病原菌或逆境的抗性，間接促進(jìn)植物生長(zhǎng)。

3.2.2 植物?植物 根系分泌物在植物與植物之間的相互作用中發(fā)揮著特殊作用。作為介導(dǎo)植物間相互作用的信號(hào)因子，根系分泌物以不同的方式介導(dǎo)同種或不同物種植物間的相互作用，而這取決于根系分泌物的組成、相互作用的機(jī)制以及植物的信號(hào)受體[101]。其中，化感作用是一種植物間相互作用的形式，植物通過(guò)分泌化學(xué)物質(zhì)來(lái)抑制同一物種（自毒性） 或不同物種的其它植物的生長(zhǎng)或引起其死亡[102]。以水稻為例，Li 等[103?104]研究表明水稻根系分泌的苯甲酸和肉桂酸衍生物等化感物質(zhì)，在抑制周圍雜草的生長(zhǎng)中發(fā)揮著重要作用。此外，水稻分泌的萜類物質(zhì)如莫米內(nèi)酯B，是一種內(nèi)源性天然除草劑，能夠抑制稻田雜草的生長(zhǎng)[105?106]。研究還發(fā)現(xiàn)化感水稻苗期根系在土壤中的橫向分布與其原位抑草效果有關(guān)，這些化感物質(zhì)通過(guò)誘導(dǎo)細(xì)胞結(jié)構(gòu)改變，破壞抗氧化系統(tǒng)穩(wěn)定，以及影響呼吸/光合作用和養(yǎng)分吸收等方式對(duì)其它植物產(chǎn)生負(fù)面影響[107]。這為提高水稻苗期抑制雜草生長(zhǎng)的能力提供了新方法，同時(shí)也為通過(guò)加強(qiáng)水稻品種根系性狀或改變水稻根系在土壤中的分布，抑制田間雜草生長(zhǎng)提供了科學(xué)依據(jù)[103]。

除了對(duì)其它物種產(chǎn)生化感作用外，根系分泌物還對(duì)相同物種或家族的植物生長(zhǎng)產(chǎn)生影響，這被稱為自身化感作用。例如，水稻的殘茬在水中的分解物（對(duì)羥基苯甲酸、香豆酸） 會(huì)抑制下一季水稻的生長(zhǎng)，生產(chǎn)上主要表現(xiàn)為連作障礙[108]。不僅如此，雙季稻中化感物質(zhì)引起的自毒作用導(dǎo)致產(chǎn)量減少約20%[109]，引起這種現(xiàn)象的主要原因可能是根系分泌酚酸類、萜類和黃酮類物質(zhì)的化感作用。

3.3 水稻根系分泌物的環(huán)境影響

稻田是CH4、CO2、N2O 等溫室氣體排放的主要來(lái)源之一[110]，其中中國(guó)稻田CH4 排放量約占世界稻田總排放量的18%[111]。稻田CH4 的排放包含CH4 產(chǎn)生、氧化和運(yùn)輸排放3 個(gè)過(guò)程[112?113]，有機(jī)底物和無(wú)氧環(huán)境是稻田土壤產(chǎn)CH4 菌釋放CH4 的必要條件，產(chǎn)CH4 菌等在較低氧化還原電位下，利用根系分泌物、地上部植株脫落物等物質(zhì)產(chǎn)生CH4[114?115]。水稻植株可通過(guò)凋落物及根系分泌有機(jī)酸、碳水化合物等物質(zhì)為產(chǎn)CH4 菌提供底物，產(chǎn)CH4 菌進(jìn)一步將分泌物轉(zhuǎn)化為較簡(jiǎn)單的產(chǎn)CH4 前體乙酸、甲胺、甲醇、甲酸等物質(zhì)，并代謝轉(zhuǎn)化為CH4[116]。有研究證明，稻田CH4 排放量與根系分泌物的分泌量相關(guān)[117]，根系分泌物中有機(jī)酸和有機(jī)碳含量越高，CH4 產(chǎn)生量也就越高[118]。另外，不同水稻品種和水稻不同生育期的根系分泌物成分存在差異，在水稻幼穗分化期根系分泌物較多，可增加CH4 的產(chǎn)生和排放[119]。在水稻生長(zhǎng)的中后期根系分泌物和脫落物的量進(jìn)一步增加，導(dǎo)致成熟期稻田土壤CH4 排放量遠(yuǎn)高于分蘗期和孕穗期[120]。因此，水稻根系分泌有機(jī)物質(zhì)的強(qiáng)度越大，產(chǎn)生和排放的CH4 就越多。最新研究認(rèn)為根系分泌物（蘋果酸、琥珀酸、檸檬酸） 會(huì)增強(qiáng)CH4 氧化菌的豐度和活性，降低CH4 的排放[121]。同時(shí)根系分泌物是微生物可利用碳的不穩(wěn)定來(lái)源，可導(dǎo)致CO2 排放增加，加速碳的周轉(zhuǎn)[122]。最近有研究表明不同碳氮比的根系分泌物增加了水稻土的CO2排放[123]。碳充足時(shí)，根系分泌物是限制微生物競(jìng)爭(zhēng)的重要因素[124]。此外，根系分泌物中含氮化合物可以誘導(dǎo)微生物分解有機(jī)碳化合物釋放更多的CO2。因此，根系分泌物碳氮比和土壤速效氮可共同調(diào)節(jié)CO2 排放。同樣，根系分泌物中有機(jī)酸、氨基酸和糖類作為外源物料添加到土壤中可調(diào)控N2O 的排放，如高濃度葡萄糖和低濃度草酸處理下N2O 排放量最高，且根系分泌物添加的濃度越高，為土壤所提供的碳源越多，越促進(jìn)異養(yǎng)微生物作用下的反硝化過(guò)程，對(duì)N2O 排放的貢獻(xiàn)越大[125]，與此同時(shí)，水稻根系分泌的1， 9-癸二醇這類生物硝化抑制劑，恰好能通過(guò)抑制硝化作用而降低土壤N2O 的排放[55]，從而動(dòng)態(tài)調(diào)控稻田土壤N2O 的排放量。

水稻根系分泌物不僅對(duì)稻田溫室氣體排放有顯著影響，還會(huì)影響土壤中的重金屬和有機(jī)污染物的固定和活化，進(jìn)而影響污染物在土壤?植物系統(tǒng)中的遷移轉(zhuǎn)化行為。如水稻根系分泌物中的大分子粘膠類物質(zhì)（如多糖）、低分子量有機(jī)酸和鐵載體等天然螯合劑會(huì)影響根際的重金屬形態(tài)及其有效性。其中，根系分泌的黏性物質(zhì)可以與根際中的鎘絡(luò)合，使鎘元素轉(zhuǎn)化為不易被水稻根系吸收的螯合物，降低水稻植株中的鎘含量[126]。然而，稻田土壤中的鎘在酸性條件下可溶，當(dāng)水稻根系分泌物中的H+增加，導(dǎo)致pH 值降低時(shí)，難溶性鎘會(huì)轉(zhuǎn)化為可溶性狀態(tài)[127]。因此，水稻根系分泌物通過(guò)直接或間接作用（如影響根際微生物） 對(duì)根際重金屬的形態(tài)及遷移轉(zhuǎn)化產(chǎn)生重要影響。此外，有機(jī)污染物方面有研究表明，人工添加植物根系分泌物可促進(jìn)有機(jī)污染物多環(huán)芳烴（如菲和芘） 在土壤中的解吸，并提高其降解率[127]，根系分泌物在此過(guò)程中具有協(xié)同作用，有效促進(jìn)有機(jī)物最終分解為簡(jiǎn)單無(wú)機(jī)物[128]。另外，研究認(rèn)為根系分泌物也可加速污染物的釋放，如根系分泌物中的低分子量有機(jī)酸，特別是檸檬酸，顯著增加了多環(huán)芳烴殘留物在土壤中的釋放[129]。Du 等[130]通過(guò)水稻盆栽試驗(yàn)和添加根系分泌物后的土壤培養(yǎng)試驗(yàn)發(fā)現(xiàn)，根系分泌物通過(guò)增加土壤溶解有機(jī)碳（DOC），促進(jìn)了土壤中增塑劑鄰苯二甲酸酯（PAE） 的解吸，增加了土壤中鄰苯二甲酸二丁酯（DBP） 和鄰苯二甲酸二（2-乙基己基） 酯（DEHP） 的含量?？傊靖捣置谖镒鳛楦H環(huán)境的重要組分，在調(diào)節(jié)溫室氣體排放、調(diào)控土壤中的重金屬和有機(jī)污染物遷移轉(zhuǎn)化等方面具有重要的意義及廣闊的研究前景。

4 展望

隨著越來(lái)越多不同種類的分泌物被鑒定出來(lái)，根系分泌物的功能也逐漸被發(fā)掘和重新認(rèn)識(shí)，特別是在活化土壤養(yǎng)分，塑造根際微生物群落結(jié)構(gòu)，調(diào)控環(huán)境效應(yīng)中的重要作用。但是關(guān)于水稻根系分泌物的研究，還需要關(guān)注以下幾個(gè)方面。

4.1 根系分泌物組分的鑒定方法仍需改進(jìn)

在不同生長(zhǎng)環(huán)境條件下，水稻根系分泌物具有異質(zhì)性、復(fù)雜性、不可見性。目前分泌物的收集主要通過(guò)溶液培養(yǎng)、基質(zhì)培養(yǎng)等試驗(yàn)方法，無(wú)法從植物所處的真實(shí)環(huán)境去原位收集。此外，收集根系分泌物對(duì)根系不可避免的造成擾動(dòng)和傷害，無(wú)法保證根系分泌物的成分被完全收集并被鑒定。建立根系分泌物的原位檢測(cè)分析或無(wú)損收集方式，是今后精確鑒定不同環(huán)境條件下的分泌物成分的必要前提。另外，水稻根系分泌物會(huì)隨著生育期變化而動(dòng)態(tài)變化，因此，對(duì)水稻整個(gè)生育期分泌物的動(dòng)態(tài)監(jiān)測(cè)，才能更深入客觀了解植物?土壤互作關(guān)系。水稻特殊的生長(zhǎng)環(huán)境必定有其特異的根系分泌物，對(duì)其特異成分的鑒定仍將是未來(lái)研究的熱點(diǎn)。

4.2 深入研究根系分泌物中各成分的協(xié)同機(jī)制

雖然水稻分泌物的功能大體已有結(jié)論，其活化土壤養(yǎng)分（如磷、鉀等）、調(diào)控微生物群落、抵御生物和非生物脅迫等功能也已得到共識(shí)。但在復(fù)雜多變的自然環(huán)境中，作為混合物，水稻根系分泌物中的各種組分是如何有效的協(xié)同響應(yīng)不同環(huán)境條件的脅迫，目前尚不明確。如水稻同時(shí)面對(duì)多種養(yǎng)分缺乏脅迫時(shí)，根系如何有效協(xié)調(diào)有機(jī)酸、糖類、酚類等物質(zhì)的分泌，并在微生物的協(xié)同響應(yīng)下應(yīng)對(duì)復(fù)雜環(huán)境下的變化，也是需要進(jìn)一步重點(diǎn)關(guān)注的問(wèn)題。另外，隨著對(duì)不同種類分泌物功能的逐漸挖掘，以及特異分泌物的鑒定，可合理有效的開發(fā)專性肥料添加劑等產(chǎn)品，為綠色農(nóng)業(yè)的發(fā)展提供有效支撐。

4.3 根系分泌物的環(huán)境效應(yīng)

根系分泌物是植物與土壤交流的化學(xué)語(yǔ)言，其對(duì)環(huán)境的感知可轉(zhuǎn)化為信號(hào)分子，刺激根系產(chǎn)生化感作用，或者避開土壤中的污染物。因此，探索如何通過(guò)靶向調(diào)控根系分泌物種類和數(shù)量，優(yōu)化土壤微生物群落結(jié)構(gòu)，來(lái)提升根系分泌物在養(yǎng)分活化、污染物降解等多方面的功能。此外，水稻根系分泌物作為CH4 產(chǎn)生的底物，在“雙碳”新形勢(shì)下，研究根系分泌物對(duì)有效、綠色的減排增匯有重要意義。

總之，根系分泌物多維度的交叉研究，涉及生態(tài)平衡、土壤修復(fù)和農(nóng)業(yè)生產(chǎn)等多個(gè)層面，深入了解植物?土壤?微生物?生態(tài)體系的運(yùn)轉(zhuǎn)及調(diào)節(jié)機(jī)制，可為實(shí)際生產(chǎn)中充分利用根系分泌物，實(shí)現(xiàn)經(jīng)濟(jì)、環(huán)境效應(yīng)的最大化和最優(yōu)化提供理論基礎(chǔ)。