踩踏對亞熱帶溝葉結縷草草坪冬季休眠期土壤呼吸的影響

熊莉，徐振鋒，吳福忠，楊萬勤*，殷睿，李志萍，倪祥銀，熊海濤

(1.四川農業大學生態林業研究所 林業生態工程重點實驗室，四川 成都611130；2.四川農業大學農學院，四川 成都611130)

土壤呼吸作為陸地生態系統碳循環的一個關鍵環節，是碳素由陸地生態系統進入大氣的最主要途徑[1]。土壤呼吸的估算是預測未來氣候變化的關鍵。因此，研究土壤呼吸是探討全球變暖及其對未來生存環境的影響具有十分重要的意義[2]。城市草坪是陸地生態系統的重要組成部分，是城市CO2主要的交換場所。隨著城市草坪面積迅速發展，研究草坪土壤呼吸不僅有助于了解其在區域碳循環的作用，還有利于深入認識城市化對陸地生態系統碳循環的影響。

隨著城市化進程加快，城市綠地面積也在迅速地擴張，其在全球碳循環中的作用越來越重要[1]。已有研究報道，草坪土壤呼吸速率很高[3-4]，并在城市碳循環和碳收支中占有重要地位[5]。但是以往大量的土壤呼吸研究主要集中在森林、苔原、草地和農田等生態系統[6-7]，對城市草坪的土壤呼吸的研究相對缺乏[8]。并且，有限的研究多關注生長季草坪土壤呼吸動態，而對冬季休眠期草坪土壤呼吸卻鮮見報道。與天然草地相比，城市草坪會直接或間接地受到人為的影響，如修剪、機械壓迫和各種娛樂活動的踩踏[9-10]。這些活動往往能改變土壤理化性質、微生物活性和草坪草的生理生長[11]。而土壤呼吸與土壤物理特性，植物地上/地下生長及微生物特征密切相關[9,12-13]。因此，人為踩踏可能對草坪土壤呼吸產生深刻影響，但至今缺乏相應的關注。

鑒于此，以中國亞熱帶溝葉結縷草(Zoysiamatrella)草坪為研究對象，動態監測了2個處理(踩踏和對照)下溝葉結縷草草坪冬季休眠期土壤呼吸，同步監測土壤溫度和水分等環境因子，探討踩踏對冬季休眠期溝葉結縷草草坪土壤呼吸的影響，旨在揭示人為干擾對亞熱帶城市草坪土壤碳循環的影響，并為城市草坪的管理提供理論依據。

1 材料與方法

1.1 試驗地概況

本試驗在四川省成都市溫江區四川農業大學校內溝葉結縷草草坪進行。該地區屬亞熱帶濕潤季風氣候,年均溫度為15.8℃，最冷月為1-2月，月均溫為5.2℃，最熱月7-8月，月均溫為25.2℃，極端最低溫和極端最高溫分別為-3.3和39.9℃，年平均相對濕度83%。冬春少雨，夏秋多雨，年均降水量約1124.6 mm，年降雨天數平均約300 d，多霧。試驗地草坪植被為暖季型禾本科多年生溝葉結縷草，地下根莖發達，耐貧瘠和踐踏，被廣泛作為中國亞熱帶城市園林綠化的草種。樣地總面積約為2 hm2，建坪年齡為2年，草坪人為管理措施主要包括：在建坪當年施加適當的基肥，之后未追肥；每年采用便攜式割草機修剪5～8次，留茬高度約4 cm，修剪碎屑及時運走，干旱時進行適當的人工澆水。

1.2 試驗設計

試驗設對照和踐踏2個處理，且2個處理設3個樣方，每個樣方內隨機設5個重復。于2012年11月在學校的溝葉結縷草草坪內選擇溝葉結縷草覆蓋和生長均一的地方建立3個20 m×20 m的樣方作為對照處理；并在該草坪處經常有人為踩踏的地方(如：座椅、池塘和雕塑旁)隨機選擇3個樣方，以作為踐踏處理，其他環境因素均與對照處理較為一致。

1.3 研究方法

1.3.1土壤呼吸的測定 土壤呼吸通量采用Li-8100土壤碳通量自動測量系統 (Li-Cor Inc, NE, USA)測定。在每次測定前1 d，每個樣方里隨機布置5個PVC環(直徑20 cm，高6 cm，平行地表插入土壤約3 cm)。同時將PVC環內的綠色植物齊地剪除，以避免地上植物呼吸。土壤呼吸的測定從2012年11月初開始到2013年3月底，大約每周觀測1次，每次測定在9:00-12:00完成。測定土壤呼吸的同時，土壤5 cm深度的溫濕度分別采用Li-8100自帶溫度探針和水分傳感器觀測。土壤呼吸指數模型，RS=a×eb×T，Q10=e10×b，公式中，RS和T分別為土壤呼吸速率和土壤溫度，a和b都是擬合參數，Q10為土壤呼吸速率對溫度的敏感性。

1.3.2生物量的測定 在呼吸通量測定的對照和踩踏樣方附近分別隨機布設5個0.2 m×0.2 m生物量取樣樣方，將樣方草坪冠層部分平地剪掉，并采集0～20 cm土壤處的根系，分別帶回實驗室洗凈，在80℃下烘72 h后稱重，計算地上生物量和地下生物量。

1.4 數據分析

采用Student-t檢驗踩踏和對照處理容重、孔隙度和地上及地下生物量的差異性；采用重復測量方差分析(repeated measures ANOVE)比較處理之間土壤溫度、水分和土壤呼吸差異性；采用Pearson相關系數評價5 cm土壤水分和土壤呼吸的相關關系。所有統計分析均采用SPSS 11.0完成。

2 結果與分析

2.1 踩踏對溝葉結縷草草坪冬季休眠期土壤溫度和水分的影響

踩踏和對照處理的土壤溫度在整個冬季呈單峰曲線變化，且存在顯著的季節變化(圖1a，P<0.01)，各處理土壤溫度最低值都出現在次年的1月上旬。試驗期間土壤溫度變化幅度較大，踩踏和對照處理分別為5.0～19.8℃和5.5～17.0℃。踩踏處理的土壤溫度總體高于對照處理，特別是在試驗初期和試驗末期，但統計分析表明踩踏和對照處理土壤溫度的差異未達到顯著水平。

與土壤溫度不同，踩踏和對照處理的土壤水分在整個試驗期間均呈緩慢下降趨勢(圖1b)，踩踏和對照處理的土壤水分均在10%～30%之間波動，季節變化明顯(P<0.01)。同一測定時期踩踏處理的土壤水分明顯低于對照處理的土壤水分，但是差異不顯著(P>0.05)。試驗期間，踩踏處理土壤水分較對照下降了12.6%。

2.2 踩踏對溝葉結縷草草坪冬季休眠期土壤呼吸的影響

在試驗期間，踩踏和對照處理下溝葉結縷草草坪冬季休眠期土壤呼吸速率存在顯著季節動態(P<0.01)，呼吸速率均在試驗初期迅速下降，之后呈緩慢下降趨勢，并均在次年1月降到最低值，之后呈上升趨勢。但是，在試驗后期(次年2-3月)隨著氣溫的回升，無人為干擾的對照樣地土壤呼吸速率隨之迅速升高，而踩踏樣地的土壤呼吸速率仍沒有明顯變化(圖2)。踩踏和對照處理的冬季土壤呼吸速率分別在0.57～1.92 μmol/(m2·s)和1.20～3.17 μmol/(m2·s)范圍波動。所有測定日期，人為踩踏的土壤呼吸速率都極顯著低于對照土壤呼吸速率(P<0.01，圖2)，踩踏使土壤呼吸速率平均下降了53.6%。但人為踐踏沒有影響溝葉結縷草草坪冬季土壤呼吸速率季節動態趨勢。

圖1 冬季休眠期溝葉結縷草草坪土壤溫度和水分變化Fig.1 Variations of soil temperature and moisture in Z. matrella lawn during the winter

2.3 溝葉結縷草草坪冬季休眠期土壤呼吸與土壤溫度和土壤水分關系

圖2 冬季休眠期溝葉結縷草草坪土壤呼吸變化Fig.2 Variations of soil respiration in Z. matrella lawn during the winter

回歸分析表明，踩踏和對照處理的土壤呼吸速率與5 cm土壤溫度之間都存在顯著指數關系(P<0.01，表1，圖3)。5 cm土壤溫度可以解釋溝葉結縷草草坪冬季休眠期土壤呼吸變異的82%，而踩踏處理下，土壤呼吸速率變異只有68%源自5 cm土壤溫度(P<0.05，表1)。踩踏顯著降低土壤呼吸的溫度敏感性(Q10)(P<0.05)，踩踏和對照處理的Q10分別為3.22和2.75(表1)。相關分析表明，無論是踩踏還是對照處理下，土壤呼吸速率和5 cm土壤水分之間都沒有顯著線性關系(P>0.05，圖4)。

表1 土壤呼吸與溫度的指數回歸模型Table 1 The exponential regression model of soil and temperature

數值=平均數 (標準偏差)。 Value=mean (SD).

2.4 踩踏對溝葉結縷草草坪的生物量和土壤物理性質的影響

由表2可知，人為踩踏增加了土壤容重而降低了土壤孔隙度(P<0.1，表2)。人為踩踏使溝葉結縷草草坪土壤容重增加了10.8%，而使孔隙度下降了13.0%。此外，2種處理溝葉結縷草草坪地上和地下生物量分別呈極顯著差異 (P<0.01，表2)。踩踏使溝葉結縷草草坪地上和地下生物量分別降低了55.7%和72.3%(表2)。

3 結論與討論

圖3 冬季休眠期溝葉結縷草草坪土壤呼吸與土壤溫度的關系Fig.3 Relationship between soil respiration and soil temperature in Z. matrella lawn during the winter

圖4 冬季休眠期溝葉結縷草草坪土壤呼吸與土壤水分的關系Fig.4 Relationship between soil respirations and soil moisture in Z. matrella lawn during the winter

處理Treatment容重Bulk density (g/cm3)孔隙度Porosity (%)地上生物量Aboveground biomass (g/m2)地下生物量Underground biomass (g/m2)對照 Control1.58 (0.09)41.60 (2.99)400.15 (60.21)618.00 (187.07)踩踏 Stepping1.75 (0.09)36.21 (2.89)177.15 (51.45)170.94 (44.53)P0.0710.0680.0010.007

數值=平均數 (標準偏差)。Value=mean (SD).

本研究中，2種處理下的溝葉結縷草草坪在冬季休眠期土壤呼吸動態均呈單峰曲線，先降低后升高，這與美國草坪[4-5]和亞熱帶草坪[9]、溫帶草地[14]的土壤呼吸研究結果相似。溫度是調控土壤呼吸的一個重要環境因子[15]，本研究也發現亞熱帶溝葉結縷草草坪休眠期土壤呼吸動態特征同樣主要受土壤溫度動態變化所驅動。各處理溝葉結縷草草坪土壤呼吸動態曲線與土壤溫度的變化趨勢相對吻合，且回歸分析表明踩踏和對照處理的土壤呼吸速率與5 cm土壤溫度之間都存在顯著指數關系，并能解釋土壤呼吸變異的68%～82%，其他相關研究表明草坪溫度可以解釋土壤呼吸的77%～80%的變異[1]。水分是影響土壤呼吸的另一關鍵因子，本研究發現2種處理的土壤呼吸速率與土壤水分關系不顯著(P>0.05)，李熙波等[9]也發現溝葉結縷草草坪土壤呼吸與土壤水分沒有明顯的相關關系。而孫倩等[16]研究卻指出上海溝葉結縷草草坪土壤呼吸速率與土壤水分之間呈顯著線性正相關。這可能是冬季溝葉結縷草處于休眠期，生長活動相對停止，對水分的需求不大，土壤呼吸受土壤水分變化的影響可能被其他因子的影響或系統誤差所遮蓋。其次，上海和四川氣候類型不同，這可能也在一定程度上影響土壤水分對溝葉結縷草草坪土壤呼吸的調控作用的強弱。此外，冬季休眠期溝葉結縷草草坪土壤呼吸速率相對較低，這主要是因為低溫抑制了土壤微生物的活動；另外，溝葉結縷草在日均氣溫10℃以下葉和莖就會枯黃[17]，導致其光合作用固定的有機物減少，進而導致冬季草坪土壤呼吸降低[18]。本研究還發現踩踏使冬季休眠期溝葉結縷草草坪土壤溫度平均升高了1.1℃，這與何娜等[12]在研究壓實對落葉人工林夏季土壤呼吸日變化的影響結果類似，龐學勇等[19]也得出踩踏會增加綠地土壤溫度。這主要是踩踏處溝葉結縷草稀少，對陽光過濾作用相對較弱。

本研究中，踩踏對溝葉結縷草草坪影響的主要過程為土壤的壓實，踩踏增大了草坪土壤的容重，降低了土壤的孔隙度，導致土壤的物理結構發生改變，微生物代謝活動受到抑制，使冬季草坪土壤呼吸速率顯著下降(P<0.01)。這與前人研究林地壓實對土壤呼吸影響結果一致[20-21]。踩踏降低土壤呼吸速率主要可能通過以下幾個途徑：1)首先，土壤是個多孔隙的復雜系統，踩踏使土壤緊實從而降低了土壤孔隙度，土壤通透性下降，進而抑制了土壤O2和CO2等氣體的擴散，使外界O2不能順利進入土壤，而內部產生的CO2又不能及時地擴散到大氣中，導致土壤形成了一個缺氧的環境，進而抑制溝葉結縷草的根系和好氧微生物的活動，抑制土壤呼吸的主要生物化學過程——三羧酸循環，使無機物質礦化作用減弱[22]，土壤呼吸速率下降；2)其次，踩踏直接破壞溝葉結縷草的葉和莖，導致光合產物從地上底物向根部的輸入減少，進而使土壤中積累的有機碳減少，一方面，根系會因供給的養分不足而生長緩慢，其呼吸自然會降低[23-24]，另一方面，土壤根系微生物也會因底物的缺乏和能量供給的不足而導致其呼吸變弱甚至死亡；3)再次，踩踏使溝葉結縷草草坪根系生物量下降了72.34%，這主要是由于土壤緊實脅迫阻礙了根系的穿插能力和伸長生長、抑制了幼苗的生長與建立、降低了根系活力[25]，根系的呼吸受到抑制，這種抑制程度隨著土壤緊實脅迫時間的延長而加劇[26]。有研究表明土壤呼吸與根系生物量呈正相關關系[27-28]，李熙波等[9]也報道結縷草草坪總生物量對土壤呼吸季節動態的解釋程度為88%，可見根系呼吸是土壤總呼吸很重要的組成部分[29]。此外，根系生物量降低導致通過根系向土壤輸送的有機碳減少[30]，進而導致微生物代謝呼吸減弱，土壤呼吸降低。本研究中，踩踏使溝葉結縷草草坪根系生物量顯著下降勢必會使土壤呼吸速率顯著降低。這與鄭俊騫等[26]研究報道土壤緊實脅迫對黃瓜(Cucumissativus)根系呼吸代謝的影響結果類似。4)最后，土壤溫度、濕度、微環境的變化都會影響土壤微生物量、微生物活性和微生物群落結構[31]，從而影響土壤呼吸，并會受到其諸多因子的交互影響[32]。本試驗中，一方面，踩踏使土壤溫度升高和部分根系死亡，為微生物代謝提供了一定的溫度和養分，這在一定程度上可促進微生物活動，使土壤呼吸升高；但是，另一方面，踩踏降低了土壤水分，從而降低土壤碳底物擴散和微生物利用性，此外，踩踏使根系生物量減少也會在一定程度上降低根際微生物的數量和活性，更為重要的是，踩踏嚴重影響了土壤微環境從而使微生物代謝活動的前提條件受到限制，最終這些因子的交互作用導致土壤呼吸下降。

土壤呼吸的溫度敏感性(Q10)是與全球氣候變暖密切相關的一個指數，Q10值的微小變化就可能導致對土壤呼吸評價發生很大變化，從而使土壤碳估算產生重大誤差，對預測未來氣候變化下的土壤碳平衡具有重要意義[33]。本研究發現，踩踏使溝葉結縷草草坪土壤呼吸的溫度敏感性Q10降低了14.6%。一般情況下，Q10與底物的可利用性呈正比[34]，植物根系分泌物往往帶有大量活性有機碳，這部分碳很容易被微生物直接利用，通過呼吸釋放到大氣。本研究發現，踩踏極大降低了地上和地下生物量，從而導致地下活性有機碳輸入和分配減少，進而引起土壤呼吸溫度敏感性下降。另外，本研究已經發現踩踏顯著地降低了草坪土壤水分。土壤水分下降，不利于可礦化土壤碳底物的擴散，并降低底物的可利用性，從而降低土壤呼吸溫度敏感性。

綜上所述，人為踩踏明顯增加了亞熱帶溝葉結縷草草坪土壤容重、土壤溫度，降低了土壤水分、土壤孔隙度、地上/地下生物量，從而極大降低溝葉結縷草草坪冬季休眠期土壤呼吸及溫度敏感性。四川盆地溝葉結縷草草坪冬季休眠期土壤呼吸主要受土壤溫度控制，而與土壤水分關系不大。踩踏可能通過直接和間接方式綜合作用導致土壤呼吸下降。踩踏不僅降低亞熱帶溝葉結縷草草坪土壤碳排放，而且可能降低土壤碳釋放對未來氣候變化敏感性。