大中型土壤動物對內陸鹽沼沿退化序列環境的指示研究

羅金明，尹雄銳，葉雅杰，王永潔

(1.齊齊哈爾大學理學院 化工學院，黑龍江 齊齊哈爾 161006；2.水利部松遼委員會流域規劃與政策研究中心，吉林 長春 130021)

土壤動物受棲息環境的影響往往表現出一定的空間分布格局，而土壤動物分布的空間格局既取決于自身的特征[1]，又與棲息環境密切相關[2]，這就導致某些種群會對外在環境的變化做出敏感的反應，利用這種反應就能深入的了解環境演變的過程及其機理，也能為環境保護提供參考。事實上，自然環境的演變(例如溫度與濕度的變化[3])以及人為的擾動，都可能導致土壤動物種群時空特征發生顯著的變化[4-6]。當濕地生態系統受到外來擾動的脅迫時，土壤動物群落會對環境變化做出響應并最終與環境相適應[7]。例如Maria等[8]發現降低亞馬遜雨林枯枝落葉層的濕度能導致該地區蜘蛛(Araneae)多樣性顯著增加，干旱則是限制像彈尾目(Collembola)、甲螨(Oribatida)等對土壤濕潤度依賴較高的節肢動物種群密度的重要因素[9]。有機質層的循環受到干擾可能對土壤動物多樣性帶來致命的沖擊，且需要花相當長的時間才可能恢復[10]。由于土壤動物本身是生態系統的一部分，除了對環境的變化做出響應外它們對環境的演變也起著至關重要作用[11]，因此土壤動物的分布格局或者本身特征可以為濕地水環境的變化提供良好的指示作用，甚至會比直接利用土壤的理化性質探討環境的變化更有效[12]，而且使用具有指示功能的生物來監測環境的變化不僅有助于在環境退化的初期就能探測到變化，還有利于評估環境質量改善的效率[3]。

松嫩平原中西部地勢地平，發育了大面積的鹽沼濕地，從小尺度來看該區域濕地表現出沼澤、草甸土和草原鑲嵌分布的格局。受人為擾動和自然影響松嫩平原西部濕地已經發生了明顯的退化，但我國對土壤動物與環境關系的研究集中在森林、耕地以及草原系統上[13-14]，尚沒有開展對內陸鹽沼濕地中土壤動物多樣性面對干旱的擾動下的響應的專項研究；另一方面，盡管人們對土壤動物進行了大量的研究，但還是僅了解其中很少一部分，即使對已經認識的土壤動物種類的分布以及多樣性規律仍然知之甚少[15]。內陸鹽沼系統的演變往往與區域環境的干擾密切相關，研究區域尺度土壤動物與水環境變化的響應規律對于濕地水環境變化的預測和保護十分重要。

本研究在扎龍濕地選取具有代表性的實驗小區進行了布點監測和采樣分析，通過研究典型鹽沼濕地系統退化序列下大中型土壤動物的空間格局及與土壤環境的關系，旨在探討該區域大中型土壤動物對濕地系統退化的指示效應，為該區域濕地保護提供參考。

1 材料與方法

1.1 研究區概況

扎龍濕地處于我國松嫩平原西部的烏裕爾河的下游地區，總面積2100 km2，其中蘆葦(Phragmitesaustralis)沼澤的面積在60%以上，是我國最具典型性和代表性的內陸濕地生態系統之一，也是丹頂鶴、白枕鶴、白鸛等珍稀動物的棲息繁殖地。試驗區位于扎龍濕地的齊林島村(47°17′57″ N，124°27′03″ E)，海拔145～151 m，屬于半濕潤—半干旱氣候，多年平均降雨量420 mm，蒸發量高達1489 mm[16]。植被由蘆葦、狹葉香蒲(Typhaangustifola)、寸草苔(Carexduriuscula)、拂子茅(Calamagrostisepigeios)、虎尾草(Chlorisvirgata)、羊草(Leymuschinensis)、堿蓬(Suaedaglauca)和香蒲(Typhaminima)等17個屬，11個科組成。景觀類型按海拔高度的變化依次為蘆葦/香蒲沼澤(覆蓋度85%以上，海拔高度145.1 m)―寸草苔/拂子茅苔草草甸(覆蓋度80%以上，海拔高度145.5 m)―虎尾草/羊草草甸草原(覆蓋度40%～60%，海拔高度145.6 m)―裸地(覆蓋度小于5%，海拔高度145.7 m)4種組成，這種順序實際上也代表了該地區典型濕地植被退化過程的演替序列。在研究區按4種代表性植被類型依次布點，定義為A、B、C 和D(圖1)，A(齊林村)到D(東升水庫)的直線距離為1500 m，淺埋地下水和地表水屬于HCO3-Na型弱礦化度地下水[16]。

2012年5月在各取樣點選擇0.5 m×0.5 m樣方，分別取土樣0～5 cm，5～10 cm，10～15 cm和15～20 cm分類鑒別土壤動物，同時取部分土樣回室內分析土壤物理特性和化學特征，各樣點取 3個重復。

圖1 研究區典型的植被-土壤景觀及取樣點布設Fig.1 Soil-vegetation landscapes in scale of 1800 m in study site and sampling design 羊草 L. chinensis；堿茅 Puccinelia micrandra；虎尾草 C. virgata；寸草苔 C. duriuscula；圓葉堿毛茛 Ranunculus cymbalaria；萹蓄蓼P. aviculare；蘆葦 P. australis；三棱苔草 Bolboschoenus maritimus；香蒲 T. minima.

1.2 研究方法

土壤理化性質分析方法根據文獻[17]。土壤有機質含量用重鉻酸鉀-硫酸氧化法測定，土壤鹽分含量的水土比為5∶1，pH值的水土比為2.5∶1.0。環刀法測定土壤容重和孔隙度。堿化度(exchangeable sodium percent, ESP)以交換性鈉(Na+)和陽離子交換量(CEC)的比值得到。

用手撿法收集土層當中的大中型土壤動物。將收集到的土壤動物對照尹文英[18]所著的《中國土壤動物檢索圖鑒》一書進行分類鑒定和數量統計，一般鑒定到屬，同時統計個體數量。根據所捕獲的土壤動物的數量占總捕獲量的百分比進行劃分，個體數占總數>10%為優勢類群(+++)，1%～10%為常見類群(++)，<1%為稀有類群(+)[19]。

式中，Pi=ni/N，Pi為i個種的相對多度；S為類群數；ni為第i個種的個體數，N為群落中所有種的個體總數。

土壤動物與環境因子的關系的典范對應分析(CCA)用Canoco for Windows 4.5軟件包完成。

2 結果與分析

2.1 土壤的理化性質

圖2 土壤表層枯落物組成(點A為裸地而未示出)Fig.2 Composition of organic materials in surface horizon

地表枯落物是有機質的重要組成部分，對于濕地生態系統結構的穩定和功能體現具有重要意義[9]。從圖2 可見，點A為裸地，沒有明顯的枯落物富集；B的枯落物總量為204.99 g/m2，其中枯枝和半分解物所占比例分別為22.7%和38.3%，腐殖質占39%。點C的有機質總量為377.86 g/m2，半分解物占44%，腐殖質占27%。點D的有機質含量最高，并且半分解物占42%以上。圖3可知，樣點A和B有較高的堿化度(ESP分別高達65%和40%)和pH(9.5～10.4)，點B和C樣區有機質表聚性的特征，以點C最明顯，點D的有機質含量為4個樣點最高，即使20 cm深度的有機質含量高達3%以上。

圖3 土壤堿化度(ESP)、有機質(%)以及pH特征Fig.3 Exchangeable sodium percent (ESP), organic material (OM,%) and pH along soil profile at four spots

表1可知，點A的土壤結構緊實，孔隙度很低且毛管孔隙含量較低，容重在1.45以上。樣點B和C都是表層的孔隙度較高、容重小(B含有31%的毛管孔隙，C為39%)，表層能保持一定水分，20 cm以下土層的孔隙度明顯減少，同時毛管孔隙含量也明顯減小，其貯存水分的性能也減弱。樣點D土壤質地輕，結構疏松，孔隙度較高，植物殘根層(10～20 cm)的孔隙度高達62%，且主要以毛管空隙為主(含量為41%)，即使在50 cm以下的土層其毛管孔隙度仍然高達34%，容重僅為1.33。

表1 4個取樣點土壤的孔隙度和容重Table 1 Soil porosity and bulk density along profile of four locations

土壤水鹽和pH值空間結構如圖4。總體來看，沿著海拔高度從高到低的順序各取樣點土壤的含水率逐漸增加，其中點D的含水率顯著高于其他3個取樣點；鹽分含量大小則正好相反，蘆葦沼澤的鹽分最低，都在0.1%左右；裸地土壤的鹽分含量最高，且其表層的鹽分最高(達1.02%)。

根據土壤動物和生境的相互影響的觀點，在這種小尺度上土壤理化性質所表現出的差異必然會對其棲息繁殖的土壤動物種屬和分布格局產生影響。

圖4 各取樣點不同深度水分和鹽分剖面特征(2012年5月10日樣品)Fig.4 Soil moisture and salt content along soil profile on 10th May of 2012

2.2 土壤動物空間分布與多樣性特征

從表2可見，點A整個土壤剖面的大中型土壤數量和種屬都是4個取樣點最少的，僅4個屬共計32只，優勢類群為鞘翅目、雙翅目以及彈尾目。點B的大中型土壤動物以膜翅目為主，共捕獲膜翅目96只，占該樣點所有大中型土壤數量的40%，等翅目(鼻螱科)和雙翅目幼蟲也是該樣點的優勢種群，分別捕獲48和36只(占20%和15%)，常見類群為彈尾目、蜘蛛目、盲蛛目和墊刃目；另外該樣點土壤動物種類數是4個樣點中最多的，共計有9個科10個屬。點C大中型土壤動物數量比羊草草原區多，共計296只，優勢種群為膜翅目和雙翅目幼蟲(分別占32%和26%)，蜘蛛目和盲蛛目為常見類群。點D的土壤動物數量是4個取樣點最多的(共計捕獲1024只)，以環口螺科的數量最多，占該取樣點的大中型土壤動物數量的72%；其次是雙翅目幼蟲，數量為232只，占總捕獲量的23%，以等翅目和鞘翅目為常見類群。

表2 各取樣點的土壤動物多樣性特征Table 2 Statistics of soil large-meso fauna in the research area

注：+++代表個體數/總數>10%，++代表個體數/總數1%～10%，+表示個體數/總數<1%，- 表示未出現的種群。

Notes: +++ means individual/total >10%, ++ for 1%-10%, + for <1%, - represents species undetected.

從圖5可知，土壤動物個體密度和類群數表聚性明顯，且不同取樣點的分布格局存在差異。從土壤動物的個體密度表聚程度來看(圖5a)，按照如下順序變化：點D>點C>點B>點A；點A土壤動物數量沿剖面分布為：0～5 cm共計8只，5～10 cm分布20只，10～15 cm為12只，15 cm以下幾乎沒有大中型土壤動物分布。其他樣點的土壤動物都是表層土壤動物個體密度最高。從類群數來看(圖5b)，各取樣點的表聚性也很明顯，尤其是點C的表聚性最明顯。不過點D的5～10 cm土層類群數卻是整個土壤剖面最大的(7個科)，0～5 cm土壤動物種群數為6種。此外，單位面積點B表層的類群數是4個樣點最高的(具有10個科的土壤動物)。

圖5 不同生境下土壤動物的個體密度(a)和類群數(b)在土壤中的垂直分布Fig.5 Vertical distribution of individual density (a) and groups (genera) of soil fauna under different habitant

土壤動物多樣性特征可見(表3)，多樣性指數H與豐富度指數E呈正相關，E最高的是羊草草原的土壤(E=1.96)，盡管蘆葦沼澤大中型土壤動物數量最多，但是多樣性指數卻最小(H=0.91)，而羊草草原種屬多且土壤動物在各種屬都有一定數量分布，和豐富度指數E結果相同。均勻度指數最高的裸地(J=0.95)，與之毗鄰羊草草原的均勻度僅0.76，蘆葦沼澤的均勻度最低(J=0.47)。優勢度指數最高的是拂子茅苔草草甸土(D=0.78)，蘆葦沼澤最低(D=0.47)。

2.3 土壤動物對環境梯度的響應

微地域內土壤動物與土壤環境因子關系十分復雜，通過排序則可以建立土壤動物變化與土壤因子的梯度關系[13]。利用典范對應分析(CCA，蒙特卡洛檢驗F=32.01，P=0.002)研究不同生境大型土壤動物的分布和環境因子差異對大型土壤動物群落的影響(表4和圖6)。表4可見，排序軸I解釋了66.8% 的生境和動物物種變化, 排序軸I和II解釋了77.9%的生境和動物物種變化。此外，圖6可以看出軸I將濕潤的蘆葦沼澤、草甸和相對干旱的羊草草原的土壤動物分開，排序軸II 則進一步將蘆葦沼澤和苔草草甸的土壤動物區分開來。環境因子對土壤動物影響大小以及相關性為：土壤濕度、有機質、土壤堿化度、孔隙度和pH 對土壤動物的分布有較大程度影響(濕度對土壤動物的分布影響最大)。

表3 土壤動物群落多樣性指數特征Table 3 Diversity index of soil fauna families at four spots

表4 土壤環境因子與排序軸相關關系Table 4 Interset correlations of environmental variables with Canonical correspondence analysis axes

根據圖6還可知，環境因子可以分為兩大類：濕度、有機質和孔隙度為一類，這些指標總體上反映濕地濕潤和豐富腐殖質的特征；土壤堿化度和pH以及鹽分為另一類，它正好是土壤鹽漬化程度的3大指標，因此可知該區域土壤鹽漬化的發展對大中型土壤動物分布格局有較明顯的影響，土壤容重與鹽分、土壤堿化度和pH在同一象限。

通過典范對應分析揭示了研究區大中型土壤動物可以分為：生活在水環境當中的土壤動物(水生型，例如腹足綱皮氏螺屬和腹足綱環口螺屬)、草甸季節性滯水且十分濕潤的土壤動物(濕生型，例如等翅目和墊刃目)以及羊草草原相對較干旱的土壤動物類群(中生型，以彈尾目為代表)，另外還有同時適應這些處境的土壤動物類群(即具有較寬的生態幅，以鞘翅目和雙翅目為代表)。另外，點A和點B雖然毗鄰，但是在地表植被受到破壞后，土壤性質發生了顯著的變化，因而土壤動物種類也發生了顯著的變化，點A幾乎沒有代表性土壤動物。

圖6 土壤動物個體密度與環境因子的CCA排序Fig.6 Canonical correspondence analysis result based on large-meso faunal species scores with seven environmental variables 堿化度 Exchangeable sodium percent (ESP). 等翅目Isoptera; 墊刃目Tylenchida; 盲蛛目Opiliones; 膜翅目Hymenoptera; 蜘蛛目Araneae; 彈尾目幼蟲Collembola; 中腹足目Mesogastropoda; 雙翅目幼蟲Diptera; 鞘翅目Coleoptera; 線蚓屬Enchytraeus.

3 結論與討論

松嫩平原中西部發育大面積的河漫灘鹽沼濕地，且濕地在小尺度內表現出沼澤、草甸以及鹽漬化草原相間的微域空間結構。從本研究得到結果來看，這種微域土壤動物與土壤因子的作用是相互影響和制約的，一方面土壤環境因子直接影響土壤動物的種類組成和數量，另外大中型土壤動物對土壤環境有十分明顯的指示作用。

蘆葦沼澤區表層常年或者大部分時間被水浸泡，在土壤表層繁殖大量的腹足目(例如環口螺屬)，而其他種類的土壤動物則分布在5 cm以下的土層，所以點D表層土壤動物個體密度最大，但是種群密度卻小于亞表層，這也是導致該樣點的多樣性指數較低原因。而其他樣地地勢稍高，所繁殖的土壤動物種群都以濕生或者中生為主，土壤表層有機質最高，孔隙結構好，所以個體密度和種群密度都表現出明顯的表聚性。國外研究也證實土地利用、土壤養分、pH、土壤濕度等與土壤動物群落有密切的聯系[3]。近幾十年來，過度的人為活動使濕地土壤理化環境惡化，土壤迅速堿化(主要體現在堿化度和pH的迅速增加)，另外在松嫩平原西部地區地表有植被的鹽漬化區土壤堿化度都是亞表層最高，而土壤動物則主要分布在枯落物層和土壤表層，本研究中土壤堿化度和pH與2個分類軸的相關性都十分顯著，并且點A土壤當中棲息的土壤動物無論個體密度還是種群密度都明顯小于毗鄰的羊草草原區。

研究表明，森林地區的濕度對土壤動物種群具有十分重要的影響[8]。結果表明，土壤濕度同樣是影響鹽沼濕地土壤動物種群密度的一個重要因素。拂子茅苔草甸區地表具有豐富的枯枝落葉，同時土壤濕度明顯高于羊草區，所以其土壤動物個體密度高于羊草區。羊草草甸草原地區地勢較高，熱量條件優于其他樣區，而熱量條件也是影響土壤動物多樣性的重要因素[9]，這可能是羊草草原區的土壤動物種群密度較其他樣點都高的原因。有機質層對土壤動物的生存與繁殖也極其重要，有機質層的循環過程受到干擾則可能對土壤動物多樣性帶來致命的沖擊[10,12]。

本研究從海拔由低到高取樣順序正好是該地區鹽沼退化序列，而這種環境梯度下所出現的土壤動物分布格局可以用來指示濕地水環境的變化過程。本研究通過典范對應分析，發現環口螺科、等翅目和墊刃目以及彈尾目對濕地水環境具有較強的指示作用，其中環口螺科對應常年或者經常性滯水的沼澤環境，彈尾目則主要在地勢較高且土壤濕度相對干旱的羊草草甸草原分布。本研究僅分析了春季大中型土壤動物對濕地微環境梯度的響應，如果能開展年內不同月份以及年間大中型以及小型土壤動物多樣性指數的變化特征，則能進一步揭示對該區域濕地退化過程及機理。