鼢鼠土丘演替對植物功能群與生產力的影響

張靈菲，張新中，張燕堃，冶娜娜，傅華，江小雷

(蘭州大學草地農業科技學院 草地農業生態系統國家重點實驗室, 甘肅 蘭州 730020)

嚙齒動物是草地生態系統中一類極為重要的食草動物，如荒漠草原的更格盧鼠(Dipodomysmerriami， kangaroo rats)[1]、北美大草原的旱獺 (prairie dogs)[2-4]和囊鼠(Geomyidae, pocket gophers)等[5-6]。許多研究表明，嚙齒動物的采食和挖掘活動對植被的組成和結構 (如物種多樣性)、土壤的理化性質 (如土壤通透性、土壤肥力及土壤微生物等) 產生重要影響，進而影響到草地生態系統功能。其干擾活動極大地改變了原有生境的資源分布格局[7-9], 為其他生物的生存創造了新的環境, 因而被喻為“生態系統工程師”[7]。

營地下生活的高原鼢鼠 (Myospalaxfontanerii) 作為高寒草甸草食動物的重要組成成員, 其掘土造丘活動對高寒草甸生態系統同樣有重要的影響[10-11]。高原鼢鼠在青藏高原高寒草甸的分布面積可達12%以上，其種群密度可達70只/hm2左右[12]。平均而言，每只鼢鼠每年可造土丘242個，每個土丘的直徑約20～70 cm[13]。在重度退化草地, 鼠丘面積可占草地面積的70%左右。鼠丘的形成造成了草地生物多樣性的下降，植物群落結構發生了較大變化，毒雜草比例增加，優質牧草種類和數量減少，飼草品質和草地利用率大幅度下降，但同時也開始了土丘上植物群落的次生(恢復)演替過程。研究表明，各類挖掘類嚙齒動物干擾后形成的土丘是維持草地生態系統植物群落物種多樣性的重要因素[5-6]。不同演替時期的鼠丘，其演替軌跡、物種組成、群落結構及生態過程大不相同，從而形成了高寒草地生態系統中復雜多樣的斑塊性生境，為具備各種不同競爭能力和入侵能力植物種的定居創造了條件[11]。而不同的物種組成又改變了草地的群落結構及牧草的飼用價值，進而影響到草地生態系統的生產力。因此, 研究鼠丘植物群落演替過程中植物功能群及生產力的變化特征，對深刻認識高寒草甸生態系統的本質及草地資源的合理開發、利用有重要意義。

功能群是植物生態學研究中常借助的一個重要的功能分類單位，作為一種有效的手段常被廣泛應用于植物群落響應干擾和全球變化的研究以及生物多樣性與生態系統功能關系的研究中[14-16]。用功能群來解釋不同演替梯度或生境中物種多樣性格局的變化及生態系統功能關系將使復雜的問題變得較為簡化且更具說服力[17]。因而植物功能群的方法被廣泛應用于不同生境中植物群落的演替、生物多樣性、干擾及環境變化對生態系統影響的研究中[18-19]。然而，高寒草甸生態系統中不同鼢鼠土丘演替對植物功能群與生產力關系影響的研究尚末見報道。本研究力求從生態學理論和生產實踐兩種不同的角度出發，探討鼢鼠土丘演替過程中生活型功能群和牧草適口性功能群的變化及其對高寒草甸生態系統生產力的影響，揭示高寒草甸鼢鼠干擾后的自然恢復規律，從而為退化草地的治理與恢復提供科學依據。

1 材料與方法

1.1 實驗地概況

研究設于甘肅省瑪曲縣萬倉鄉所轄區內。地理坐標為N 33°43′45″，E 101°44′50″，海拔3500 m。地貌為溝谷灘地，土層深厚，土壤為亞高山草甸土，有機質含量4.07%～5.02%。年均溫1.4℃，年均降水量463.9 mm。研究樣地為1998年設置的永久性鼢鼠危害研究草地，面積為15 hm2。為觀察鼠丘的自然演替過程，防止放牧家畜及其他大型草食動物的干擾，樣地自1998年起設置了圍欄。圍欄內草地類型、環境條件及植被組成相對一致。樣地自建成后不斷有鼢鼠入侵，因此樣地內包含有新土丘到8年以上的舊土丘。不同年限的土丘根據原有實驗的標記及土丘的土壤、植被狀況確定[20]。樣地內的植被為亞高山草甸，屬冬季牧場，草地退化明顯。主要植物組成為垂穗披堿草(Elymusnutans)、洽草(Koeleriacristata)、矮嵩草(Kobresiahumilis)、甘肅嵩草(K.kansuensis)、鵝絨委陵菜(Potentillaanserina)、二裂委陵菜(Potentillabifurca)、馬先蒿(Pedicularissp.)、乳白香青(Anaphalislactea)、細葉亞菊(Ajaniatenuifolia)、草玉梅(Nemonerivularis)等。

1.2 實驗設計與取樣

于2011年7月牧草生長高峰期在試驗區內以空間序列代替時間序列的方法，對不同恢復演替階段鼢鼠鼠丘植物群落物種組成、物種多樣性變化及不同植物功能群的變化進行了調查。按鼠丘形成的年限將其分為0(當年新土丘)，2，4，6和8年5個演替階段。于每個階段內選擇10個鼠丘，測定鼠丘上(30 cm×30 cm)的植物種類、各種植物的平均高度、蓋度、密度和生物量。最后將樣品帶回實驗室70℃條件下烘干48 h, 稱恒重。

1.3 數據分析

根據高寒草甸植物群落物種組成的特點, 按照草地生態系統研究中常用的方法[21], 將其按生活型功能群分為: 一年生或二年生植物、多年生禾草、多年生雜類草和莎草類4個功能群。牧草適口性功能群按家畜對其的喜好程度分為: 毒草、劣等、中等、良等和優等牧草5個功能群。

分別用物種數 (S) 和Shannon 指數代表物種多樣性，Shannon 指數的計算方法為：

H′=∑(ni/N) ln (ni/N)

式中，H′代表Shannon指數，ni表示種i在樣方中的生物量，N表示樣方中所有物種的生物量。

用地上生物量代替生產力指標。 分別以不同演替階段內10個土丘的生物量平均值、Shannon 指數平均數代表各演替階段的生產力和Shannon 指數(H′), 以10個土丘內的物種總數代表不同演替階段的物種多樣性(S)。

用SPSS 13.0統計分析軟件對不同演替階段功能群變化數據進行方差分析, 對演替與功能群及生產力間的關系進行相關性分析。

2 結果與分析

2.1 演替對物種多樣性與生產力的影響

調查中共記載植物87種, 其中禾本科8種，莎草科7種，豆科4種，雜類草68種。單個鼠丘上的植物種數變化于2種(新土丘) 至39種(8年土丘)之間，Shannon 指數變化于0.56～2.79之間, 生產力變化于56.80～299.44 g/m2之間。物種數和Shannon 指數均隨演替時間的延長而增加, 二者間呈顯著正相關關系 (物種數:Y=4.55x+0.6,R2=0.8914，圖1A; Shannon 指數:Y=0.277x+0.364,R2=0.8234，圖1B), 生產力首先隨演替時間的增加而增加, 當演替時間為6年左右時, 生產力達最高水平, 之后隨鼠丘演替時間的延續呈下降趨勢, 二者間呈單峰曲線關系 (Y=-5.5514x2+69.403x+56.349,R2=0.9553, 圖1C)。由此可見, 鼢鼠土丘的演替對植物群落的物種組成, 物種多樣性及草地生產力均有促進作用。

圖1 演替對物種多樣性和生產力的影響Fig.1 Effects of succession on species diversity and productivity

2.2 對生活型功能群的影響

鼢鼠土丘的演替對各生活型功能群物種多樣性 (H′) 的影響有所不同 (圖2)。一年生 (或二年生)植物的物種多樣性隨著演替的進程而減少, 二者間呈顯著負相關關系 (Y=-0.092x+1.256,R2=0.4369, 圖2A)。多年生禾草的物種多樣性隨演替的進程而增加, 二者間呈顯著正相關關系 (Y=0.177x+0.016,R2=0.9563, 圖2B)。莎草類的物種多樣性先隨演替的進程增加, 到演替的第6年時物種多樣性達到最大值, 之后不再隨演替年限的增加而增加, 而是趨于平緩, 二者間呈顯著的單峰曲線格局 (Y=-0.0192x2+0.3004x+0.0291,R2=0.7096, 圖2C)。同莎草功能群類似, 多年生雜類草的物種多樣性與演替間也呈現單峰曲線關系 (Y=-0.0223x2+0.4501x+0.2394,R2=0.8213, 圖2D)。

鼠丘的演替對生活型功能群生產力的影響與物種多樣性略有不同 (圖3)。一年生植物的生產力隨著演替時間的增加而下降, 在演替的初期, 一年生物種在群落中占主導地位, 第1年和第2年分別占總生物量的80%和55%。但隨著演替年限的增加, 其在群落中的生物量急劇下降, 到第4年其生物量僅占總生物量的 4%左右, 二者間呈顯著的負相關關系 (Y=-22.968x+170.61,R2=0.8835, 圖3A)。多年生禾草和莎草類的生物量則在演替后期達到最大, 二者與演替間的關系分別分單峰曲線 (Y=-0.571 4x2+13.688x-6.4294,R2=0.891, 圖3B) 和正相關關系 (Y=5.8581x-0.0291,R2=0.7296, 圖3C)。多年生雜類草生物量的峰值則出現在演替的中期階段, 其與演替間的關系也為單峰曲線 (Y=-4.4311x2+47.566x+19.006,R2=0.8591, 圖3D)。

圖2 演替對生活型功能群物種多樣性的影響Fig.2 Effects of succession on diversity of life form group

圖3 演替對生活型功能群生產力的影響Fig.3 Effects of succession on productivity of life form group

2.3 對牧草適口性功能群的影響

鼢鼠土丘的恢復演替極大地改變了牧草品質和草地利用率。隨著演替年限的增加, 有毒牧草和良等牧草功能群的物種多樣性呈現出先增 (2～6年間) 后降 (6年以后) 的變化趨勢, 二者間與演替時間的關系均為單峰曲線格局 (毒草:Y=-0.0198x2+0.3611x-0.2006,R2=0.7301, 圖4A; 良等牧草:Y=-0.032x2+3.0021x-0.9327,R2=0.734, 圖4D); 而劣等、中等和優等牧草功能群的物種多樣性均隨著演替年限的延長大幅度增加, 三者與演替年限間均呈正相關關系 (劣等牧草:Y=0.093x-0.044,R2=0.6587, 圖4B; 中等牧草:Y=0.1792x+0.426,R2=0.7327, 圖4C; 優等牧草:Y=0.2593x+0.1984,R2=0.7751, 圖4E)。

不同適口性功能群的生產力也受到鼠丘演替的極大影響 (圖5)。同物種多樣性一樣,有毒牧草和良等牧草的生物量亦呈現出先升后降的變化趨勢,二者間與演替年限間均呈單峰曲線關系(有毒牧草:Y=-1.4761x2+17.682x-5.8806,R2=0.542,圖5A;良等牧草:Y=-2.8119x2+31.2801x+14.076,R2=0.6018,圖5D)。劣等牧草的生物量隨演替年限的增加而減少, 二者間表現為負相關關系(Y=-6.225x+61.578,R2=0.3826, 圖5B)。而中等牧草和優等牧草的生物量變化則與之不同, 均隨演替年限的延長而急劇增加, 二者與演替間呈正相關關系 (中等牧草:Y=7.198x+1.558,R2=0.8035, 圖5C; 優等牧草:Y=22.546x-25.208,R2=0.7903, 圖5E)。

圖4 演替對牧草品質功能群物種多樣性的影響Fig.4 Effects of succession on diversity of forage quality group

圖5 演替對牧草品質功能群生產力的影響Fig.5 Effects of succession on productivity of forage quality group

3 討論

高原鼢鼠對草地的影響主要是通過掘土造丘活動而產生的。其挖掘活動將地下土壤堆至地表, 形成了理化性質完全不同于周圍生境的土丘斑塊[22], 為其他物種的生存創造了條件[11]。隨著土丘的形成, 開始了土丘上植物群落的演替過程, 從而導致草地植物群落的物種組成和多樣性發生極大的變化[6]。關于草地演替過程中物種多樣性的變化格局, 有兩種不同的理論解釋。一種理論認為, 在演替的過程中, 植物種類隨時間的延長而逐漸增加, 至演替后期達到最大值, 即物種多樣性隨演替時間的延長而增加[23]。另一種理論認為, 由于短命植物和長壽植物的共存, 物種多樣性在演替的中期階段達到峰值, 即演替的中度干擾理論[24]。本研究結果中植物總體多樣性 (物種數和H′) 變化格局符合第1種演替理論, 即物種多樣性隨演替時間的延長而增加, 二者間呈正相關關系 (圖1A, B)。該結果與其他地下嚙齒動物土丘演替的研究結果類似, 證明鼠丘改變了原有草地植物組成的格局, 其演替為不同競爭能力物種的替換和共存創造了條件, 因而導致物種多樣性的增加[25-26]。而總體生產力變化模式則符合第2種理論: 即生產力水平在鼠丘演替的中期階段達到最大 (圖1C)。 同時, 生產力水平與物種多樣性關系也符合草地生態系統中物種多樣性-生產力關系研究模式: 即物種多樣性中等水平時, 生產力達到最大值[27-28]。

鼠丘的演替對不同生活型功能群的影響則有很大區別 (圖2,圖3)。鼠丘的形成改變了原有的土壤特性和物種競爭關系, 為 “雜草對策型” 物種的侵入創造了有利條件, 因而一年生物種的多樣性和生產力水平在演替初期都很高[29]。但隨著演替的進展, 先期入侵種使環境條件發生改變, 增加了鼠丘土壤的異質性[6], 使其更加適宜其他物種的入侵, 進而發生競爭替代作用, 其結果是先期入侵的一年生植物多樣性和生產力急劇下降 (圖2A,圖3A), 而競爭耐受型物種多年生禾草、莎草類和多年雜類草的物種多樣性和生產力則不斷上升 (圖2B, C, D, 圖3B, C, D), 直至演替的中、后期達到峰值。該結果顯示, 鼢鼠鼠丘植被的演替軌跡與其他小型哺乳動物干擾地的植被演替動態類似[6,26], 隨著演替時間的延長, 不同生活對策的物種交替輪換, 相互共存, 直至達到平衡狀態[25-26,30]。但也有研究表明, 局部干擾地演替過程中物種多樣性的變化模式取決于斑塊內的有效資源水平[9], 因而, 小型哺乳動物干擾后土丘上植物多樣性變化表現為不同的格局[25]。

鼢鼠土丘演替對牧草適口性功能群也有較大的影響 (圖4,圖5)。適口性是體現植物競爭能力的重要功能特征之一, 與其生存環境有著密切的聯系[31]。一些利用植食性昆蟲的研究表明, 植物的食口性與植物群落的演替密切相關[32-33]: 演替初期, 由于 “雜草型” 植物所具備的防御對策主要是逃避, 而不是分泌較多的次生化合物, 因而其適口性一般較好[34]。隨著演替階段的延長, 占據優勢地位且具有較強競爭能力的物種多依賴于次生化合物分泌作為防御手段, 因而其適口性較差[35]。與上述結果不同, 本研究結果表明, 在演替初期, 各適口性功能群的物種多樣性和生產力水平均較低, 即可食性牧草總量較少。隨著演替時間的延長, 各功能群的多樣性雖然都有程度不同的增加, 但總體而言, 中等, 良等, 優等牧草多樣性(中, 良, 優H′分別為1.41～1.83, 0～1.18, 0～2.09, 圖4C, D, B) 和生產力 (中, 良,優分別為5.72～60.27 g/m2, 21.16～118.04 g/m2, 0～180.76 g/m2, 圖5C, D, B) 的增加幅度更大, 而毒草和劣等牧草的多樣性(毒, 劣H′分別為0～1.25, 0～0.69, 圖4A, B)和生產力水平(0～50.28 g/m2)增幅較小或急劇下降(101.28～8.26 g/m2), 且毒雜草在植物群落中所占比例較低。因此, 牧草的適口性是隨著演替過程的延長而增加的, 即草地的牧草品質是隨著鼠丘演替時間的延長而提高的。這可能是由于研究中所使用的草食動物種類不同, 各自具備獨特的進化史和生理代謝特征, 對不同植物種的喜好程度不同所致。其他研究中以喜食雙子葉植物的無脊椎草食動物的適口性為評判標準[33], 而本研究中是以喜食禾草的有蹄類家畜(綿羊)的適口性為評判標準。此外, 研究所涉及的草地生態系統類型和干擾類型亦不相同, 因而植物群落的演替軌跡及群落結構的變化格局也存在較大差別[6,18]。

綜上所述, 本研究從生態學理論和生產實踐兩種不同的角度出發，探討鼢鼠土丘恢復演替對生活型功能群和牧草品質功能群的變化及其對高寒草甸生態系統生產力的影響。結果表明，鼢鼠土丘的演替對植物群落的物種組成，功能群結構及草地生產性能等均產生了重要影響。無論是植物功能群的物種多樣性, 還是草地生產力水平, 均隨鼠丘的演替有程度不同的提高。研究證明, 利用功能群理論研究鼠丘演替過程中植物群落及生態系統功能(生產力)的變化，能夠較好地揭示高寒草甸生態系統植被響應生物干擾的對策。