廣西扶綏破碎化生境中黑葉猴的食物種類多樣性和季節性重疊

李友邦, 陸施毅, 蘇 麗

1 廣西師范大學生命科學學院, 桂林 541004 2 廣西師范大學珍稀瀕危動植物生態與環境保護省部共建教育部重點實驗室, 桂林 541004

廣西扶綏破碎化生境中黑葉猴的食物種類多樣性和季節性重疊

李友邦1, 2,*, 陸施毅1, 蘇 麗1

1 廣西師范大學生命科學學院, 桂林 541004 2 廣西師范大學珍稀瀕危動植物生態與環境保護省部共建教育部重點實驗室, 桂林 541004

動物使用生境中食物種類的方式對其適應性有重要的影響。為了研究黑葉猴在破碎化棲息地中利用食物的方式，2006年1—12月，采用焦點動物取樣法和連續記錄技術于每月初連續觀察8 d，記錄破碎化棲息地中黑葉猴取食的種類和時間，分析其食物多樣性和月份間種類的重疊度。結果表明，黑葉猴年均食物多樣性指數為3.03(范圍1.93—2.62)，且多樣性指數在各月間沒有顯著的差異(One-sample K-S Test,P=0.99)，說明黑葉猴在各月份中取食的食物種數相似，不同季節利用食物種數的變異程度不大。在所有的食物種類中，僅兩種食物青檀Pteroceltistatarinowii和潺槁樹Litseaglutinosa在12個月份都被取食，其他種類則表現了月份間明顯的季節性替代。各月份間食物種類的相似性在0.42(3—4月)和0.75(9—10月)之間變化。黑葉猴對破碎化生境中食物種類的利用方式是：首先利用常年均有的食物種類以保證食物來源穩定，同時選擇性地利用新出現的種類，使食物種類多樣化，滿足不同的營養需求。

黑葉猴; 食物重疊; 食物多樣性

如何利用生境中潛在的食物種類和取食多少種食物是動物的覓食對策之一。影響非人類靈長類對食物種類選擇利用的因素包括棲息地質量[1]、棲息地中食物種類的可獲得性[2- 4]、食物的選擇性[3]和生理結構[5]等。一般來說，取食種類的多少及其季節性變化的特征影響哺乳動物對環境的適應能力[6]。狹食動物(Specialist)比泛食動物(generalist)更容易受到環境變化的威脅[7]。因此，動物生存面臨的問題是如何合理利用生境中食物資源以滿足不同的營養需求。

黑葉猴(Trachypithecusfrancoisi)是喀斯特生態系統特有的珍稀靈長類動物，僅分布于中國西南部和越南的北部，是IUCN瀕危(EN)級和我國國家I級重點保護野生動物。目前，全球黑葉猴種群數量估計在1700—1800只[8]，棲息地嚴重破碎化進一步威脅著它們的生存[9- 10]。研究破碎化棲息地中黑葉猴的生態學，特別是覓食生態學是熱點問題之一。目前在破碎化棲息地中開展的覓食生態學研究內容主要有食物種類的選擇[11- 14]，覓食斑塊的利用[13]、食物多樣性及其影響因素[15]和食物的化學組成[16- 17]。盡管對破碎化棲息地中黑葉猴覓食生態學已經有了一些研究，但對其食物種類的季節性重疊的研究尚未見報道。本文報道了廣西扶綏黑葉猴在破碎化棲息地中食物種類的多樣性和季節性重疊，探討了黑葉猴如何合理利用生境中的食物資源以滿足不同的營養需求。

1 研究地點、對象和方法

1.1 研究地點和對象

研究地點位于廣西扶綏縣境內一個被耕地所隔離的石山(107°50′ E, 22°45′ N)，面積約為25.7 hm2。該地點為典型的喀斯特峰叢地貌，最高主峰海拔268 m，屬亞熱帶季風氣候區，可明顯地分為雨季(5月到9月)和旱季(10月到次年4月)[12]。

研究期間平均溫度為24.8 ℃，月平均溫度15.2—25.5 ℃，平均溫度在9月份最高[10]。植被類型主要以灌叢為主, 缺少高大的喬木。由于當地居民經常在山上選擇性地砍柴，即使是幼樹和灌叢，也很稀疏[18]。

研究對象是一群黑葉猴，這群黑葉猴大小由1999年的4只，增長到2002年的9只，2005年12月猴群分群，在項目研究期間，僅4只(3只成年♀與1只成年♂)留在研究地點內。

1.2 研究方法

2006年1—12月，在每個月的前8 d，利用焦點動物取樣技術、連續記錄法[19]和直接觀察法記錄黑葉猴取食的食物種類。觀察時間自每天清晨猴群離開夜宿石洞至傍晚回到夜宿石洞。在進行行為記錄時，隨機選擇一個個體作為焦點動物，一旦黑葉猴開始取食，在預先打印好的表格上記錄其取食的種類和時間。記錄時間為5 min，即5 min內焦點動物取食的種類和時間，相鄰的取食取樣間隔為10 min。由于當地居民在這個孤立的石山上經常選擇性地砍伐，植被完全由灌叢和喬木幼苗代替，非常方便觀察黑葉猴的行為；只有在必要時才借助高性能尼康長焦望遠鏡(Nikon, Fieldscope ED 82)來提高觀察的準確度，即如果猴群在灌叢下面取食，就借助于望遠鏡辨認植物種類。如果植物不能當場識別，采集和保存食物樣本。如果被猴群取食的種類在山體陡峭的石壁上，則觀察者在其他可到達的山體位置(如緩坡)找相同的種類取樣。植物樣本帶回實驗室請相關植物學專家鑒定。

1.3 數據處理

取樣時間的差異會導致月份之間記錄食物種類和時間的差異，因此每個月所記錄的食物種數將影響食物多樣性[20- 21]。為了解決這個問題，每一種食物的取食量用取食該種食物的時間占當月總覓食時間的百分數表示，這樣可以減少由于取樣時間的差異所造成的偏差[20]。同樣的方法，每一種食物一年的覓食量用取食該種食物的時間占全年總覓食時間的百分數表示。采用如下方法計算每個月的食物多樣性指數[21]：

式中，S是所取食的食物種類，Pi是取食物種i的時間占該月所有取食時間比例，即Pi=ni/N，其中，ni為取食物種i的時間，N為取食的總時間。

月份間的食物重疊度用月份間種類的相似性指數(Cs)表示，采用Sorenson 公式[ 22]計算:

Cs= 2j/ (a+b)

式中，a、b分別為月份A 、B 物種數，j為兩個月份共同被黑葉猴取食的物種數。

采用Mann-WhitneyU檢驗比較食物多樣性在雨季和旱季的差異；采用One-Sample Kolmogorov- Smirnov Test檢驗不同月份間食物多樣性的差異。所有的數據分析都在Spss 13.0統計軟件上完成，顯著水平設為0.05。

2 結果

2.1 黑葉猴的食物多樣性

圖1 黑葉猴食物多樣性指數的變化Fig.1 Variation in dietary diversity of Francois′ langur in Fusui, Guangxi

野外觀察總共為93 d，有效觀察時間為1097 h。黑葉猴全年的食物多樣性指數為3.03。各月食物多樣性指數最小的是1月，僅1.93，最大是10月，食物多性指數達2.62。各月食物多樣性指數變化趨勢如圖1，從圖1中可以看出2月、6月、10月、12月黑葉猴的食物多樣性指數較大，其他月份黑葉猴食物多樣性指數相對較小。從全年來看，各月份間食物多樣性指數沒有顯著的變化(One-sample K-S Test,Z= 0.44,n= 12,P=0.99)；食物多樣性在雨季與旱季之間也沒有顯著的差異(Mann-WhitneyU=11.00，P=0.31)。

2.2 黑葉猴食物的季節性重疊

黑葉猴取食61種植物，月平均食物種類數是21.8種，其中青檀Pteroceltistatarinowii(榆科Ulmaceae)和潺槁樹Litseaglutinosa(樟科Lauraceae)全年都被黑葉猴取食。1月和2月代表了最低和最高的食物種類數，分別是14種和34種。黑葉猴取食的種類在相鄰的月份間表現出一定的重疊，在非相鄰的月份間亦如此，其重疊度隨不同月份間而不同(表1)。月份間種類重疊度最大是9月與10月，其相似性指數為0.75，最小為3月與4月間，為0.42。

表1 黑葉猴月份間食物種類相似性Table 1 Dietary species similarity of Francois′ langur among months

3 討論

由于受結構和生理的限制，靈長類的食物種數的變異程度不大，食物種類利用方式具有種的特異性[23]。這種特異性表現在同一種靈長類在相同的時間段，不同區域的猴群取食的食物種數和各食物種類在食譜中的比例相似[23- 24]。如在同一年內，在馬達加斯加Antserananomby和Berenty 兩個地點的環尾狐猴(Lemurcatta)種群的食物多樣性指數相似，分別為6.37和6.51；同樣地，不同地點的冕狐猴(Propithecusdiademaperrieri)的食物多樣性指數也相似[24]。在本研究區域內同時開展的另一研究結果顯示，黑葉猴各個月份取食的種數沒有顯著的變化(P>0.05)[11]，而本研究中各月份間食物多樣性沒有顯著的變化(P>0.05)，說明在同一年內的不同季節，黑葉猴利用食物種數的變異程度不大。然而，在更多大的時間尺度上，黑葉猴取食的種類及其各種類在食譜中的比例有較大的變化。2003年12月至2004年1月，這群黑葉猴全年的食物多樣性指數為2.15(范圍1.76—2.53)[15]。在烏干達西部的Kibale 國家森林公園，一群紅疣猴(Procolobusbadius)在連續4年的觀察中被發現取食的種類及其取食量有明顯的變化[25]。黑葉猴與這些種類一樣，在以年為單位的時間尺度上表現出了對食物選擇的彈性。因此，年度間食物的變異表明，對這些長壽動物而言[26]，確定種的水平的食物特異性所需要的時間和空間尺度是一個很有趣但未解決的問題。

通常來說，葉是可獲得性較大的食物部位[12, 27]。以可獲得性大的植物種類和部位為食的靈長類動物，能把覓食時間集中在少數幾種食物，食物多樣性指數較低[3, 20,26]；反之，這個指數較大[2]。如白頭葉猴以葉為主要的食物來源，食物多樣性食物多樣性指數為2.30(范圍0.64—3.09)[3]，葉食性的安哥拉疣猴(Colobusangolensis)和東黑白疣猴(C.guereza)把50%的覓食時間集中在5種食物上，它們的食物多樣性指數分別為1.83(范圍1.06—2.34)和1.90(范圍1.07—2.40)[26]。相比之下，果實性靈長類有較大的食物多樣性，如環尾狐猴和冕狐猴多樣性指數分別在6.37—6.51[23]和 6.12—6.35[24]之間。有觀點認為，破碎化的棲息地中植物提供嫩葉的能力比非破碎化條件下的森林更穩定，但果實的可獲得性減少[28]，破碎化棲息地中的黑葉猴群有較低的食物多樣性指數，顯然與它們較多地取食可獲得性較高的嫩葉[12- 13]有關。因此，較低的食物多樣性指數可能是它們適應破碎化棲息地的結果。

黑葉猴所棲息的桂西南喀斯特植被是典型的常綠落葉混交林，季節性變化明顯[29]，但在有葉猴棲息的區域至少有10種植物如飛龍掌血Toddaliaasiatica、藤構Broussonetiakazinoki等一年四季都有葉、花、果等部位[3]，而且在同時段內物候監測的結果表明，除了10—12月份，其他月份嫩葉的可獲得性指數都在50%以上[11]。但黑葉猴在一年中每個月都取食的種類僅為青檀和潺槁樹兩種，對其他種類的利用則表現季節性和明顯的月份間替代性。一些某一個月被取食的種類，即使它們在隨后的月份中仍提供前一個月被取食的食物部位，在下一個月卻并不被利用。如條葉唇柱苣苔Chiritaophipogoides一年四季都有嫩葉，但它們僅在干旱月份(9—11月)被較多地取食，而在隨后的濕潤月份中則被其他種類所取代[11]。除了每個月都使用的2種植物之外，月份間被取代的種類數量隨月份不同而不同(表1)，在相鄰的月份間如1—2月、5—6月和9—10月食物多樣性指數有較明顯的變化，這可能是因為這些月份間，前面月份與隨后的月份食物種類被替代較多的結果；反之，月份間相似性較大是種類重疊度大的結果。一般地說，靈長類對不同食物的選擇與其營養物質和有毒物質的含量有關，是兩者權衡的結果[30- 31]，但黑葉猴在月份間食物種類的替代是否是因為替代的食物種類比被替代者有更高的營養含量和更低的有毒物質含量，這是一個值得深入研究的問題。從破碎化棲息中黑葉猴月份間食物種類的重疊和食物種類的替代可以看出，它們適應破碎化生境的策略與季節性變化生境中的日本猴(Macacafuscatayakui)一樣[20]，它們對生境中的食物利用方式是每個月都使用幾種相同食物種類，再取食其他種類作為補充，使食物種類多樣化，以滿足不同的營養需求。

[1] Bean A. Ecology of sex differences in great ape foraging // Lee P C. Comparative Primate Scocioecology. Cambridge: Cambridge University Press, 2001: 339- 362.

[2] Yeager C P. Feeding ecology of the proboscis monkey (Nasalislarvatus). International Journal of Primatology, 1989, 10(5): 497- 530.

[3] Li Z Y, Wei Y, Rogers E. Food choice of white-headed langurs in Fusui, China. International Journal of Primatology, 2003, 24(6): 1189- 1205.

[4] Hill R A, Dunbar R I M. Climatic determinants of diet and foraging behaviour in baboons. Evolutionary ecology, 2002, 16: 579- 593.

[5] 葉智彰, 彭燕章, 王紅, 潘汝亮. 葉猴解剖 // 葉智彰. 葉猴生物學. 昆明: 云南科技出版社, 1993: 178- 195.

[6] Struhsaker T T, Oates J F. Comparison of the behavior and ecology of red colobus and black and white colobus monkeys in Uganda: A summary // Tuttle R H. Socioecology and Psychology of Primates. Mouton: The Hague, 1975: 103- 124.

[7] Brown J H. Mammals on mountaintops: nonequilibrium insular biogeography. The American Naturalist, 1971, 105(945): 467- 479.

[8] 羅楊, 張明海, 馬建章, 汪雙喜, 張樹森, 吳安康. 貴州黑葉猴日活動時間的分配. 獸類學報, 2005, 25(2): 156- 162.

[9] Nadler T, Momberg F, Dang N X, Lormee N. Vietnam Primate Conservation Status Review 2002 Part 2: Leaf Monkeys. Hanoi: Fauna & Flora International Vietnam Program and Frankfurt Zoological Society, 2003: 33- 43.

[10] Li Y B, Huang C M, Ding P, Tang Z, Chris W. Dramatic decline of Fran?ois′ langurTrachypithecusfrancoisiin Guangxi Province, China. Oryx, 2007, 41(1): 38- 43.

[11] 李友邦, 黃曉紅, 王樓, 楊林林. 廣西扶綏片段化棲息地中黑葉猴的食物選擇. 獸類學報, 2012, 32(3): 209- 215.

[12] Li Y B, Ding P, Huang C M, Jiang P P, Chris W. Dietary response of a Fran?ois′s langur group in a fragmented habitat in Fusui County, China: implications for conservation. Wildlife Biology, 2009, 15: 137- 146.

[13] Huang C M, Wu H, Zhou Q H, Li Y B, Cai X W. Feeding strategy of Fran?ois′s langur and white-headed langur at Fusui, China. American Journal of Primatology, 2008, 70(4): 320- 326.

[14] 周岐海, 蔡湘文, 黃乘明, 李友邦, 羅亞平. 黑葉猴在喀斯特石山生境的覓食活動. 獸類學報, 2007, 27(3): 243- 248.

[15] 李友邦, 黃乘明, 黃中豪, 周岐海.扶綏黑葉猴食物多樣性的初步研究.廣西師范大學學報, 2008, 26(1): 96- 99.

[16] 黃曉紅, 李友邦, 黃乘明, 黃中豪, 周岐海. 廣西扶綏黑葉猴食物水分含量的研究. 四川師范大學學報, 2010, 33(2): 243- 246.

[17] 李友邦, 丁平, 黃乘明, 蔣萍萍, 陸施毅. 廣西扶綏黑葉猴的主要食源植物及其粗蛋白含量. 生態學報, 2013, 33(23): 7390- 7398.

[18] 黃乘明, 韋顯盛,周岐海, 李友邦, 黃中豪. 棲息地質量對黑葉猴活動時間分配的影響. 獸類學報, 2007, 27(4): 338- 343.

[19] Martin P, Bateson P. Measuring Behavior: An Introductory Guide. Cambridge: Cambridge University Press, 1986: 84- 100.

[20] Hill D A. Seasonal variation in the feeding behavior and diet of Japanese macaques (Macacafuscatayakui) in lowland forest of Yakushima. American Journal of Primatology, 1997, 43(4): 305- 322.

[21] Isbell L A. Diet for a small primate: insectivory and gummivory in the (large) patas monkey (Erythrocebuspataspyrrhonotus). American Journal of Primatology, 1998, 45(4): 381- 398.

[22] Whittaker R H. Evolution and measurement of species diversity. Taxon, 1972, 21(2/3): 213- 251.

[23] Sussman R W. Species-specific dietary patterns in primates and human dietary adaptations // Kinzey W G. The Evolution of Human Behavior: Primate Models. Albany: State University of New York Press, 1987: 151- 179.

[24] Lehman S M, Mayor M. Dietary patterns in Perrier′s sifakas (Propithecusdiademaperrieri): a preliminary study. American Journal of Primatology, 2004, 62(2): 115- 122.

[25] Chapman C A, Chapman L J, Gillespie T R. Scale issues in the study of primate foraging: red colobus of Kibale National Park. American Journal of Physical Anthropology, 2002, 117(4): 349- 363.

[26] Bocian C M. Niche Separation of Black-and-white Colobus Monkeys (ColobusangolensisandC.guereza) in the Ituri Forest [D]. New York: The City University of New York, 1997.

[27] Silver S C, Ostro L E T, Yeager C P, Horwich R. Feeding ecology of the black howler monkey (Alouattaprgra) in northern Belize. American Journal of Primatology, 1998, 45: 263- 279.

[28] Morellato P C, Leitao-Filho H F. Reproductive phenology of climbers in a southeastern Brazilian Forest. Biotropica, 1996, 28(2): 180- 191.

[29] 黎向東, 覃永華, 石孟春, 孫晉偉, 秦大公, 郭亮, 陳其海, 潘文石. 白頭葉猴棲息地植被特征. 廣西農業生物科學, 2008, 27(3): 223- 229.

[30] Barton R A, Whiten A. Reducing complex diets to simple rules: Food selection by olive baboons. Behavioral Ecology and Sociobiology, 1994, 35(4): 283- 293.

[31] Waterman P G, Kool K M. Colobine food selection and plant chemistry // Davies A G, Oates J F. Colobine Monkeys: Their Ecology, Behavior and Evolution. Cambridge: Cambridge University, 1994: 251- 284.

Dietary diversity and monthly overlap of Fran?ois′ langur in a fragmented habitat in Fusui, Guangxi, China

LI Youbang1,2,*, LU Shiyi1, SU Li1

1CollegeofLifeScience,GuangxiNormalUniversity,Guilin541004,China2KeyLaboratoryofEcologyofRareandEndangeredSpeciesandEnvironmentalProtection(GuangxiNormalUniversity),MinistryofEducation,China,Guilin541004,China

The manner in which animals use potential food in their environment, the diversity of species they consume, and the seasonal variation they display in their preferences for food, forms the basis of adaptive foraging strategies that maximized fitness. Although food specialists are more sensitive to environmental change than are food generalists, all species must meet their nutritional requirements while avoiding the potential harm that can result from the ingestion of noxious materials. Fran?ois′ langur is a rare and threatened primate that is endemic to the limestone habitat of southwest China and northern Vietnam. In recent decades, the langur population has declined rapidly, and remnant populations are severely threatened by habitat fragmentation. Elucidating the spatial and temporal foraging habits of langurs will provide an understanding of the mechanisms by which langurs respond to habitat fragmentation and allow us to speculate on the adaptive significance of these strategies. In this study, we investigated the dietary diversity and seasonal variation (i.e. the monthly overlap in species consumed) of Fran?ois′ langurs in a fragmented forest habitat in Fusui County, Guangxi, China. Field observations were obtained via focal animal sampling. These were conducted for eight days at the start of each month throughout 2006. On each day of sampling we randomly selected a focal adult and observed that individual from 06:30 until 19:30. This observation period was divided into 15-min sessions, with foraging behaviors (i.e. the species of food consumed and the time spent feeding) recorded only during the first 5 min of each 15-min session. Analyses were conducted to determine the monthly dietary diversity and the degree of temporal (monthly) overlap in dietary species. We found that the annual dietary diversity of langurs at this site was 3.03, with the lowest diversity recorded in January (1.93) and highest diversity recorded in December (2.62). There was no significant monthly variation in the dietary diversity index (One-sample K-S Test,Z= 0.44,n= 12,P= 0.99), which suggests that langurs exhibit little variation in the number and types of species they consume throughout the year. Nevertheless, some species (for example,PteroceltistatarinowiiandLitseaglutinosa) were consumed in all months, whilst others were consumed more selectively, in some months but not others, despite being available in all months. The degree of monthly overlap in species consumed ranged from 0.75 (September and October) to 0.42 (March and April). Our results suggest that the foraging strategy of langurs in fragmented habitats could be characterized as being generalist as a diverse number of species were consumed throughout the year. This strategy is likely to be adaptive in this fragmented habitat, because langurs must balance the need to consume food efficiently, so as to meet their nutritional requirement, with the need to selective in their preferences, so as to avoid consuming plant species that contain noxious secondary compounds. Our work has shown that langurs maximize their foraging efficiency by foraging predominately on common species that are readily available in the environment, and subsequently, supplementing their diet with rare plant species that are of high nutritional quality. We contend that this foraging strategy maximizes the langurs′ survival probability and reproductive success in fragmented habitat.

Fran?ois′ langur; diet overlap; dietary diversity

國家自然科學基金資助研究(31060059); 珍稀瀕危動植物生態與環境保護省部共建教育部重點實驗室研究基金資助(桂科能1001Z016)

2013- 07- 01;

日期:2014- 07- 22

10.5846/stxb201307011809

*通訊作者Corresponding author.E-mail: lyb_2001@126.com

李友邦, 陸施毅, 蘇麗.廣西扶綏破碎化生境中黑葉猴的食物種類多樣性和季節性重疊.生態學報,2015,35(7):2360- 2365.

Li Y B, Lu S Y, Su L.Dietary diversity and monthly overlap of Fran?ois′ langur in a fragmented habitat in Fusui, Guangxi, China.Acta Ecologica Sinica,2015,35(7):2360- 2365.