畜禽養殖排放的雌激素對周邊水體環境的影響

陳蕾，王鄭，曹世瑋

畜禽養殖排放的雌激素對周邊水體環境的影響

陳蕾，王鄭，曹世瑋

南京林業大學土木工程學院, 江蘇 南京 210037

環境雌激素是一大類化學物質，它們能夠干擾生物體內激素的合成、分泌、轉運、活性等，或與生物體內激素結構相似而發揮激素作用，對生物體的生長、繁殖及行為產生不利影響。環境雌激素包括天然雌激素及人工合成類雌激素。隨著國內畜禽養殖的規模與數量的不斷擴大，養殖場成為了一個很大的環境雌激素的產生源，其環境風險應得到相應的重視。目前對畜禽養殖過程中環境雌激素的產生量以及雌激素進入環境后的遷移轉化行為已有很多的研究，包括野外的調查與實驗室內機理研究。畜禽養殖過程產生的大量雌激素進入環境后能夠被土壤吸附及微生物降解。室內的靜態平衡吸附實驗、土柱遷移試驗及降解研究均表明雌激素進入環境后絕大部分迅速被吸附到土壤顆粒或懸浮膠體、沉積物顆粒上，同時發生轉化與生物降解，由此推斷其對周邊環境中的雌激素貢獻很小。然而，野外調查結果卻表明實際情況下雌激素的遷移性高于理論期望值。因此，畜禽養殖對周邊環境中雌激素的貢獻量的大小尚未明確。本論文綜述了畜禽養殖過程中環境雌激素的排放情況，結合國內外的調查研究，闡述了畜禽養殖產生的環境雌激素在土壤及水體中的遷移與降解行為，探討了影響準確評估畜禽養殖排泄物對周邊水體中雌激素貢獻大小的因子，并提出了今后應開展原位吸附與遷移的實驗，重點考慮天然有機質及抗生素等共存物質對雌激素環境行為的影響，建立綜合模型來估算不同時期養殖場對周圍水環境雌激素的貢獻量的建議。

雌激素；畜禽排泄物；吸附；遷移；生物降解

近年來不斷有調查發現大量的水生生物出現性別畸化，如雌性貝類長出了雄性器官，雄性紅鱒魚體內有雌魚才具有的卵黃蛋白，全世界已有多個地區發現“雙性魚”，即雄性魚產卵等。目前研究者公認這種內分泌紊亂的現象是由環境中的雌激素引起的。環境雌激素是一類化學物質，能夠干擾生物體內激素的合成、分泌、轉運、活性等，或與生物體內激素結構相似而發揮激素作用，對生物體的生長、繁殖及行為產生不利影響（Kavlock等，1996；王宏偉等，2013）。毒理學試驗已證實這些化學物質即使在濃度很低的情況下，如10～100 ng·L-1，亦能導致各種生物體的性激素分泌量下降、活性減弱、精子數量減少、生殖器官異常、癌癥等發病率增加, 并影響到各種生物體的性行為、生殖功能、免疫系統和神經系統等（Vajda等，2008；孫小紅等，2013）。環境雌激素可能會使生物雌雄比例失調，最終導致該物種的消失。因此，環境雌激素的來源、在環境中的遷移與轉化過程及對生態系統的影響是當前的研究熱點之一。

雌激素包括天然雌激素及人工合成類雌激素。常見的天然雌激素有雌酮（E1）、17β-雌二醇（E2，通常也稱雌二醇）、17α-雌二醇（17α）、雌三醇（E3），人工合成的雌激素如乙炔基雌二醇（EE2）、己烯雌酚（DES）、玉米赤霉烯醇（ZEA）等，人工合成的雌激素多用于口服避孕藥主成分或促進家畜生長繁殖的同化激素。天然雌激素對生物內分泌系統干擾效應強于人工合成雌激素，而人類與動物的排泄物中含有大量的天然雌激素。由于天然雌激素在環境中的檢出幾率較高（Huang等，2009），而且生物活性遠遠高于人工合成雌激素，尤其是雌二醇，當水中濃度大于1 ng·L-1時便會引起雄性鮭魚體內產生卵黃蛋白（Hansen等，1998）。因此，雌二醇等天然雌激素的環境行為與生態毒性已備受關注。

城市污水處理廠出水及污泥的排放一度被認為是環境中雌激素的主要來源。英格蘭的Jobling等（Jobling等，1998）最早發現城市污水處理廠出水及污泥中含有很高濃度的天然雌激素，同時觀測到出水口附近蟑螂的性別畸化率明顯較高，之后污水處理廠的雌激素排放成為關注焦點（張海珍和陸光華，2013）。目前針對污水處理廠各流程中雌激素的存在狀態及處理工藝對雌激素的去除等方面已有很多的研究（Sim等，2011；Tang等，2013；聶亞峰等，2011；王昌穩等，2013）。然而研究者發現，盡管英格蘭與威爾士環保局對部分污水處理廠出水中雌激素含量進行了嚴格控制，其周邊水體中的魚受內分泌干擾物的影響并沒有因此減弱故猜測附近養殖場排泄物的排放可能是環境中的雌激素的另一重要來源（Gross-Sorokin等，2004）。目前針對畜禽養殖過程中雌激素的產生量及其在土壤環境中的遷移轉化過程已有大量的研究（李艷霞等，2010），然而這些研究結論存在許多分歧，養殖場排泄物對周邊水體雌激素的貢獻究竟如何依然存在著較大的爭議。

本文將綜述國內外相關研究結果，從養殖場雌激素的產生及雌激素的環境遷移與降解的角度，探討養殖場排泄物來源的雌激素對周邊水體環境的影響。

1 畜禽排泄物中天然雌激素的種類與數量

畜禽養殖場所有的養殖動物不論性別或生長階段都會排放一定量的雌激素，排泄物中雌激素的種類和濃度分布與所養殖動物的種類、生長階段密切相關。例如牛的排泄物中主要是17α-雌二醇，17β-雌二醇和雌酮；而豬與禽類的排泄物中主要是17β-雌二醇，雌酮和雌三醇，17α-雌二醇則很少（Bevacqua等，2011；Salierno等，2012）。

目前很多研究者對養殖場畜禽排泄物中的雌激素的種類和濃度分布進行了調查，綜合眾多的調查結果，列出母牛、豬及禽類排泄物中雌激素的含量（表1），從表中可以看出畜禽在生長過程中產生大量的雌激素，且在孕期階段產生的雌激素量大于其他的生長階段。

由此可見養殖場排放雌激素的量是較大的，甚至有研究者提出畜禽養殖排放的雌激素達到了環境中總雌激素的90%（Maier等，2000）。但是目前的研究并沒有充分的證據說明養殖場的排泄物與周圍水環境中水生生物的內分泌干擾效應存在直接的聯系，而對雌激素進入環境后的遷移、轉化和歸宿等環境行為的正確認識則是闡明養殖場對周圍水環境中雌激素的貢獻量的前提。

表1 畜禽養殖排泄物中雌激素含量Table 1 Quantity of Estrogen Excreted by Various Livestock and Poultry μg·d-1

2 天然雌激素的遷移性與在土壤中的降解

2.1 天然雌激素的分子結構與理化性質

常見的天然雌激素均為四環分子結構，并且以芳香環為其明顯特征。表2給出了天然雌激素與常見的幾種有機污染物的理化性質。與多氯聯苯、多環芳烴等有機污染物相比，可以認為雌激素的水溶性相對較高（Sw= 0.8～0.13 mg·L-1），疏水性一般（logKOW=2.6～4.0），揮發性較低（Vap= 9×10-13～3×10-8Pa），因而其在沉積相、溶解相及土壤顆粒上的吸附作用與降解將是其環境行為的重要表現，決定了雌激素在環境中的遷移性與持久性。

表2 天然雌激素與常見有機污染物的理化性質Table 2 Physicochemical Properties of Natural Estrogens and Some Typical Organic Pollutants

2.2 天然雌激素在土壤及沉積物中的遷移性

天然雌激素不易揮發，疏水性一般，水溶性較弱，因而極易被沉積物、懸浮物及土壤顆粒吸附。大量的實驗室內靜態平衡吸附試驗與土柱遷移試驗結果表明，天然雌激素進入環境后能快速吸附在土壤顆粒上，不易被淋溶，遷移性很弱。然而，野外的相關調查研究結果卻表明天然雌激素在土壤及沉積物中存在顯著的遷移性。

2.2.1 土壤及沉積物對雌激素的吸附

與其他有機化合物相似，雌激素也能被土壤顆粒吸附（楊明等，2012）。Casey等（Casey等，2003）通過靜態吸附實驗研究了不同土壤顆粒對雌二醇的吸附行為，并采用Freundlich吸附等溫方程模擬吸附過程，發現土壤顆粒對14C標記的雌二醇的吸附系數普遍較高，為 86～6670 L·kg-1，且吸附系數與土壤有機質含量、顆粒比表面積、粘土礦物含量均呈顯著正相關。這意味著雌二醇與土壤的吸附過程可能同時存在著非極性物質與土壤顆粒、離子或極性物質與土壤顆粒的吸附機制。研究者對不同土壤模擬出的Freundlich方程指數n均大于1，說明在研究的濃度范圍內（≤0.1 mg·L-1），土壤顆粒對雌二醇的吸附尚未達到飽和，這也說明在此吸附過程中不存在雌激素對交換位點的競爭吸附（Casey等，2003）。對α-雌二醇與β-雌二醇在土壤中的吸附動力學的研究表明，β-雌二醇的吸附系數顯著高于α-雌二醇（Mashtare等，2011）。Lee等（Lee等，2003）的研究也指出土壤顆粒對雌激素有著很強的吸附作用，其中土壤有機質是影響雌激素在土壤顆粒上吸附的主要因素。

河流沉積物對雌激素也存在較強的吸附作用。雌二醇在河流沉積物中的吸附系數為4～74 L·kg-1，在河水中懸浮物顆粒上的吸附系數為21～122 L·kg-1（Holthaus等，2002），且沉積物中有機碳的含量對雌激素的吸附有著重要的影響（Lai等，2000）。Bowman等（Bowman等，2002）則深入研究了河流沉積物對雌酮和雌二醇的吸附過程，發現與土壤顆粒吸附相比，沉積物對雌酮和雌二醇的吸附較慢，達到吸附平衡所需的時間分別為70 h和170 h。河水的鹽度對雌激素在沉積物中的吸附產生一定的影響，如Bowman等（Bowman等，2002）的研究發現鹽度對雌二醇的吸附沒有顯著影響，卻能顯著促進雌酮的吸附。其中對于極性較弱的雌酮，可以用非極性有機物的“鹽析”效應來解釋鹽度對其吸附的促進作用。而Noppe等（Noppe等，2007）通過兩年的野外調查發現河水的鹽度越高，雌激素越容易吸附于沉積物中，原因是河水鹽度的增加會降低雌激素在水中的溶解度。沉積物顆粒粒徑也是影響雌激素吸附過程的因素之一，如雌酮和雌二醇都更傾向于吸附在較大顆粒(0.15～1 mm)上，這與一般有機物吸附系數與比表面積呈正相關的規律不符，說明比表面積在沉積物對這兩種雌激素的吸附過程中并不是主導因素（Bowman等，2002）。另外增加沉積物的量反而會降低雌激素的分配系數，原因可能是隨著沉積物量的增加，溶解相中的膠體的含量也隨之增加，而可溶性膠體對雌激素的分配系數比沉積物大兩個數量級，因此沉積物中的可溶性膠體能很大程度地增加雌激素在溶解相中的濃度（Bowman等，2002）。Casey等（Casey等，2003）在土壤吸附雌激素的研究中也發現了可溶性膠體對吸附的影響，吸附平衡后通過離心發現溶解相中雌激素的含量降低了20%，疑是可溶性膠體的緣故。此外，土壤中的陰離子表面活性劑也能促進雌激素的脫附（王聯芝等，2008）。因此第三相——可溶性膠體相對雌激素存在形態、遷移性以及生態毒性的影響不可忽視。

沉積物作為多種污染物的庫，背景污染物濃度往往較高，特別是農藥、多環芳烴等。環境背景濃度較高的萘和菲將顯著減弱雌激素在沉積物上的吸附能力，而且與沉積物“軟碳”（即松散的土壤有機質）和“硬碳”（即致密的土壤有機質）的含量有關，但是競爭吸附的機制仍有待進一步研究（Yu和Huang，2005）。由于雌激素與多環芳烴化合物有共同的菲環，結構越相似的有機污染物競爭吸附現象就越明顯。因此，研究雌激素在沉積物上的吸附和建立相關模型時，不能忽視共存有機污染物的競爭吸附帶來的影響。

2.2.2 雌激素的遷移

畜禽養殖產生的雌激素進入土壤環境后，一方面極易吸附在土壤顆粒中，另一方面也會隨著農田的灌溉、地表徑流和下滲等進行遷移，進入地表或地下水體，對水生態造成危害。

研究者采用14C標記的雌二醇進行了土柱遷移試驗，繪制了穿透曲線，測定了柱內殘留雌二醇及其代謝產物隨深度的分布情況，并將靜態平衡吸附實驗模擬出的參數運用于HYDRUS-1D遷移模型，得到了良好的模擬效果（Casey等，2004；Mashtare等，2011）。通過脈沖進樣進行土柱遷移試驗并建立模型可以更好地模擬環境真實情況（Das等，2004）。目前已有的雌激素土柱遷移研究并不多，其機理尚需深入研究；但是已有的研究都表明，雌激素在土壤中極不易淋溶遷移，絕大部分被截留于表層土壤中。然而，在后續的土柱遷移試驗中，研究者發現溶解性膠體等因素能夠促進雌激素的遷移（Casey等，2007；Laegdsmand等，2009）。

通過調查養殖場周圍水環境中雌激素的污染情況，可以闡明水體中所檢測出的雌激素與養殖場的聯系。如有研究發現農場附近的主、支河流流域以及地下蓄水層中均出現了較高濃度的雌激素的污染（Arnon等，2008；Chen等，2010；Dutta等，2012）。這些雌激素可能是通過滲濾作用或地表徑流進行遷移。Arnon等（Arnon等，2008）在某奶牛場氧化塘地下32 m處檢測出了雌激素的存在，說明雌激素能夠從底泥表層向深層遷移。也有研究發現禽類養殖場附近的地表徑流中含有高濃度的天然雌激素，其含量與徑流中的溶解性有機碳含量密切相關（Dutta等，2012a，2012b）。此外，家禽排泄物中的有機碳可加速其中含有的雌激素的遷移（Bera等，2011），如尿液的存在也會加速土壤中雌激素的遷移，因為尿液中存在一定的可溶性有機質（Sophie和David，2009）。由此可見，養殖場排放出的雌激素存在一定的遷移性和持久性，并威脅著周圍水體的生態安全。

2.3 雌激素在土壤中的降解

雌激素含有酚羥基，因此可能會像酚類物質一樣進行非生物轉化（Hanselman等，2003）。研究發現雌二醇在滅過菌的土壤中也能轉化成雌酮（Colucci等，2001），說明在土壤氧化物（如二氧化錳）的存在下能發生無機的氧化。但是，雌酮沒有進一步礦化，說明化學反應不能將雌激素進行礦化；而微生物在雌激素的環境礦化過程中起著重要作用（Hakk和Sikora，2011；張方方等，2012）。

目前推測微生物存在下雌二醇先被氧化為雌酮，然后開環形成羧酸化合物，進入三羧酸循環而最終得以礦化（Khanal等，2006；何芳等，2008）。雌二醇在土壤中可以迅速轉化為雌酮，60 h后土壤中檢測不到雌二醇，然而雌酮在三個月后仍能被檢測到（Colucci等，2001）。溫度和濕度的增加都能有效促進礦化過程，而土壤的pH、有機質含量等對其影響并不大。當土壤溫度從4 ℃上升到37 ℃時，雌二醇61 d后的礦化度從4%提高到15%。土壤濕度從干土增加到15%時，73 d后的礦化度從小于1%提高到20%；然而當濕度繼續增加到土壤實際濕度（24%）時，礦化度反而下降至8%（Colucci等，2001）。土壤施加糞肥可以提高雌激素的降解率，如E1與17β-E2在農田土壤中的半衰期為5～25 d，而在牛糞改良土壤與羊糞改良土壤中的半衰期則為1～9 d，其主要歸功于糞肥中大量的微生物（Hanselman等，2003）。將牛糞施予農田，發現其中的雌二醇能迅速吸附在土壤顆粒上，90 d后達到最大程度的礦化（Caron等，2012）。此外，腐殖質的存在也會促進雌激素的生物降解，可能是腐殖質對雌激素的富集作用提高了生物的有效性（Lee等，2011）。Fan等（Fan等，2007）研究了有氧與無氧條件下雌二醇的降解情況，發現有氧和無氧條件下雌二醇的礦化率分別為6%和0.9%。由此可以推測，土壤深層及沉積物中的雌激素很難降解，并有累積的趨勢，但是目前尚沒有對土壤不同深度雌激素降解情況的研究。盡管雌二醇在土壤中能很快地轉變為雌酮，但并不意味著生態風險的降低，因為雌酮仍具有雌二醇三分之一的生物活性，且具有生物累積性。

抗生素的存在則會顯著降低雌激素的生物降解效率，可能因為是抗生素削弱了微生物的活力，也可能是抗生素競爭碳源所導致（Khanal等，2006；Chun等，2005）。而目前各類抗生素廣泛運用于畜禽養殖，因而大量抗生素的存在對畜禽排泄物中雌激素降解會產生一定的削弱作用。

3 畜禽養殖對水體雌激素貢獻量的研究展望

隨著國內畜禽養殖的規模與數量的不斷擴大，養殖場逐漸成為一個大型的雌激素產生源，其存在的可能環境風險應得到相應的重視。畜禽養殖過程產生的大量雌激素，一方面進入環境后能夠被土壤吸附及微生物降解，另一方面在土壤中也存在一定的遷移性。由于室內的靜態平衡吸附實驗、土柱遷移試驗及降解研究均表明雌激素進入環境后絕大部分迅速被吸附到土壤顆粒或懸浮膠體、沉積物顆粒上，同時發生轉化與生物降解。因此，研究者推斷其對周邊環境中的雌激素貢獻很小。然而，野外調查結果卻表明實際情況下雌激素的遷移性高于理論期望值。綜上，畜禽養殖對周邊環境中雌激素的貢獻量的大小一直存在爭議。

盡管目前實驗室的研究結果還不足以解釋養殖場周圍水環境中持續檢測到雌激素這種現象，但養殖場帶來的影響是不容忽視的，尋找養殖場排出的雌激素進入水體的真實途徑是非常必要的。從實驗室理想狀態的研究得出的結論未考慮到實際中的諸多因素，如灌溉、地表徑流、可溶性膠體的存在、抗生素的抑制降解作用、解吸動力學及老化現象等，對遷移過程產生的影響。因此，結合野外調查進行原位吸附與遷移的實驗，全面分析影響雌激素環境行為的因素，并根據養殖動物不同階段排放雌激素的規律，建立綜合模型估算養殖場對周圍水環境雌激素的貢獻量，將是今后研究的重要方向之一。

由于目前人工合成雌激素被廣泛用于養殖促長劑，人工合成雌激素如己烯雌酚具有天然雌激素的活性，而且親脂性強，在環境中有一定的持久性，不易降解。因此，這些人工合成的雌激素的環境行為及生態風險也應受到關注。

綜上所述，隨著國內養殖業的快速發展，尤其是南方河網密集的地區，養殖場排泄物對周圍水環境帶來的不利影響不容忽視，其中養殖場排放的雌激素的環境行為及其對周邊水環境的影響是目前亟需闡明的問題。

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《生態環境學報》被評為2013年中國國際影響力優秀學術期刊

接中國學術期刊（光盤版）電子雜志社、清華大學圖書館、中國學術文獻國際評價研究中心通知，《生態環境學報》被評為2013年中國國際影響力優秀學術期刊。

《生態環境學報》的各項學術質量指標都較高

據中國科學技術信息研究所2013年9月發布的《2013版中國期刊引證報告（核心版）》，《生態環境學報》2012年的核心影響因子為1.105（即在1994種中國科技核心期刊中統計的數據）、核心總被引頻次為4025次，核心他引率0.93，基金論文比0.90（即90%）。影響因子、被引頻次在生態學類（2013年新分出的一類）7種核心期刊中分別列第3和第4位，在全國1994種核心期刊中分別列第101和70位。

另據中國知網中國科學文獻計量評價研究中心2013年11月發布的《中國學術期刊影響因子年報(自然科學與工程技術?2013版)》，《生態環境學報》2012年的影響因子為1.969，總被引頻次為9832，影響因子在環境科學類66種期刊中的排序為第4位，在農業基礎科學類20種期刊中的排序為第3位。5年影響因子為2.401。2012年Web全篇下載量為19.50萬次。

《生態環境學報》榮獲中國精品科技期刊稱號

接中國科學技術信息研究所通知，經中國精品科技期刊遴選指標體系綜合評價，《生態環境學報》2011年被評選為中國精品科技期刊。這一屆中國精品科技期刊評選300種。

《生態環境》（現《生態環境學報》）繼續被評為中文核心期刊

《生態環境》（現《生態環境學報》）繼續被評為中文核心期刊。接《中文核心期刊要目總覽》2011年版編委會通知：“依據文獻計量學的原理和方法，經研究人員對相關文獻的檢索、統計和分析，以及學科專家評審，貴刊《生態環境》（改名為：《生態環境學報》）入編《中文核心期刊要目總覽》2011年版（即第六版）之環境科學、安全科學類的核心期刊。該書由北京大學出版社出版。”

這次對核心期刊的評價仍采用定量評價和定性評審相結合的方法。定量評價指標體系采用了9個評價指標，選作評價指標統計源的數據庫及文摘刊物達到60余種，統計到的文獻數量共計221177余萬篇次，涉及期刊14400余種。參加核心期刊評審的學科專家達8200多位。經過定量篩選和專家定性評審，從我國正在出版的中文期刊中評選出1982種核心期刊。

Effects of estrogens on water environment by livestock excretion

CHEN Lei, WANG Zheng, CAO Shiwei
School of Civil Engineering, Nanjing Forestry University, Nanjing 210037,. China

Environmental estrogens are a class of hormones which can interfere with the biological synthesis, secretion, transport, activity, or play the role of hormones because of the similar structure with biological hormone. These chemical substances may adversely affect the growth, reproduction and behavior of the organisms. The contamination of estrogens will disrupt the endocrine systems and induce sexual abnormalities in wildlife, and may lead to the disappearance of the species. They can be divided into natural estrogens and synthesized estrogens. Farm livestock excreta may be a major source of estrogen and its risk should be concerned. Many studies have been carried out on their environmental behaviors, including experiments in the lab and the field investigations. The large amount of estrogens generated from livestock could be absorbed to the soil particles, suspended colloids or sediment particles rapidly and then degraded by biotic pathways when they are released into the environment, which has been proved by the static equilibrium adsorption experiments, soil column experiments and biodegradation experiments. Thus it has been suggested that the contribution of livestock farming to the estrogens in the surrounding environment is very small. However, the field investigation results show that the migration of estrogen was higher than the theoretical expectations. So a link between the estrogens from farms excrement with the endocrine disruption in surrounding water environment is still not clear. Research progresses on mobility and degradation of estrogens and results of field studies, as well as the amount of estrogens produced by livestock, are introduced in detail in this paper. Subsequently contribution of estrogens by livestock to water environment is discussed. Estimation of the impact of livestock farming on the surrounding water environment in different periods by establishing a comprehensive model after in situ experiments and study on the influence of coexisting substances such as natural organic matter and antibiotics is proposed.

estrogens; livestock excretion; sorption; transport; degradation

X713

A

1674-5906（2014）02-0359-06

陳蕾，王鄭，曹世瑋. 畜禽養殖排放的雌激素對周邊水體環境的影響[J]. 生態環境學報, 2014, 23(2): 359-364.

CHEN Lei, WANG Zheng, CAO Shiwei. Effects of estrogens on water environment by livestock excretion [J]. Ecology and Environmental Sciences, 2014, 23(2): 359-364.

國家自然科學基金項目（41301545）；江蘇省自然科學基金項目（BK20130961）；江蘇省高校自然科學研究面上項目（13KJB610007）；南京林業大學高學歷人才基金項目（GXL201319）

陳蕾（1985年生），女，講師，博士，從事有機污染物的環境行為與生態風險的研究。E-mail: clymcl@163.com

2013-11-11