非生物脅迫下植物表觀遺傳變異的研究進展

王淑妍,郭九峰*,劉曉婷,苑號坤,李亞嬌,那　日

(1 內蒙古大學 物理科學與技術學院,呼和浩特 010021;2 電子科技大學 生命科學與技術學院,成都 610054)

?

非生物脅迫下植物表觀遺傳變異的研究進展

王淑妍1,郭九峰1*,劉曉婷1,苑號坤2,李亞嬌1,那日1

(1 內蒙古大學 物理科學與技術學院,呼和浩特 010021;2 電子科技大學 生命科學與技術學院,成都 610054)

摘要:植物在整個生命過程中固著生長,不能主動躲避外界不良環境的危害,需要通過自身的防御機制來抵御和適應外界脅迫,而表觀遺傳修飾在調控植物應對不良環境脅迫中起重要作用。該文從DNA甲基化、組蛋白修飾、染色質重塑和非編碼RNA等方面進行了綜述,主要闡述了近年來國內外有關非生物脅迫下植物的表觀遺傳變化,以期為利用表觀遺傳變異提高植物的抗脅迫能力提供參考。

關鍵詞:非生物脅迫;DNA甲基化;組蛋白修飾;染色質重塑;非編碼RNA

逆境脅迫是影響植物生長發育的重要因素之一。植物常暴露于環境脅迫中,能夠建立自我保護和適應不良環境的機制[1]。脅迫對植物的生長發育及繁殖具有顯著的影響[2]。它既可決定物種的分布,又可促進種群發生選擇性進化[3]。一般來說,脅迫分為生物脅迫和非生物脅迫。植物中,引起生物脅迫的生物因素(感染與競爭)主要包括病害、蟲害和雜草;而導致非生物脅迫的非生物因素則比較廣泛,包括物理(如靜電、輻射等)、化學(如鹽堿土、除草劑等)、溫度(如低溫冷凍害和高溫熱害)和水分(如干旱、洪澇)等。由于植物沒有像動物那樣的運動機能,整個生命過程基本上是固著生長的,因此不能像動物一樣主動躲避不良環境的影響,但植物可通過多種方式和一系列調控機制來適應或抵御不良環境的變化[4]。因此,研究植物對逆境脅迫的應答機制具有重要意義。植物應答逆境脅迫的機制主要有兩種,一是改變植物的代謝途徑;二是改變植物抗逆基因的表達水平,其中表觀遺傳修飾起重要調控作用[5]。

表觀遺傳學(epigenetics)最早由著名生物學家Conrad H.Waddington于 1939年在《現代遺傳學導論》中提出[6]。1942年,他首次將表觀遺傳學定義為“基因與環境的互作導致表型的出現”[7]。隨著生命科學研究的發展,20世紀70年代中期,Holliday對“表觀遺傳學”進行了系統表述,即在DNA序列不發生變化的情況下,發生的可遺傳的基因表達的變化[8]。而且,表觀遺傳變異可通過有絲分裂或減數分裂遺傳給下一代[9]。表觀遺傳修飾主要包括DNA甲基化、組蛋白修飾、染色質重塑和小RNA等[10]。近年來,已有研究表明不同的生物和非生物脅迫可導致植物DNA甲基化水平、甲基化模式以及組蛋白修飾等發生變化,從而影響基因表達,使植物體能夠適應或抵御不良環境,以求更好地生長發育。本文從DNA甲基化、組蛋白修飾、染色質重塑和非編碼RNA調控等方面簡要闡述了非生物脅迫對植物表觀遺傳調控的影響及其研究進展。

1DAN甲基化

DNA甲基化指在共價催化酶(甲基轉移酶)的作用下,將S-腺苷甲硫氨酸上的一個甲基轉移到胞嘧啶的5位碳原子上,從而形成5-甲基胞嘧啶(5mC)的過程[11]。植物中存在較高水平的5mC,根據物種的不同,其范圍大約在6%～25%之間[12]。在植物中,DNA胞嘧啶甲基化通常發生在CpG、CpNpG(N表示任何堿基)和CpNpN位點(不對稱的,N代表A,C或T)[13]。DNA甲基化模式分為2種類型。一種是從頭甲基化(de novo methylation),即2條鏈均未甲基化的DNA被甲基化;另一種是維持甲基化(maintenance methlation),即雙鏈DNA中的一條鏈已發生甲基化,另一條未甲基化的鏈(半甲基化序列)被甲基化。由于位點對稱性,CpG和CpNpG位點的甲基化通過甲基化維持機制實現,而非對稱的CpNpN位點必須經DNA復制后進行從頭甲基化[14]。不同位點的甲基化需要不同的甲基化轉移酶來維持。MET1維持CpG位點的甲基化,CpG位點的甲基化最穩定;CMT3是植物特異性甲基化酶,通常維持CpNpG位點的甲基化;而CpNpN位點的甲基化則通過RNA指導的DNA甲基化(RNA-directed DNA methylation,RdDM)途徑來維持[15-17]。DNA甲基化在調控植物應答環境脅迫中起重要作用。據報道,植物可通過甲基化和去甲基化作用調控不同發育階段和不同環境下相關基因的表達,進而調節植物的生命活動[18]。高鹽、干旱、溫度、重金屬等非生物脅迫都能通過誘導DNA胞嘧啶甲基化的變化來調控脅迫應答基因的表達,從而提高植物對不良環境的抗性,以保證植物正常的生長發育。

1.1高鹽和干旱脅迫下的DNA甲基化

高鹽會對植物造成滲透脅迫和離子脅迫,使植物細胞的滲透壓降低,吸水困難,甚至迫使細胞脫水,從而影響植物的正常生理代謝和生長發育,嚴重時會導致植物死亡。因此,鹽脅迫與干旱脅迫通常相伴發生[19]。Gianpiero等[20]對鹽脅迫影響油菜籽DNA甲基化水平的研究表明:耐鹽性油菜籽DNA甲基化水平降低,而鹽敏感性植株DNA甲基化水平增加。李慧等[21]研究了經鹽脅迫處理后紅花幼苗DNA甲基化變化的情況,結果表明:與對照相比,紅花經鹽脅迫處理4、8、12 h后,甲基化水平分別降低了4.7%、0.8%和0.5%。棉花中,DNA甲基化水平隨鹽脅迫強度的增加而降低[22]。在高鹽脅迫和冷脅迫下,煙草中NtGDPL(glycero-phosphodiesterase-like protein)編碼序列的DNA甲基化水平降低,說明逆境應答基因的轉錄受DNA甲基化的調控[23]。然而,有文獻報道,鹽脅迫可導致基因組甲基化水平上升和位點特異性的低甲基化[24]。潘雅嬌等[25]用甲基化敏感擴增多態性(methylation sensitive amplification polymorphism,MSAP)和高效液相色譜(high performance liquid chromatography,HPLC)方法研究了水稻抗旱回交導入系DK106和干旱敏感輪回親本IR64在干旱脅迫前后DNA甲基化變化的情況。結果表明:水稻基因組中約有20%的CCGG位點發生了胞嘧啶甲基化,干旱脅迫導致DNA甲基化平均水平顯著增加,根部變化較為顯著,同時提出了DNA甲基化水平和狀態在品種間存在差異且具有時期和組織特異性。Wang等[26]也研究了干旱脅迫對水稻基因組DNA甲基化水平的變化,結果表明,經干旱脅迫處理后,水稻葉和根中的DNA甲基化率分別下降了1.49%和0.41%,同時提出基因的去甲基化是水稻響應鹽脅迫的一種重要的表觀遺傳機制。Tang等[27]在黑麥草的研究中發現干旱脅迫可導致基因組DNA甲基化水平下降,與對照相比,黑麥草的總DNA甲基化水平下降了10.28%。在豌豆中,干旱脅迫導致DNA甲基化水平增加[28]。Liang等[29]發現胡楊經干旱脅迫處理后,上游2 kb,下游2 kb和重復序列中胞嘧啶甲基化水平增加,同時發現轉錄起始位點(transcriptional start site,TSS)上游10 bp處的甲基化抑制基因的表達,而TSS上游100～2 000 bp以及基因內部的甲基化則促進基因的表達,同時發現基因的剪切方式也影響到甲基化水平,所有順式剪接的基因都是非甲基化的,80%反式剪接的基因是甲基化的。此外,在干旱脅迫下,1 156轉錄因子與甲基化和基因表達水平的下降相關,而690 TFs則與甲基化和基因表達水平的增加相關,這說明這些轉錄因子(TFs)在干旱脅迫誘導DNA甲基化變化中起重要作用。唐曉梅等[30]發現干旱脅迫處理后,高羊茅基因組總甲基化水平下降了1.05%,發生甲基化/去甲基化變化的位點達27.58%,同時提出轉座子可能在高羊茅應答干旱脅迫中起重要作用。研究表明,當植物暴露于高鹽和干旱脅迫環境時,植物可通過DNA甲基化和去甲基化作用來調控相關基因的表達以抵御或適應不良環境。同一植物在不同的發育階段或不同植物在不同強度的外界環境脅迫的刺激下,DNA甲基化水平發生了不同程度的下降或增加。DNA甲基化與去甲基化均可提高植物對高鹽和干旱環境的適應性,使植物在維持正常的生長發育的同時發生進化,但這方面的研究還需要進一步深入。

1.2重金屬脅迫與DNA甲基化

重金屬脅迫也能使植物的DNA甲基化發生變化,從而導致轉座子和基因的表達發生改變。重金屬脅迫對植物的影響因物種和劑量的不同而不同。Massimo等[31]在重鉻酸鉀對油菜基因組DNA甲基化變化的研究中發現,鉻脅迫增加了油菜DNA胞嘧啶甲基化水平,全基因組中甲基化/去甲基化是隨機發生的,同時表明DNA甲基化的變化與劑量相關。此外,鉻脅迫可誘導DNA從頭甲基化[32]。楊金蘭等[33]用MSAP技術分析了重金屬鎘對蘿卜基因組DNA甲基化變化的影響,結果表明,在濃度為50、250和500 mg/L的鎘脅迫下,蘿卜基因組中甲基化敏感擴增多態性和全甲基化的比率分別增加了3%、9%、17%和1%、3%、5%,且引起甲基化水平增加的主要是從頭甲基化。據報道,鎘脅迫也能提高油菜[34]和擬南芥[35]基因組DNA甲基化的水平。然而,并不是所有的重金屬脅迫都可以導致植物基因組DNA甲基化水平的增加。比如在鎳、鉻和鎘脅迫下,三葉草和大麻基因組DNA胞嘧啶甲基化水平則表現出下降的現象[36]。重金屬脅迫下水稻基因組DNA甲基化水平也發生了下降[37]。重金屬脅迫是一個相對復雜的過程,不同植物防御重金屬脅迫的確切表觀遺傳調控機制不同,但都是通過甲基化修飾改變DNA構象,進而導致染色體結構的變化,使DNA與蛋白質之間的相互作用受到一定的影響,從而調控基因表達以應答重金屬脅迫。

1.3溫度脅迫與DNA甲基化

溫度是影響植物分布和生長發育的重要因素之一。植物生長對溫度的反應有3個基點,即最低溫度、最適溫度和最高溫度。低于最低溫度植物就會受到冷害,而當超過最高溫度時,植物便會遭受熱害。植物可通過表觀遺傳修飾應答極端溫度。比如冷害會導致玉米根部核小體核心區DNA甲基化水平下降[38]。轉座子是植物基因組的重要組成部分,并在DNA甲基化的作用下保持沉默。研究表明,溫度脅迫可誘導甲基化狀態發生變化并激活轉座子,從而影響基因組的穩定性,比如冷脅迫導致金魚草DNA甲基化水平下降,使CpNpN位點的Tam-3轉座子甲基化狀態發生改變,引起Tam-3轉座[39]。此外,冷脅迫誘導可導致玉米MET1表達下調及Ac/Ds轉座子甲基化水平下降[40]。據報道,除冷脅迫外,高溫脅迫也可引起植物基因組DNA甲基化的變化,比如,高溫脅迫導致辣椒基因組中64.80%～75.89%的CCGG位點發生了胞嘧啶甲基化,且甲基化水平及其狀態的變化存在品種差異[41]。研究表明,在熱脅迫下,擬南芥DRM2,NUCLEAR RNA POLYMERASE D1(NRPD1)和NRPE1上調,基因組甲基化水平升高[42-43]。除此之外,在油菜[44]和栓皮櫟[45]中也發現了類似的現象。然而,熱脅迫似乎對不同物種的DNA甲基化水平的變化沒有持續性影響,它能夠改變特定位點的甲基化狀態[46]。

綜上所述,冷害和熱害均可導致植物DNA甲基化水平發生變化,但均無持續性影響。這說明在不同的溫度脅迫下,不同物種間DNA甲基化水平存在一定的差異。而且冷脅和熱脅均可影響特定位點的甲基化狀態,它們通過甲基化變化來調控脅迫應答基因的表達以抵御和適應不良環境的變化。

1.4電磁輻射等物理因素與DNA甲基化

地球本身就是一個巨大的磁場。因此,植物在生長過程不僅會受干旱、高鹽、溫度和重金屬的脅迫,在一定程度上也受高壓靜電、電磁和離子輻射等物理因子的影響。據報道,自20世紀60年代起,陸續有科研工作者開始研究電場、激光、磁場等對植物生長發育的影響,直到90年代,才開始進行大量的研究并取得顯著的成果,且已應用到實踐中[47]。

李娜等[48]發現高壓靜電場可導致羽衣甘藍基因組DNA總甲基化水平下降,其中有19.64%甲基化位點發生了甲基化狀態的變化,且以去甲基化為主。熊建平等[49]研究表明,強電場輻射導致國稻6號甲基化水平下降,引起表觀遺傳變異。此外,高壓可導致水稻轉座子的激活及DNA甲基化模式的變化[50],且甲基化變化存在基因型差異[51]。Kovalchuk等[52]研究了輻射對松樹基因組DNA甲基化水平變化的情況,發現輻射可增加DNA甲基化水平,且隨輻射劑量的增加而升高。史金銘等[53]的研究結果顯示,經空間飛行和重離子輻射處理后,植株當代表現出的表型變化、基因組序列多態性的增加以及抗逆基因表達的變化均與DNA 甲基化變化相關,這表明表觀遺傳調控機制可能參與調控相關基因的表達以應答輻射脅迫。因此,空間環境可導致水稻發生DNA甲基化和去甲基化,且個體無統一變化的趨勢。同時,基因組CCGG位點的胞嘧啶的甲基化和去甲基化是隨機發生的,且存在個體差異性[54]。激光輻射誘導水稻吉粳88號M1代基因組DNA發生去甲基化,且去甲基化比率達2.25%[55]。李思圓等[56]也證明了激光輻射可導致水稻發生去甲基化并且可遺傳給后代。

2組蛋白修飾

在真核細胞中,組蛋白和基因組DNA結合形成染色質。核小體是染色質的基本單位,它是由大約146 bp的DNA和由H2A、H2B、H3、H4各2個分子生成的八聚體組成的[57]。因此,細胞可通過組蛋白修飾來調控基因轉錄的激活或抑制,同時可通過組蛋白修飾來影響DNA甲基化的變化以調控基因表達。組蛋白N端尾部可以進行多種翻譯后修飾,主要包括乙酰化,甲基化,泛素化,磷酸化和類泛素化。每一個組蛋白都有不同基因編碼的變體。在細胞中,組蛋白變體和翻譯后修飾的組合以“組蛋白密碼”的形式儲存表觀遺傳記憶。這在染色質結構中具有關鍵作用,它決定了基因的轉錄狀態和表達水平[58]。據報道,組蛋白修飾在調控植物應答非生物脅迫中具有重要作用[59-60]。不同的組蛋白修飾可促進或抑制基因的表達。比如組蛋白修飾中的乙酰化、某些磷酸化和泛素化可以促進基因的表達[61-62],而生物素化和類泛素化則抑制基因的表達[63-64]。

2.1組蛋白乙酰化

組蛋白乙酰化是組蛋白修飾中重要的修飾方法之一,組蛋白賴氨酸殘基N末端的乙酰化在調控真核基因活性中起重要作用。核心組蛋白的乙酰化會導致染色質松散促進基因表達,而組蛋白去乙酰化則導致染色質結構“閉合”抑制基因表達[65]。組蛋白乙酰化和去乙酰化分別由組蛋白乙酰轉移酶(histone acetyltransferase,HATs)和組蛋白去乙酰化轉移酶(histone deacetylation transferase,HDACs)催化。

在植物中,HATs包含4個家族分別是GNAT(GCN5-相關N末端乙酰轉移酶)家族,MYST(MOZ,Ybf2/Sas3,Sas2和Tip60)家族,CBP(CREB-結合蛋白)家族和TAFII250家族[66]。其中,GNAT家族中的GCN5是多個乙酰轉移酶復合體的催化亞基,而ADA2接頭蛋白是GCN5復合物不可或缺的部分。擬南芥中有2個與ADA2相關的因子,即ADA2a和ADA2b[67]。據報道,GCN5和ADA2在植物生長發育中起重要作用[68-69]。比如ADA2b對鹽脅迫和ABA高度敏感[70]。鹽脅迫下,擬南芥GCN5和ADA2b突變株H3和H4乙酰化水平下降,同時COR6.6,RAB18和RD29b基因的轉錄活性下降[71]。冷脅迫促進CBF1轉錄因子與GCN5和ADA2相互作用[72],誘導GCN5和ADA2調控擬南芥冷脅迫誘導基因的表達[73]。水稻[74]中也存在類似的現象,比如ABA導致OsHAC701、OsHAC703、OsHAG702、OsHAG703和OsHAM701的轉錄水平明顯提高;鹽脅迫促進OsHAC701、OsHAC703、OsHAC704和OsHAG703的表達,而冷脅迫則抑制它們的表達。因此,HATs可能在植物應答非生物脅迫中起重要作用。

環境和胞內信使可通過組蛋白去乙酰化抑制目的基因的表達,真核生物的組蛋白去乙酰化轉移酶主要分為3個家族,即RPD3/HDA1超家族,SIR2家族和HD2家族。RPD3家族的HDA6和HDA19組蛋白去乙酰化酶可調控擬南芥對生物和非生物脅迫的應答,HDA6與基因沉默和RNA指導的DNA甲基化相關[75-76]。損傷、病菌感染和植物激素(JA和乙烯)都會導致HDA19/HD1/AtRPD3A基因的表達。轉基因植物中HDA19的過量表達會導致組蛋白乙酰化水平下降,促進ETHYLENE RESPONSE FACTOR-1(ERF1)和PATHOGENESIS-RELATED(PR)基因的表達。脅迫和內源信使可促進HDA16和HDA19表達,影響多個位點的染色質修飾。對水稻分別進行冷、高鹽及ABA和JA處理,發現不同脅迫處理可導致HDAC家族中不同成員的表達水平不同[77]。HOS15(high expression of osmotically responsive gene)能編碼一種類似于TBL1(Transducin Beta-Like protein-1)的蛋白,與H4相互作用導致H4去乙酰化,抑制抗逆基因的表達[78]。

2.2組蛋白甲基化

組蛋白甲基化也是組蛋白修飾的重要方式之一,主要發生于賴氨酸和精氨酸殘基上,分別由組蛋白賴氨酸甲基轉移酶(histone lysine methyltransferases,HKMTs)和組蛋白精氨酸甲基轉移酶(protein arginine methyltransferases,PRMTs)催化。組蛋白甲基化可通過組蛋白去甲基化酶消除[79]。一般來說,組蛋白H3K9和H3K27與轉基因沉默相關,H3K4和H3K36與基因活性相關。

擬南芥中組蛋白賴氨酸甲基化主要發生在H3的Lys 4、Lys 9、Lys 27和Lys 36上,組蛋白賴氨酸甲基轉移酶具有一個SET域(SET domain)。在植物中,SET 域分為4種類型:SU(VAR)3-9,E(Z)( enhancer of zeste),TRX(trithorax)和ASH1(absent,small,or homeotic discs 1)[80-81]。其中,TRX中的ATX1參與干旱脅迫應答。比如干旱脅迫導致atx-1突變株的抗旱性提高[82],擬南芥H3K4三甲基化(H3K4me3)的水平下降[83]。據報道,H3K27me3可標記多種脅迫基因[84]。植物中,K3K27me3標記的基因表達水平較低,同時參與植物對環境脅迫應答的調控[85-86]。水稻和擬南芥中大約有20%的基因由H3K27me3標記[87-88]。植物中由H3K4me3標記的基因大約有40%,主要集中于基因的5′端[89],具有較高的轉錄活性。H3K4me3在基因表達過程中具有重要作用,參與植物生長及對脅迫的適應性調控[90-91]。據報道,精氨酸甲基化主要發生在H3的Arg2、Arg8、Arg17、Arg26和組蛋白H4的Arg3上,由PRMTs催化,且SKB1(PRMT5)參與鹽脅迫調控。SKB1與染色質相互作用,導致H4R3sme2水平增加,抑制脅迫基因的轉錄與表達。鹽脅迫下,H3R3sme2與染色質分離,H3R3sme2水平下降,促進脅迫基因表達[92]。因此,SKB1可通過改變H3R3sme2脅迫基因的甲基化狀態應答鹽脅迫。

組蛋白去甲基化酶對調控生物體內甲基化平衡具有重要作用。據報道,有兩種組蛋白去甲基化酶,一種是JMJs(jumonji proteins)蛋白家族,首次在人類和酵母細胞中發現[93],其中許多成員為組蛋白賴氨酸去甲基化酶(histone lysine demethylase,KDM)。另一種組蛋白去甲基化酶為賴氨酸特異性去甲基化酶1(lysine-specific demethylase1,KDM1/LSD1)[94]。目前,有關植物HDMs參與非生物脅迫應答的調控尚未報道。近期研究表明,組蛋白去甲基化可能參與植物脅迫應答,比如脫水處理會降低H3K4me和H3K4me3水平,H3K4me2表現出微量下降,這表明HDMs可能調控脫水脅迫基因的表達[95]。也有研究表明干旱脅迫可導致H3K4me3發生動態變化。干旱脅迫下,H3K4me3修飾水平的增加伴隨著基因的低表達,而H3K4me3下降則與基因高表達相關,這說明水稻HDMs可能參與干旱脅迫的調控[96]。

3染色質重塑

染色質重塑是基因表達調控過程中出現的一系列染色質結構變化的總稱。目前研究比較多的是ATP依賴的染色質重塑。在真核基因表達調控中,三磷酸腺苷依賴的染色質重塑復合物通過ATP水解釋放的能量來改變染色質結構是一種重要的表觀遺傳調控機制[97]。據報道,ATP依賴的染色質重塑因子在植物非生物脅迫應答中起重要作用。ATP依賴的染色質重塑復合物主要分為3種類型:第1種是SWI/SNF;第2種是ISF;第3種是CHD。植物中研究較為廣泛的是SWI/SNF染色質重塑復合物。比如干旱和熱脅迫條件下,擬南芥中CHR12(一種SNF/BRM型染色質重塑因子)是一種負調控因子,將CHR12過表達突變體暴露于脅迫環境下會導致初生芽和初生莖生長停止[98]。高溫脅迫下,AtCHR12基因敲除突變型表現出的生長停滯比野生型低;而無脅迫處理時,很難區分野生型和突變型,且生長停滯應答依賴于脅迫的嚴重程度。綜上所述,CHR12參與植物對不良環境的脅迫應答。AtSWI3B是擬南芥SWI/SNF復合物的核心組成部分,ABA脅迫下swi3ba突變株的RD29B和RAB18脅迫應答基因表達水平下降,其對生長的抑制作用也出現了下降的現象[99]。豌豆中,ABA和干旱脅迫可促進SWI/SNF復合物組分PsSNF5基因表達[100]。研究表明,擬南芥SWI2/SNF2染色質重塑因子ATPase BRM(BRAHMA)在脅迫應答中起重要作用,比如干旱處理提高了brm突變體的抗旱性[101]。

4非編碼RNA調控

非編碼RNA(non-coding RNA)泛指那些不能編碼蛋白質,但能夠調控基因和蛋白表達的RNA。根據功能不同可將其分為調控非編碼RNA(regulatory non-coding RNA)和看家非編碼RNA(housekeeping non-coding RNA);調控非編碼RNA根據長短不同可分為長鏈非編碼RNA(long non-coding RNA,lncRNA)和短鏈非編碼RNA(small non-coding RNA,sncRNA)。sncRNA主要包括siRNA、miRNA和piRNA。通常,sncRNA在轉錄水平(轉錄基因沉默,TGS)和轉錄后水平(轉錄后基因沉默,PTGS)上對基因表達表進行調控使基因沉默。在表觀遺傳學中,非編碼RNA(non-coding RNAs)是一種重要的表觀遺傳調控方式。目前,研究比較多的是siRNA(small interfering RNA)和miRNA(microRNA)。

據報道,參與調控轉錄和轉錄后水平基因表達的內源siRNA分子有nat-siRNAs、ta-siRNAs和hc-siRNAs等。siRNA由長雙鏈RNA通過不同的生物過程而來[102],dsRNA經DCLs蛋白剪切為21～24nt,即siRNA。siRNA通過RNA指導的DNA甲基化途徑來調控基因的轉錄水平或轉錄后水平[103]。miRNA與mRNA高度互補,與mRNA的3′-UTR區結合,從而導致轉錄后基因沉默[9]。已有研究發現siRNA和miRNA在調控植物應答生物和非生物脅迫的過程中起重要作用。比如SRO5-P5CDH nat-siRNAs與P5CDH和SRO5蛋白是鹽脅迫應答過程中的重要組成部分,P5CDH下調導致脯氨酸的積累,這在植物應對高鹽脅迫中具有重要作用[104]。冷害、熱害、鹽脅迫及干旱脅迫導致小麥siRNA的表達水平發生不同程度的上調或下調[105]。miRNA在擬南芥應對高鹽、干旱和冷脅迫應答過程中具有重要的調控作用[106]。Zhao等[107]發現干旱脅迫導致miR169大幅度上調,miR393則發生瞬時上調。熱脅迫下,小麥miRNAs的表達水平發生了不同程度變化,如miR172表現明顯的下降,而miRNAs(miR156、 miR159、 miR160、miR166、miR168、miR169、miR393和miR827)的表達則上調[108]。據報道,miRNAs除參與調控冷、熱和干旱脅迫外,在作物應對鹽、紫外輻射、低氧和氧化應激脅迫以及生物脅迫中也具有重要的調控作用。

5展望

參考文獻:

[1]A LEX BOYKO,IGOR KOVA LCHUK.Epigenetic control of plant stress response[J].EnvironmentalandMolecularMutagenesis,2008,49(1):61-72.

[2]A RNHOLDT-SCHMITT B.Stress-induced cell reprogramming.A role for global genome regulation?[J].PlantPhysiology,2004,136(1):2 579-2 586.

[3]DOROSZUK A,WOJEWODZIC M W,KAMMENGA J E.Rapid adaptive divergence of life-history traits in response to abiotic stress within a natural population of a parthenogenetic nematode[J].Proc.Biol.Sci.,2006,273(1 601):2 611-2 618.

[4]王忠.植物生理學[M].北京:中國農業出版社,2012:526-527.

[5]王敏,王一峰.表觀遺傳修飾在植物逆境脅迫響應中的應用[J].生命科學,2013,25(5):574-579.

WANG M,WANG Y F.Role of epigenetic modifications in plant stress response[J].ChineseBulletinofLifeSciences,2013,25(5):574-579.

[6]李光雷,喻樹迅,范術麗,等.表觀遺傳學研究進展[J].生物技術通報,2011,(1):40-49.

LI G L,YU S X,FAN S L,etal.Advances of research on epigenetics[J].BiotechnologyBulletin,2011,(1):40-49.

[7]WADDINGTON C H.Canalization of development and the inheritance of acquired characters[J].Nature,1942,150(3 811):563-565.

[8]唐靜婷,梁前進,梁辰,等.表觀遺傳學研究進展[J].科技導報,2013,31(19):66-74.

KANG J T,LIANG Q J,LIANG C,etal.Overview on epigenetics and its progress[J].Science&TechnologyReview,2013,31(19):66-74.

[9]CHINNUSAMY V,ZHU J K.Epigenetic regulation of stress responses in plants[J].CurrentOpinioninPlantBiology,2009,12(2):133-139.

[10]潘麗娜,王振英.植物表觀遺傳修飾與病原菌脅迫應答研究進展[J].西北植物學報,2013,33(1):210-214.

PAN L N,WANG Z Y.Epigenetic Control in Plant Pathogen-Stress Response[J].ActaBot.Boreal.-Occident.Sin.,2013,33(1):210-214.

[11]PRANAV PANKAJ SAHU,GARIMA PANDEY,NAMISHA SHARMA,etal.Epigenetic mechanisms of plant stress responses and adaptation[J].PlantCellReports,2013,32(8):1 151-1 159.

[12]STEWARD N,KUSANO T,SANO H.Expression of ZmMET1,a gene encoding a DNA methyltransferase from maize,is associated not only with DNA replication in actively proliferating cells,but also with altered DNA methylation status in cold-stressed quiescent cells[J].NucleicAcidsResearch,2000,28(17):3 250-3 259.

[13]徐妍,張海玲,徐香玲,等.逆境脅迫下植物DNA甲基化變異的研究進展[J].中國生物工程雜志,2014,34(10):87-93.

XU Y,ZHANG H L,XU X L,etal.The research progress of plant DNA methylation variation under stresses[J].ChinaBiotechnology,2014,34(10):87-93.

[14]李青芝,李成偉,楊同文.DNA甲基化介導的植物逆境應答和脅迫記憶[J].植物生理學報,2014,50(6):725-734.

LI Q Z,LI C W,YANG T W.Stress response and memory mediated by DNA methylation in plants[J].PlantPhysiologyJournal,2014,50(6):725-734.

[15]MIROUZE M,PASZKOWSKI J.Epigenetic contribution to stress adaptation in plants[J].CurrentOpinioninPlantBiology,2011,14(3):267-274.

[16]趙云雷,葉武威,王俊娟,等.DNA甲基化與植物抗逆性研究進展[J].西北植物學報,2009,29(7):1 479-1 489.

ZHAO Y L,YE W W,WANG J J,etal.Review of DNA methylation and plant stress-tolerance[J].ActaBot.Boreal.-Occident.Sin.,2009,29(7):1 479-1 489.

[17]孫穎,葛鋒,劉迪秋,等.植物中DNA甲基化模式及其相關機制[J].植物生理學報,2011,47(8):745-751.

SUN Y,GE F,LIU D Q,etal.DNA methylation patterns and its related mechanism in plants[J].PlantPhysiologyJournal,2011,47(8):745-751.

1965年，普林斯（E.F.Prince）等人根據模糊限制語的語用功能將其分為變動型模糊限制語（approximators）和緩和型模糊限制語（shields）。變動型模糊限制語（approximators），意思是可以改變話語結構的本來意義，并可以對所表達的話語做出一定程度的修正，又可分為變動型模糊限制語（adaptor）和范圍變動語(rounder)。緩和型模糊限制語（shields），意為不改變話語結構的原意，只是表達了說話人的猜疑或有保留態度，或是應用的第三方的看法，它包括直接緩和語和間接緩和語。

[18]袁金玲,郭廣平,岳晉軍,等.孝順竹開花過程中DNA甲基化水平動態研究[J].西北植物學報,2012,32(1):60-66.

YUAN J L,GUO G P,YUE J J,etal.Features of DNA methylation during the flowering process ofBambusamultiplex[J].ActaBot.Boreal.-Occident.Sin.,2012,32(1):60-66.

[19]楊美娜,楊瑰麗,郭濤,等.逆境脅迫下植物DNA甲基化及其在抗旱育種中的研究進展[J].中國農學通報,2013,29(6):6-11.

YANG M N,YANG G L,GUO T,etal.DNA methylation under stresses and its prospects in plant drought-resistant breeding[J].ChineseAgriculturalScienceBulletin,2013,29(6):6-11.

[20]MARCONI G,PACE R,TRAINI A,etal.Use of MSAP markers to analyse the effects of salt stress on DNA methylation in rapeseed(Brassicanapusvar.oleifera)[J].PlosOne,2013,8(9):e75597.

[21]李慧,彭立新,于瑋瑋,等.鹽脅迫下紅花基因組DNA甲基化的MSAP分析[J].西北農業學報,2011,20(12):116-120.

LI H,PENG L X,YU W W,etal.Analysis of DNA cytosine methylation under salt stress inCarthamustinctoriusBased on MASPMSAP[J].ActaAgriculturaeBoreali-OccidentalisSinica,2011,20(12):116-120.

[22]李雪林,林忠旭,聶以春,等.鹽脅迫下棉花基因組 DNA 表觀遺傳變化的 MSAP 分析[J].作物學報,2009,35(4):588-596.

LI X L,LIN Z X,NIE Y C,etal.MSAP Analysis of epigenetic changes in cotton(GossypiumhirsutumL.) under salt stress[J].ActaAgronomicaSinica,2009,35(4):588-596.

[23]WADA Y,MIYAMOTO K,KUSANO T,etal.Association between up-regulation of stress-responsive genes and hypomethylation of genomic DNA in tobacco plants[J].MolecularGenetics&Genomics,2004,271(6):658-666.

[24]彭海,張靜.脅迫與植物DNA甲基化:育種中的潛在應用與挑戰[J].自然科學進展,2009,19(3):248-256.

PENG H,ZHANG J.Stress and plant DNA methylation:potential applications and challenges in breeding[J].ProgressinNaturalScience,2009,19(3):248-256.

[25]潘雅嬌,傅彬英,王迪,等.水稻干旱脅迫誘導DNA甲基化時空變化特征分析[J].中國農業科學,2009,42(9):3 009-3 018.

PAN Y J,FU B Y,WANG D,etal.Spatial and temporal profiling of DNA methylation induced by drought stress in rice[J].ScientiaAgriculturaSinica,2009,42(9):3 009-3 018.

[26]WANG W S,PAN Y J,ZHAO X Q,etal.Drought-induced site-specific DNA methylation and its association with drought tolerance in rice(OryzasativaL.)[J].JournalofExperimentalBotany,2011,62(6):1 951-1 960.

[27]TANG X M,TAO X,etal.Analysis of DNA methylation of perennial ryegrass under drought using the methylation sensitive amplification polymorphism(MSAP) technique[J].MolecularGenetics&Genomics,2014,289(6):1 075-1 084.

[28]LABRA M,GHIANI A,CITTERIO S,etal.Analysis of cytosine methylation pattern in response to water deficit in pea root tips[J].PlantBiology,2002,4(6):694-699.

[29]DAN LIANG,ZHOU JIA ZHANG,HONG LONG WU,etal.Single-base-resolution methylomes ofPopulustrichocarpareveal the association between DNA methylation and drought stress[J].Bmc.Genetics,2014,15(S):9.

[30]唐曉梅,王艷,馬東偉,等.干旱脅迫下高羊茅基因組甲基化分析[J].草地學報,2015,24(4):164-173.

TANG X M,WANG Y,MA D W,etal.Analysis of DNA methylation of tall fescue in response to drought based on methylation-sensitive amplification polymorphism(MSAP)[J].ActaPrataculturaeSinica,2015,24(4):164-173.

[31]LABRA M,GRASSI F,etal.Genetic and DNA methylation changes induced by potassium dichromate inBrassicanapusL[J].Chemosphere,2004,54(8):1 049-1 058.

[32]LUO M,LIU X,SINGH P,etal.Chromatin modifications and remodeling in plant abiotic stress responses[J].BiochimicaetBiophysicaActa,2012,1 819(2):129 -136.

[33]楊金蘭,柳李旺,龔義勤,等.鎘脅迫下蘿卜基因組DNA甲基化敏感擴增多態性分析[J].植物生理與分子生物學學報,2007,33(3):219-226.

YANG J L,LIU L W,GONG Y Q,etal.Analysis of genomic DNA methylation level in radish under cadmium stress by methylation-sensitive amplified polymorphism technique[J].JournalofPlantPhysiologyandMolecularBiology,2007,33(3):219-226.

[34]孟華兵,杜雪,姜宇曉,等.鎘脅迫下二倍體和同源四倍體油菜DNA甲基化差異分析[J].核農學報,2010,24(6):1 297-1 304.

MENG H B,DU X,JIANG Y X,etal.Comparison between tetraploid turnip(Brassicarapa) and its diploid progenitor of DNA methylation under cadmium stress[J].JournalofNuclearAgriculturalSciences,2010,24(6):1 297-1 304.

[35]李照玲,王鶴潼,陳瑞娟,等.運用MSAP研究鎘脅迫對擬南芥幼苗基因甲基化的影響[J].農業環境科學學報,2014,33(1):28-36.

LI Z L,WANG H T,CHEN R J,etal.Studying genomic methylation ofArabidopsisthalianaseedlings cadmium stress using MSAP[J].JournalofAgro-EnvironmentScience,2014,33(1):28-36.

[36]AINA R,SGORBATI S,SAN TAGOSTINO A,etal.Specific hypomethylation of DNA is induced by heavy metals in white clover and industrial hemp[J].PhysiologiaPlantarum,2004,121(3):472-480.

[37]XIU FANG OU,YUN HONG ZHANG,etal.Transgenerational inheritance of modified DNA methylation patterns and enhanced tolerance induced by heavy metal stress in rice(OryzasativaL.)[J].PlosOne,2012,7(9):e41143.

[38]STEWARD N,ITO M,YAMAGUCHI Y,etal.Periodic DNA methylation in maize nucleosomes and demethylation by environmental stress[J].JournalofBiologicalChemistry,2002,277(40):37 741-37 746.

[39]HASHIDA S N,UCHIYAMA T,MARTIN C,etal.The temperature-dependent change in methylation of theAntirrhinumtransposonTam3 is controlled by the activity of its transposase[J].PlantCell,2006,18(1):104-118.

[40]STEWARD N,KUSANO T,SANO H.Expression of ZmMET1,a gene encoding a DNA methyltransferase from maize,is associated not only with DNA replication in actively proliferating cells,but also with altered DNA methylation status in cold-stressed quiescent cells[J].NucleicAcidsResearch,2000,28(17):3 250-3 259.

[41]徐小萬,雷建軍,張長遠,等.高溫多濕脅迫下辣椒DNA甲基化分析[J].核農學報,2014,28(7):1 175-1 180.

XU X W,LEI J J,ZHANG C Y,etal.Methylation-sensitive amplified polymor phism analysis of DNA methylation in hot pepper under high temperature and air humidity stress[J].JournalofNuclearAgriculturalSciences,2014,28(7):1 175-1 180.

[42]BOYKO A,BLEVINS T,YAO Y,etal.Transgenerational adaptation ofArabidopsisto stress requires DNA methylation and the function of Dicer-like proteins[J].PlosOne,2010,5(3):e9514.

[43]NAYDENOV M,BAEV V,APOSTOLOVA E,etal.High-temperature effect on genes engaged in DNA methylation and affected by DNA methylation inArabidopsis[J].PlantPhysiol.Biochemistry,2015,87:102-108.

[44]GAO G,LI J,LI H,etal.Comparison of the heatstress induced variations in DNA methylation between heat-tolerant and heat-sensitive rapeseed seedlings[J].BreedingScience,2014,64(2):125-133.

[45]CORREIA B,VALLEDORr L,MEIJON M,etal.Is the interplay between epigenetic markers related to the acclimation of cork oak plants to high temperatures?[J].PlosOne,2013,8(1):e53543.

[46]JUNZHONG LIU,LILI FENG L,JIANMING LI J,etal.Genetic and epigenetic control of plant heat responses[J].FrontiersinPlantScience,2015,6:267.

[47]郭龍芳,薛福東,郭九峰,等.部分物理因子在植物上的生物效應研究進展[J].中國農學通報,2014,30(27):246-251.

GUO L F,XUE F D,GUO J F,etal.The review of biological effects of parts of physical factors on plant[J].ChineseAgriculturalScienceBulletin,2014,30(27):246-251.

[48]李娜.高壓靜電場對羽衣甘藍種子萌發過程DNA甲基化的影響[D].長春:東北林業大學,2013.

[49]熊建平,何平,黎兆東,等.常壓下強電場輻射對國稻6號DNA甲基化的影響[J].現代生物醫學進展,2013,13(6):1 066-1 099.

XIONG J P,HE P,LI Y D,etal.Effect on DNA methylation of guodao 6 by strong electric field radiation at atmospheric pressure[J].ProgressinModernBiomedicine,2013,13(6):1 066-1 099.

[50]申斯樂,王振偉,單曉輝,等.高壓導致水稻變異品系發生DNA甲基化模式及基因組結構的改變[J].中國科學(C輯:生命科學),2005,35(6):490-496.

SHEN S L,WANG Z W,SHAN X H,etal.Changes of DNA methylation patterns and genomic structure in rice variant strains induced by high voltage[J].ScienceinChinaSeriesC:LifeSciences,2005,35(6):490-496.

[51]田芹.靜電場脅迫處理誘導不同基因型水稻DNA甲基化變異[D].長春:東北師范大學,2010.

[52]O KOVALCHUK,P BURKE,etal.Genome hypermethylation inPinussilvestrisof chernobyl-A mechanism for radiation adaptation?[J].MutatRes.,2003,529(1-2):13-20.

[53]史金銘.空間和重離子輻射環境的誘變效應與 DNA甲基化變化的關聯[D].哈爾濱:哈爾濱工業大學,2010.

[54]王連嵋.空間環境引起水稻 DNA 甲基化與蛋白質組變化及其關聯分析[D].哈爾濱:哈爾濱工業大學,2007.

[55]王丹.激光輻射誘導水稻吉粳88號可遺傳DNA甲基化變異和轉座子轉座激活的研究[D].長春:吉林農業大學,2011.

[56]李思圓.激光輻射誘導水稻發生可遺傳DNA甲基化變異和轉座子激活及其可能機制研究[D].長春:東北師范大學,2011.

[57]LIAN YU YUAN,XUN CHENG LIU,MING LUO,etal.Involvement of histone modifications in plant abiotic stress responses[J].JournalofIntegrativePlantBiology,2013,55(10):892-901.

[58]JENUWEIN T,ALLIS CD.Translating the histone code[J].Science,2001,293(5 532):1 074-1 080.

[59]CHINNUSAMY V,GONG Z,ZHU JK.Abscisic acid-mediated epigenetic processes in plant development and stress responses[J].JournalofIntegrativePlantBiology,2008,50(10):1 187-1 195.

[60]LUO M,LIU X,SINGH P,etal.Chromatin modifications and remodeling in plant abiotic stress responses[J].BiochimicaEtBiophysicaActa,2012,1 819(2):129-136.

[61]SRIDHAR V V,KAPOOR A,ZHANG K,etal.Control of DNA methylation and heterochromatic silencing by histone H2B deubiquitination[J].Nature,2007,447(7 145):735-738.

[62]ZHANG K,SRIDHAR V V,ZHU J,etal.Distinctive core histone post-translational modification patterns inArabidopsisthaliana[J].PlosOne,2007,2(11):e1210.

[63]NATHAN D,INGVARSDOTTIR K,etal.Histone sumoylation is a negative regulator inSaccharomycescerevisiaeand shows dynamic interplay with positive-acting histone modifications[J].Genes&Development,2006,20(8):966-976.

[64]CAMPOREALE G,OOMMER A M,GRIFFIN JB,etal.K12-biotinylated histone H4 marks heterochromatin in human lymphoblastoma cells[J].JournalofNutritionalBiochemistry,2007,18(11):760-768.

[65]SHAHBAZIAN M D,GRUNSTEIN M.Functions of site-specific histone acetylation and deacetylation[J].AnnualReviewofBiochemistry,2007,76(76):75-100.

[66]PANDEY R,MULLER A,NAPOLI CA,etal.Analysis of histone acetyltransferase and histone deacetylase families ofArabidopsisthalianasuggests functional diversification of chromatin modification among multicellular eukaryotes[J].NucleicAcidsResearch,2002,30(23):5 036-5 055.

[67]STCKINGER E J,MAO Y,etal.Thomashow,transcriptional adaptor and histone acetyltransferase proteins inArabidopsisand their interactions with CBF1,a transcriptional activator involved in cold-regulated gene expression[J].NucleicAcidsResearch,2001,29(7):1 524-1 533.

[68]BERTRAND C,BERGOUNIOUX C,DOMENICHINI S,etal.Arabidopsishistone acetyltransferase AtGCN5 regulates the floral meristem activity through the WUSCHEL/AGAMOUS pathway[J].JournalofBiologicalChemistry,2003,278(30):28 246-28 251.

[69]LONG J A,OHNO C,SMITH Z R,etal.TOPLESS regulates apical embryonic fate inArabidopsis[J].Science,2006,312(5 779):1 520-1 523.

[70]HARK A T,VLACHONASIOS K E,PAVANGADKAR K A,etal.TwoArabidopsisorthologs of the transcriptional coactivator ADA2 have distinct biological functions[J].BiochimicaetBiophysicaActa,2009,1 789(2):117-124.

[71]KALDIS A,TSEMENTZI D,TANRIVERDI O,etal.Arabidopsisthalianatranscriptional co-activators ADA2b and SGF29a are implicated in salt stress responses[J].Planta,2011,233(4):749-762.

[72]MAO Y,PAVANGADKAR KA,THOMASHOW MF,etal.Physical and functional interactions ofArabidopsisADA2 transcriptional coactivator proteins with the acetyltransferase GCN5 and with the cold-induced transcription factor CBF1[J].BiochimicaetBiophysicaActa,2006,1 759(1-2):69-79.

[73]PAVANGADKAR K,THOMASHOW MF,TRIEZENBERG SJ.Histone dynamics and roles of histone acetyltrans ferases during cold-induced gene regulation inArabidopsis[J].PlantMolecularBiology,2010,74(1-2):183-200.

[74]LIU X,LUO M,ZHANG W,etal.Histone acetylt ransferases in rice(OryzasativaL.):phylogenetic analysis,subcellular localization and expression[J].Bmc.PlantBiology,2012,12(1):1-17.

[75]PROBST AV,FAGARD M,etal.Arabidopsishistone deacetylase HDA6 is required for maintenance of transcriptional gene silencing and determines nuclear organization of rDNA repeats[J].PlantCell,2004,16(4):1 021-1 034.

[76]AUFSATZ W,METTE M F,VAN DER WINDEN J,etal.HDA6,a putative histone deacetylase needed to enhance DNA methylation induced by double-stranded RNA[J].EmboJournal,2002,21(24):6 832-6 841.

[77]FU W,WU K,DUAN J.Sequence and expression analysis of histone deacetylases in rice[J].Biochemical&BiophysicalResearchCommunications,2007,356(4):843-850.

[78]ZHU J,JEONG J,ZHU Y,etal.Involvement ofArabidopsisHOS15 in histone deacetylation and cold tolerance[J].ProceedingsoftheNationalAcademyofSciencesoftheUnitedStatesofAmerica,2007,105(12):4 945-4 950.

[79]LIU C,LU F,CUI X,etal.Histone methylation in higher plants[J].AnnualReviewofPlantBiology,2010,61(4):395-420.

[80]SPRINGER N M,NAPOLI C A,etal.Comparative analysis of SET domain proteins in maize andArabidopsisreveals multiple duplications preceding the divergence of monocots and dicots[J].PlantPhysiol.,2003,132(2):907-925.

[81]ZHAO Z,SHEN W H.Plants contain a high number of proteins showing sequence similarity to the animal SUV39H family of histone methyltransferases[J].AnnalsoftheNewYorkAcademyofSciences,2004,1 030:661-669.

[82]DING Y,LAPKO H,NDAMUKONG I,etal.TheArabidopsischromatin modifier ATX1,the myotubularin-like AtMTM,and the response to drought[J].PlantSignaling&Behavior,2009,4(11):1 049-1 058.

[83]NDAMUKONG I,JONES DR,LAPKO H,etal.Phosphatidylinositol 5-phosphate links dehydration stress to the activity of ARABIDOPSIS TRITHORAX- LIKE factor ATX1[J].PlosOne,2010,5(10):4 649-4 672.

[84]CHARON JB,HE H,ELLING A A,etal.Dynamic landscapes of four histone modifications during deetiolation inArabidopsis[J].PlantCell,2009,21(12):3 732-3 748.

[85]MAKAREVITCH I,EICHTEN S R,BRISKINE R,etal.Genomic distribution of maize facultative heterochromatin marked by trimethylation of H3K27[J].PlantCell,2013,25(3):780-793.

[86]XIAOYUN LIU,SHAOLI ZHOU,WENTAO WANG,,etal.Regulation of histone methylation and reprogramming of gene expression in the rice inflorescence meristem[J].PlantCell,2015,27(5):1 428-1 444.

[87]HE G,ZHU X,ELLING AA,etal.Global epigenetic and transcriptional trends among two rice subspecies and their reciprocal hybrids[J].PlantCell,2010,22(1):17-33.

[88]LAOS M,KROLL P,etal.Dynamic regulation of H3K27 trimethylation duringArabidopsisdifferentiation[J].PlosGenetics,2011,7(4):e1002040-e1002040.

[89]ZHANG X,BERNATAVICHUTE Y V,COKUS S,etal.Genome-wide analysis of mono- di- and trimethylation of histone H3 lysine4 inArabidopsisthaliana[J].GenomeBiology,2009,10(6):100-105.

[90]AVRAMOVA Z.Evolution and pleiotropy of TRITHORAX function inArabidopsis[J].InternationalJournalofDevelopmentalBiology,2009,53(2-3):371-381.

[91]FROMM M,AVRAMOVA Z.ATX1/AtCOMPASS and the H3K4me3 marks:how do they activateArabidopsisgenes?[J].CurrentOpinioninPlantBiology,2014,21(21):75-82.

[92]ZHANG Z,ZHANG S,ZHANG Y,etal.Arabidopsisfloral initiator SKB1 confers high salt tolerance by regulating transcription and pre-mRNA splicing through altering histone H4R3 and small nuclear ribonucleoprotein LSM4 methylation[J].PlantCell,2011,23(1):396-411.

[93]TSUKADA Y,FANG J,ERDJUMENT-BROMAGE H,etal.Histone demethylation by a family of JmjC domain-containing proteins[J].Nature,2006,439(439):811-816.

[94]LIU C,LU F,CUI X,etal.Histone methylation in higher plants[J].AnnualReviewofPlantBiology,2010,61(4):395-420.

[95]KV DIJK,Y DING,S MALKARAM S,etal.Dynamic changes in genome-wide histone H3 lysine4 methylation patterns in response to dehydration stress inArabidopsisthaliana[J].BmcPlantBiology,2010,10(1):1-12.

[96]ZONG W,ZHONG X,YOU J,etal.Genome-wide profiling of histone H3K4-tri-methylation and gene expression in rice under drought stress[J].PlantMolecularBiology,2012,81(1-2):175-188.

[97]VIGNALI M,HASSAN AH,NEELY KE,etal.ATP-dependent chromatin-remodeling complexes[J].Molecular&CellularBiology,2000,20(6):1 899-1 910.

[98]MLYNAROVA L,NAP J P,BISSELING T.The SWI/ SNF chromatin-remodeling gene AtCHR12 mediates temporary growth arrest inArabidopsisthalianaupon perceiving environmental stress[J].PlantJournal,2007,51(5):874-885.

[99]SAEZ A,RODRIGUES A,SANTIAGO J,etal.HAB1-SWI3B interaction reveals a link between abscisic acid signaling and putative SWI/SNF chromatin-remodeling complexes inArabidopsis[J].PlantCell,2008,20(11):2 972-2 988.

[100]RIOS G,GAGETE A P,CASTILLO J,etal.Abscisic acid and desiccation-dependent expression of a novel putative SNF5-type chromatin-remodeling gene inPisumsativum[J].PlantPhysiolBiochemistry,2007,45(6-7):427-435.

[101]HAN S K,SANQ Y,RODRIQUES A,etal.The SWI2/SNF2 chromatin remodeling ATPase BRAHMA represses abscisic acid responses in the absence of the stress stimulus inArabidopsis[J].PlantCell,2012,24(12):4 892-4 906.

[102]MALLORY A C,VAUCHERET H.Functions of microRNAs and related small RNAs in plants[J].NatureGenetics,2006,38(7):S31-S36.

[103]KHRAIWESH B,ZHU J K,ZHU J.Role of miRNAs and siRNAs in biotic and abiotic stress responses of plants[J].BiochimBiophysActa,2012,1 819(2):137-148.

[104]BORSANI O,ZHU J,VERSLUES PE,etal.Endogenous siRNAs derived from a pair of naturalcis-antisense transcripts regulate salt tolerance inArabidopsis[J].Cell,2005,123(7):1 279-1 291.

[105]YAO Y,NI Z,PENG H,etal.Non-coding small RNAs responsive to abiotic stress in wheat(TriticumaestivumL.)[J].Functional&IntegrativeGenomics,2010,10(2):187-190.

[106]LIU H H,TIAN X,LI Y J,etal.Microarray-based analysis of stress-regulated microRNAs inArabidopsisthaliana[J].Rna-aPublicationoftheRnaSociety,2008,14(5):836-843.

[107]ZHAO B,LIANG R,GE L,etal.Identification of drought-induced microRNAs in rice[J].Biochem.Biophys.Res.Commun.,2007,354(2):585-590.

[108]XIN M,WANG Y,YAO Y,etal.Diverse set of microRNAs are responsive to powdery mildew infection and heat stress in wheat(TriticumaestivumL.)[J].Bmc.PlantBiology,2010,10(1):107-113.

(編輯:宋亞珍)

Research Progress of Abiotic Stress Induced Epigenetic Variation in Plants

WANG Shuyan1,GUO Jiufeng1*,LIU Xiaoting1,YUAN Haokun2,LI Yajiao1,NA Ri1

(1 College of Physical Science and Technology,Inner Mongolia University,Hohhot 010021,China;2 School of Life Science and Technology,University of Electronic Science and Technology of China,Chengdu 610054,China)

Abstract:Because of sedentary life style,plants can not avoid bad environmental stimulus,hence need to defense and avoid environmental stress through their own defense mechanism.Epigenetic plays an important role in regulating plans response to environmental stress.This paper summarizes the current research status of epigenetic variations of plants induced by abiotic stress,including DNA methylation,histone modification,chromatin remodeling and non-coding RNA.We are expecting to exploit epigenetic changes improve the stress resistance of plants.

Key words:abiotic stress;DNA methylation;histone modification;chromatin remodeling;non-coding RNA

中圖分類號:Q789

文獻標志碼:A

作者簡介:王淑妍(1990-),女,在讀碩士研究生,主要從事環境生物物理研究。E-mail:wsykk0914@126.com*通信作者:郭九峰,博士,教授,主要從事生物物理與生物技術研究。E-mail:guojf101@sina.com

基金項目:國家自然科學基金(51467014)

收稿日期:2015-12-07;修改稿收到日期:2016-01-18

文章編號:1000-4025(2016)03-0631-10

doi:10.7606/j.issn.1000-4025.2016.03.0631