磁共振彌散加權成像在直腸癌檢查中的價值

康英杰，張皓 審校

1.上海市第一人民醫(yī)院寶山分院放射科，上海 200940

2.上海市第一人民醫(yī)院放射科,上海200080

直腸癌是胃腸道最常見的惡性腫瘤之一。在我國，直腸癌的發(fā)生率呈逐年上升趨勢，并嚴重影響到人們的健康和生存質量。美國一項統(tǒng)計結果顯示，過去的近20年，直腸癌患者的死亡率下降了35%[1]，可能與早期的篩查、診斷和更好的治療方法有關。MRI是目前診斷直腸癌較好的方法之一。DWI(彌散加權成像)對于發(fā)現及診斷直腸癌具有較大的優(yōu)勢。

1 MRI在直腸癌影像檢查中的應用

直腸癌的預后很大程度上取決于TNM分期，準確的分期對于最佳治療方法的選擇至關重要。腫瘤環(huán)周切緣(circumferential resection margin，CRM)的情況是很重要的預后因素，可以預測患者術后生存率和局部復發(fā)率。

由于MRI極好的軟組織描繪能力，越來越多地應用于盆腔腫瘤分期和監(jiān)測，特別是直腸癌、膀胱癌和前列腺癌[2]。MRI于1999年首次應用于直腸癌診斷研究中，已經成為直腸癌診療計劃中必不可少的檢查方法，并且作為一種非侵襲性的操作，不受患者不適的影響[3]。MRI空間分辨率高，高場強的MRI能很好的區(qū)分直腸壁各層，以及相應外膜和腸周脂肪間隙，經常用于評估術前分期和腫瘤CRM范圍，有助于評估患者復發(fā)風險和最佳治療策略[4]。高分辨率MRI可以對腫瘤本身、腸壁外的浸潤、淋巴結轉移、直腸系膜筋膜受累和血管浸潤等多個預后危險因素進行準確評估。歐洲腫瘤學會也推薦使用MRI篩選手術病人，并結合術前和術后完整的結腸鏡檢查[5]。

彌散加權成像(diffusion-weighted imaging，DWI)是一種新興的功能MRI成像技術，顯示了組織中自由水分子運動的程度，并依靠水分子在組織中彌散的特性評估組織的生物學特性。DWI對于腫瘤惡性程度、TMN分期及環(huán)周切緣情況的判斷和治療療效的評估有潛在價值。

2 DWI的原理及研究進展

2.1 DWI成像原理及ADC值

在不受限制的環(huán)境中，水分子的運動是完全自由的，亦即布朗運動。在生物組織中，水分子的運動并不是完全自由的。DWI就是利用了不同組織間水分子的運動的差異，反映了組織中各組成如細胞膜、生物大分子等對水分子布朗運動的限制。該成像方式快速，而且不需要使用對比劑。可以定性和定量反應細胞水平的變化以及微循環(huán)灌注情況，從而得到腫瘤獨特的細胞特性以及細胞膜的完整性[6]。細胞細微結構的變化，往往先于形態(tài)學變化。

組織的彌散度與其細胞間微環(huán)境的緊密度反相關。一般來說，緊密度高的細胞組織具有更緊湊的細胞連接，水分子運動相對更受限，而相對低密度細胞組織或細胞壞死及凋亡后，水分子運動將會更加自由。當直腸癌浸潤時，正常結構被腫瘤細胞破壞、替代，由于腫瘤異性細胞的過度增殖，細胞核異型性高，細胞密度大，核漿比例高，細胞內外間隙減小，從而阻礙水分子的擴散運動，致使DWI信號升高。

目前最常用的成像序列是平面回波彌散加權成像(echo planar imaging DWI，EPI-DWI)。EPI序列掃描速度快，基本上能克服大部分生理運動的影響，且提供了快速切換的高梯度場，可以獲得高b值的DWI影像。其限制在于信噪比SNR比較低，圖像質量較差，并且EPI序列易存在相關偽影。

彌散加權程度用b值表示(彌散敏感系數)，單位為s/mm2。b值是DWI成像中最重要的參數，b值改變主要是改變了DWI技術對探測組織中水分子運動的敏感性。DWI可以量化為表觀彌散系數(apparent diffusion coefficient value，ADC值)，這種定量成像生物標志物已經被證實可以用來區(qū)分病變的良惡性，同時反應病變一定的組織學特性。通常，彌散越受限，ADC值越低。在惡性腫瘤中，較低的ADC值對應了較高的T分期和較低的分化程度，侵襲性高的腫瘤ADC值更低。Solak A[7]的研究證實了良惡性病變的ADC值有顯著差別，良性病變ADC值顯著高于惡性病變。當ADC閾值定為1.21×10-3mm2/s時，診斷惡性病變的敏感性為100%，特異性為87.3%，準確性為89.3%。一些良性病變可能會誤判為惡性，但惡性病變很少會被診斷為良性。

DWI需要至少2個b值，包括b=0 s/mm2，和一個按照部位或受損器官而決定的較高的b值(500～1000 s/mm2)。b值取點越多，計算的ADC值越準確。當b值為0，水分子為高信號，圖像類似于T2WI。低b值(50～100 s/mm2)時，測得的水分子運動主要來自運動較快的血液流動。在高b值(500～1000 s/mm2)時，由于在細胞緊密度高的組織中水分子運動是受限的，水分子在這些組織中仍可以保持其高信號。這說明了為什么一些細胞緊密度高的組織，如腫瘤組織、神經組織、正常淋巴組織、腸黏膜和正常子宮內膜等在高b值時表現為高信號。當DWI敏感度提高(增大b值差)到一定程度，才能更準確反映組織內水分子的運動。所以，低b值時，ADC值受灌注影響較大；高b值時，能更精確的反映彌散狀況及測量的ADC值，故測ADC值時宜選用較高的b值和較大的b值差。

隨著b值的提高，結直腸癌與周圍組織信號差異越來越明顯，病變檢出的敏感度和特異度都得以提高，且高b值可以減少灌注影像，測得的ADC值越準確。故測量活體的ADC值宜選用較高的b值和較大的b值差，這樣所得到的數值一致性較好。但b值進一步增高，由于檢查序列對運動敏感，且噪聲和圖像變形也進一步加重，所以應在一定范圍內選擇高b值。

2.2 雙指數模型的概念

如前述，DWI圖像質量及ADC值測量受b值影響，在此條件下，組織信號隨b值呈線性(即單指數函數)衰減。但由于微循環(huán)灌注的影響不能完全排除，單b值模型所測得的ADC值往往較實際水分子彌散程度高[8]。

1986年，Le Bihan首先提出了體素內不相干運動(intravoxel incoherent motion，IVIM)的概念，應用IVIM雙指數模型分析多b值DWI成像，用于量化分析水分子擴散和微循環(huán)血流灌注兩種運動成分，盡可能排除灌注影響，最大程度得到組織最接近實際情況的彌散值。通過對多個b值的DWI進行圖像采集，可對水分子彌散和微循環(huán)灌注進行分離，更為精確的對組織的彌散系數和微循環(huán)灌注信息進行量化分析。

雙指數模型公式：Sb/S0=(1－f)×exp(－bD)+f×exp[－b(D+D*)]。其中S指體素內的信號強度，f值為灌注分數，D為單純彌散系數，表示體素內單純水分子彌散效應，D*為體素內微循環(huán)灌注相關的彌散效應，通過雙指數模型可得到各量化參數。低b值時(0 s/mm2～200s/mm2)，DWI更多地反應了微循環(huán)內水分子的灌注效應；當b值增加(＞200s/mm2)，則更單純地反應了組織中水分子的彌散運動。

IVIM已經應用于腦缺血、乳腺腫瘤及腹部臟器病變診斷的研究中。原則上b值取越多，所獲得的信息越豐富，得出的數據越準確，但是同時增加了掃描次數，需要較長的掃描時間。目前對于b值所取數量并沒有統(tǒng)一的意見。Dyvorne H等[9]研究IVIM在肝臟中的應用，選取16個b值，分別進行測量，同時從中選取4個適當的b值(0 s/mm2、15 s/mm2、150 s/mm2、800 s/mm2)作為簡化組，對兩者的結果進行比較，發(fā)現所取b值減少的同時估測誤差會增加，降低IVIM測量的精度和準確性，但是掃描時間會大幅減少(將近75%)。

亓等[10]研究取不同b值，測量不同分化程度直腸癌的ADC值以評定腫瘤的惡性程度，b值分別為500 s/mm2、800 s/mm2、1000 s/mm2。結果證實ADC值均可以作為鑒別腫瘤惡性程度的定量指標，且以b值取0 s/mm2、1000 s/mm2時ADC值診斷效能最高。Sugita R[11]的研究也認為，b取1000 s/mm2最為合理，此時腫瘤組織顯示為顯著的高信號，和低信號腸壁形成鮮明對比，顯著提高敏感性和準確性。

目前IVIM在直腸癌的研究中應用較少，但可以預測到其對于直腸癌的診斷中的潛在價值。由于IVIM可以分離單純水分子彌散和微循環(huán)灌注，在腫瘤診斷中可以獲得更多信息。在盡可能除去微循環(huán)灌注的影響后，根據腫瘤真實彌散受限情況，更準確地評估其良惡性和惡性程度。另一方面，微循環(huán)灌注情況又可以提示腫瘤的血供情況，對進一步判斷腫瘤性質提供幫助。

3 DWI在直腸癌檢查中的應用

3.1 T分期

T2WI序列是最適于判斷腸壁解剖結構的序列，并且可以從多個切面顯示腫瘤的浸潤程度，評估淋巴結轉移及鄰近結構的侵犯。以往研究結果顯示，MRI對于T分期的敏感性和特異性高達87%和75%[12]，T分期的準確性為67%～86%[13]。但是Keane C[14]的研究數據顯示T分期的準確性只有44%，N分期的準確性為70%。原因可能在于使用傳統(tǒng)MRI序列，往往會導致過度或低分期。例如對于T3期患者，光憑T2WI序列很難判斷直腸周圍脂肪內毛刺樣改變是否是單純纖維化改變，抑或是纖維化并存有腫瘤細胞，因此導致判斷的失誤，影響患者的預后。

DWI從細胞生物學特性成像，能很好地凸顯病灶。Ichikawa T等[15]報道了高b值DW-MR在腸道腫瘤中的診斷能力，敏感性和特異性高達91%和100%。Feng Q等[16]比較DWI與T2WI對直腸癌T分期診斷準確性，兩者分別為73.9%和71.7%，其準確性、敏感性和特異性沒有統(tǒng)計學上的差異，但是結果顯示DWI結果的一致性高于T2WI。而有研究[17]則認為直腸癌T分期與ADC值沒有顯著相關性，但是T3-4期腫瘤的ADC值有低于T1-2期腫瘤的趨勢。究其原因，DWI在直腸癌T分期中有一定價值，但是其圖像分辨力較低，不能較清晰地顯示局部結構，并且感興趣區(qū)ROI受閱片者主觀影響更傾向于ADC值測量，不能完全代表腫瘤結構及其病理結果，使得判斷產生偏差[18]。

觀察到T2WI序列及DWI兩者單獨應用的不足，叢等[19]將兩種序列相結合，通過單獨使用常規(guī)掃描序列和DWI結合常規(guī)掃描序列兩種方案ROC曲線下面積進行比較，結果顯示兩種方案對直腸癌的診斷都具有較高的準確性，且后者準確性高于前者，表明了DWI是常規(guī)序列檢查直腸癌的必要補充。動態(tài)增強MRI(DCE-MRI)是判斷腫瘤分期的常用序列，有學者[20]結合DWI與DCEMRI研究對直腸癌分期的價值，結果顯示，兩者結合T分期的敏感性、特異性和準確性分別為98.5%、66.7%和95.8%，而單獨應用DCE-MRI為85.7%、78.3%和83.3%，對于N分期，診斷的準確性分別為89%和61%。從以上研究可以看出，DWI與常規(guī)MRI序列相結合的多序列應用的方法，可以很好地解決單獨應用在T分期中的缺陷，提高診斷的敏感性和特異性。

3.2 N分期

直腸癌淋巴結術前評估的重要性在于累及淋巴結數目直接影響患者的預后。術前偵查轉移性淋巴結對于放射科醫(yī)生來說是個重大挑戰(zhàn)，目前沒有一種理想的影像學檢查方法來很好地解決這個困難。以往放射學評估淋巴結的累及一般會依靠形態(tài)學標準來判斷，例如淋巴結的大小和形態(tài)。有學者把淋巴結＞8 mm作為陽性的標準。然而單純從形態(tài)學鑒別增大淋巴結是反應性還是轉移性很難。Dworak等[21]通過回顧12000個有病理的直腸癌淋巴結，發(fā)現正常淋巴結、反應性淋巴結和轉移性淋巴結在尺寸大小上有很多重疊交叉，對于一些可疑的形態(tài)不規(guī)則或信號混雜的淋巴結判斷，有比較高的準確性，敏感性和特異性分別為85%和97%，但是往往容易受到觀察者主觀影響。相比盆腔其他腫瘤，直腸癌常出現正常大小淋巴結的微轉移。有研究發(fā)現約有15%的轉移淋巴結的大小小于或等于5 mm。因此，淋巴結大小不是判斷淋巴結轉移的標準。

DWI有別于常規(guī)MRI的主要優(yōu)勢之一是它能夠突出病變，抑制無意義的組織信號，提高了病變的檢出率，更容易發(fā)現直腸系膜中的淋巴結，特別是直徑小于5 mm的轉移性淋巴結，表現為DWI高信號。Heijnen L A等[22]研究發(fā)現，DWI序列可以比T2WI多發(fā)現6%的淋巴結，但DWI上的信號并不能準確判斷是否為轉移性淋巴結。數據顯示，良性淋巴結的平均ADC值高于轉移性淋巴結[22-23]，分別為(1.15±0.24)×10-3mm2/s、(1.04±0.22)×10-3mm2/s ,但是兩者沒有統(tǒng)計學上的差異，診斷的準確率為72%。Yo Mizukami[24]利用DWI結合常規(guī)序列，研究了具有病理的1250個直腸癌手術切除的淋巴結，其中18%是轉移性淋巴結，總體的敏感性、特異性、準確性分別為93%、81%和87%。而＜8 mm的淋巴結，幾乎所有的轉移性和非轉移性淋巴結在DWI上均呈高信號，平均ADC值沒有明顯差異，因此也有研究認為單獨測量可疑淋巴結的ADC值對區(qū)分良惡性沒有幫助。總之，DWMR可以更好地幫助顯示淋巴結，但是單憑DWMR并不能可靠的區(qū)別其良惡性。

其他一些常用的影像檢查方法，如直腸內超聲(endorectal ultrasonography，EUS)T分期的準確性為67%～97%[25]，特別對于早期局限于腸壁的腫瘤，可以有效評估腸壁浸潤，但是對于高位腫瘤導致的腸壁狹窄、高位腸腔病變和較遠處轉移或較深部位的淋巴結轉移和遠處轉移，其可行性和實用性明顯下降。Sinha 等[26]使用最新多排螺旋CT用于直腸癌T分期的評估，準確率為87.1%。對于T3以上的腫瘤，CT準確率高達90%。然而CT對于軟組織對比顯示較差，難以區(qū)分腸壁各層，評估早期腫瘤時有其局限性，并且對于淋巴結的顯示也不如DW-MR敏感。

3.3 環(huán)周切緣CRM情況判斷

腹膜返折以下的直腸由盆筋膜所覆蓋，分為臟層和壁層，在直腸后方匯合，被臟層筋膜包繞的直腸周圍脂肪即為直腸系膜，系膜內富含淋巴、血管組織，直腸原發(fā)腫瘤首先侵犯、轉移至此。腫瘤到直腸系膜筋膜(mesorectal fascia，MRF)，間的距離被稱為CRM，CRM的侵犯與否是直腸癌重要的預后指標，也是腫瘤局部復發(fā)的獨立預測因素。CRM陽性指的是病理學上兩者相距小于1 mm，此時腫瘤可能繼續(xù)擴散、種植或者淋巴浸潤。研究報道CRM陽性(＜1 mm)的病人，局部復發(fā)率為22%，陰性(＞1 mm)的局部復發(fā)率為5%[27]。已經有學者研究MRI在判斷CRM侵犯情況中的應用價值[28]，特異性高達94%，并認為CRM陰性(＞1 mm)的病人，其在應用相控陣線圈的MRI中兩者距離測量值至少大于5 mm。也有一些學者[29]認為在MRI中CRM陽性表現也小于1 mm，當以1 mm為標準判斷CRM陰性未受侵犯時，病理結果為陽性的比例僅為3.3%。Curvo-Semedo L等[17]發(fā)現MRF是否侵犯，其ADC值有顯著不同，并且是否有淋巴結轉移，以及不同分化程度的腫瘤，其ADC值也有顯著差別。MRF受侵犯、淋巴結有轉移、分化程度低的腫瘤，ADC值也較低，原因在于ADC值間接地來源于腫瘤細胞的微環(huán)境，可以反應腫瘤細胞邊緣的侵襲性。但是由于DWI顯示解剖細節(jié)的能力不足，不能很好地對CRM精細結構進行判斷，在臨床應用中受到限制。

3.4 評估術前放化療療效

術前放化療(chemoradiotherapy,CRT)是目前常用的提高進展期直腸癌患者根治性切除術后生存率并降低腫瘤局部復發(fā)率的有效方法，磁共振對于治療后再分期有重要價值。然而以T2WI為基礎的形態(tài)學方法在評估T、N分期和CRM情況中的準確性不高，容易過度分期。受限于難以區(qū)分殘存腫瘤組織與放化療后的改變，有研究顯示[30]MRI常規(guī)序列對于T、N再分期的準確性僅為52.7%和40.2%，而預測CRM受侵的準確性為88.1%，敏感性和特異性較高。周等[31]應用動態(tài)增強磁共振(DCE-MRI)研究直腸癌術前放化療療效，T再分期的準確性為86.4%。由于新生腫瘤血管與正常血管的不同，早、中期顯示腫瘤明顯強化，周圍炎癥組織、纖維化為晚期明顯強化，可以鑒別腫瘤、炎癥及纖維化，提高分期準確率。CRT后癌細胞消失，腫瘤血管亦隨之消失，可以依此畫出MRI動態(tài)增強曲線反映組織的血供情況判斷CRT療效及應答。該成像方式需要對比劑，且需要多期掃描，掃描時間較長。

而DWI作為一種非侵襲性的檢查方法，通過顯示腫瘤組織內水分子彌散運動的改變，可以區(qū)分存活及壞死的腫瘤組織，有助于早期評價治療的療效和優(yōu)化治療方案。一項META分析結果顯示[32]，CRT后應用DWI進行重分期，敏感性和特異性分別為83.6%和84.8%，相對于常規(guī)序列已有很大提高。量化分析高b值DWI的結果ADC值，已經證明對于判斷術前放化療療效中有作用。有效的抗腫瘤治療會導致腫瘤細胞壞死、數目減少，細胞間隙增大，細胞膜破裂，細胞內細胞器碎裂、溶解，導致水分子彌散能力增強，ADC值升高；而腫瘤殘存或復發(fā)使腫瘤細胞增多，細胞間隙變小，限制了水分子的運動，ADC值降低，表現為DWI升高。CRT應答表現為治療后ADC值的絕對值增加[33]。對CRT有應答的腫瘤治療前ADC值往往低于沒有應答的，而ADC值變化的絕對值則相反，治療前ADC值較高的腫瘤治療效果往往不如治療前ADC值較低的腫瘤理想[34]。

張等[35]應用DWI對直腸癌術前放化療療效進行了早期評價，結果顯示，腫瘤降期組在治療前ADC值明顯低于未降期組，在治療的第1周腫瘤降期組ADC值的升高幅度明顯高于未降期組。治療第1周腫瘤平均ADC值變化可以作為早期評價腫瘤是否降期的較為敏感的指標。另一組數據顯示在治療第2周時，新輔助放化療后腫瘤平均ADC值較治療前顯著升高。腫瘤術前放化療療效與治療前ADC值呈明顯負相關。經過2周放化療后，腫瘤T-降期和轉歸的病人平均ADC值顯著升高[36]。DWI可以作為一種影像學生物學標記物，幫助常規(guī)MRI偵測腫瘤，識別出CRT應答的病人，并評估和監(jiān)測CRT的療效。對于N再分期，無論是MRI常規(guī)序列還是DWI仍有其局限性，是未來放射科醫(yī)生需要努力解決的困難。

4 展望

磁共振成像已經成為直腸癌檢查中最常用、最敏感的影像學方法之一。磁共振彌散加權成像的應用，在進一步發(fā)現腫瘤、準確分期、以及術前放化療療效評價中取得了突破性的成果。但是DWI圖像的空間分辨率較差，限制了對腫瘤分期的準確性，并且由于所取b值的不同，其圖像質量和敏感性有所差別，并且對于直腸癌區(qū)域浸潤淋巴結顯示的特異性也較差。而多b值雙指數DWI的應用，可以更準確的評估腫瘤特性，并提供更多信息。因此，進一步改善空間分辨率，提高對轉移性淋巴結的發(fā)現和甄別，是目前需要克服的困難。IVIM雙指數模型應用的研究前景也將更為廣泛。

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