《神鬼寓言3》有著豐富的支線劇情任務可供玩家探索,這些支線的趣味度甚至勝過主線的劇情,當玩家接到布萊特沃小鎮的主線聲望任務后支線系統就會開啟,按【M】鍵打開世界地圖后用鼠標滑過某個城鎮就可以看見這個城鎮可以提供的任務數量,選擇并放大該城鎮后就會看見頭頂上有金色嘆號的NPC,按【2】即可立即傳送到離該NPC最近的傳送點,對話后接到支線任務。完成支線任務是獲得公會徽章(相當于經驗值)的重要途徑。需要注意的是本作中后期當主角取得王位時做出的重大決策會帶來一些特殊的隱藏任務,另外還有一些無法直接傳送的地點會有一些有趣的隱藏支線任務等待著玩家去探索。
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