林火對植物根圍叢枝菌根真菌多樣性的影響

孫龍燕, 李士美, 李　偉,郭紹霞,*

1 青島農業大學菌根生物技術研究所, 青島　266109 2 青島農業大學園林與林學院, 青島　266109

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林火對植物根圍叢枝菌根真菌多樣性的影響

孫龍燕1,2, 李士美2, 李偉2,郭紹霞1,2,*

1 青島農業大學菌根生物技術研究所, 青島266109 2 青島農業大學園林與林學院, 青島266109

摘要:林火是森林生態系統的一種主要干擾因子,以青島市三標山林火跡地為研究對象,采集荊條(Vitex negundo)、胡枝子(Lespedeza bicolor)、花木藍(Indigofera kirilowii)、青花椒(Zanthoxylum schinifolium)和野青茅(Deyeuxia arundinacea)5種優勢植物根圍土壤,研究不同林火強度對叢枝菌根(AM)真菌多樣性的影響。結果表明,AM真菌侵染率和孢子密度隨火災強度的加強而降低；非過火區植物根圍土壤中,分離鑒定出AM真菌3屬11種,輕度過火區分離鑒定出AM真菌3屬10種,中度過火區分離鑒定出AM真菌3屬9種,重度過火區分離鑒定出AM真菌3屬8種。過火區AM真菌種豐度低于非過火區。過火區和非過火區AM真菌的重要值和優勢種不同,非過火區植物根圍的優勢種是地球囊霉(Glomus geosporum)、臺灣球囊霉(G. taiwanensis)、分支巨孢囊霉(Gigaspora ramisporophora)、極大巨孢囊霉(Gi. gigantean)、福摩薩球囊霉(G. formosanum)、懸鉤子球囊霉(G. rubiforme)、柯氏無梗囊霉(Acaulospora koskei)和松蜜無梗囊霉(A. thomii)；輕度過火區植物根圍的優勢種是地球囊霉和臺灣球囊霉；中度過火區的是臺灣球囊霉和地球囊霉(野青茅除外)；重度過火區植物根圍的優勢種是地球囊霉。不同強度的過火區對AM真菌群落組成有不同程度的影響。認為林火降低植物根圍土壤中AM真菌多樣性。

關鍵詞：林火；AM真菌多樣性；孢子密度；物種多樣性指數；種豐度；RDA

叢枝菌根(arbuscular mycorrhizal, AM)真菌是陸地生態系統中重要生物組份之一,其生態適應性強,不僅存在于森林、高山、海灘等土壤中,還廣泛存在于各種逆境環境中,如荒漠、火山、酸土和鹽堿地等,能改善植物的營養狀況、提高植物的抗逆性,對植物生長、林火區域植被恢復和重建具有重要意義[1]。然而,隨著全球變化,高溫、干旱、氣候異常、火山噴發、林火等不斷發生,AM真菌的發育和功能也受到挑戰和深刻影響[2]。其中,林火是影響生物多樣性的重要因子之一。火燒會對森林生物多樣性、土壤物理與化學性質及土壤微生物多樣性等造成不同程度的影響；森林過火后,對土壤理化特性的影響最大[3]。Piotrowaki等[4]認為土壤因子對AM真菌作用尤為突出,因此林火必然會影響到AM真菌的生長發育,如林火降低土壤表面AM真菌的密度[5]。土壤因子對AM真菌生態分布、生長繁殖和侵染有顯著作用[6]。郭紹霞等[7]發現AM真菌種屬分布受土壤pH值及各種營養成分的影響；錢偉華等[8]認為AM真菌孢子密度、種豐度、物種多樣性指數等與土壤肥力有顯著相關性。而目前,有關森林過火區AM真菌生態分布、物種多樣性和土壤化學性質對AM真菌多樣性影響的研究尚比較薄弱。本文以青島市三標山林火跡地為研究對象,對不同林火強度下土壤化學性質和AM真菌多樣性的變化進行了研究,分析過火區與非過火區AM真菌的物種多樣性與土壤化學性質之間的關系,旨在明確林火對AM真菌多樣性的影響,確定林火區域影響AM真菌多樣性的關鍵因子,為林火跡地的植被恢復與重建提供參考依據。

1材料與方法

1.1研究區域概況

三標山位于青島市城陽區,海拔高度683 m,為嶗山第二高峰,面積約為2.5×107m2,植物覆蓋率約為40%；屬溫帶季風氣候,光資源充足,熱資源較豐富,降水量較多,濕潤溫和,四季分明,年平均氣溫12.1 ℃,月平均相對濕度為72%。三標山于2013年3月發生森林火災,森林過火面積約40 hm2。由于遭受到火災的嚴重破壞,喬木較稀,主要是黑松(Pinusthunbergii),還有刺槐(Robiniapseudoacacia)、赤松(Pinusdensiflora)、毛白楊(Populustomentosa)、臭椿(Ailanthusaltissima)、板栗(Castaneamollissima)和君遷子(Diospyroslotus)等；灌木稀疏,主要是荊條(Vitexnegundo)、胡枝子(Lespedezabicolor)、花木藍(Indigoferakirilowii)和青花椒(Zanthoxylumschinifolium),還有紫穗槐(Amorphafruticosa)、黃荊(Vitexnegundo)和火炬樹(Rhustyphina)等；草本較多,主要有野青茅(Deyeuxiaarundinacea),還有唐松草(Thalictrumaquilegifolium)、蕨(Pteridiumaquilinum)、萱草(Hemerocallisfulva)和一年蓬(Erigeronannuus)等。母巖主要是花崗巖,土壤類型為山地棕壤土,地表巖石裸露。

1.2土壤樣品的采集

2013年10月在過火區及其臨近區域根據林火強度的不同,依據火燒跡地內喬木是否存活和樹干熏黑高度等,分別設立取樣區,以臨近未火燒樣地作為對照樣地。具體為：(1)非過火區,植物全部存活,樹干無熏黑痕跡,為對照；(2)輕度過火區,喬木全部存活,所有樹干熏黑高度小于1 m；(3)中度過火區,喬木全部存活,所有樹干熏黑高度在1—5 m；(4)重度過火區,喬木全部死亡,樹干熏黑高度大于5 m。在坡度60°、經度120.6°、緯度36.3°、海拔214 m處,每個取樣區設置3塊標準樣地, 采集樣地內優勢植物花木藍、胡枝子、青花椒、荊條和野青茅根圍土樣,每份土樣采用五點取樣法,去掉表土2 cm,取植物根圍2—10 cm土層的土壤和根系,混合后保留2 kg左右。每個取樣區重復3次。

1.3土壤的化學性質

測定項目包括土壤pH值、有機質、全氮、堿解氮、速效磷和速效鉀。測定方法分別為：pH值采用PHSJ- 3F型pH計、有機質采用重鉻酸鉀氧化法測定、全氮采用半微量開氏法測定、堿解氮采用堿解擴散法測定、速效磷采用NH4F-HCl-鉬銻抗比色法測定、速效鉀采用中性NH4OAc浸提火焰光度法測定[9]。每個處理重復3次,取其平均值。

1.4AM真菌侵染率的測定

用染色鏡檢法來測定植物根系的侵染率[10],每個處理重復3次,計算公式如下：

1.5AM真菌的分離鑒定

取風干土樣100 g,濕篩傾注-蔗糖離心法分離、鏡檢孢子,記錄孢子數和孢子分類特征。根據Schenck和 Perez和INVAM (http://invam.caf.wvu.edu) 的鑒定資料等對AM真菌孢子進行分類鑒定。

1.6AM真菌豐度、孢子密度、相對多度、頻度、重要值、多樣性指數的計算

種的豐度(SR)指植物根圍100 g土壤中含有的AM真菌種數,SR=AM真菌總種次數/土壤樣本數。

孢子密度(SD)每100 g土樣中的AM真菌孢子數。SD=AM真菌所有種的孢子數/土壤樣本數。

分布頻度(F)F=AM真菌某屬或種的出現次數/土壤樣本數×100%。

相對多度(RA)RA=該采樣點AM真菌某屬或種的孢子數/該采樣點AM真菌總孢子數×100%。

重要值(IV),即頻度和相對多度的平均值IV=(F+RA)/2。

圖1　林火對AM真菌侵染率的影響Fig.1　Impact of forest fire on the infection rate of AM fungi　JT: 荊條 Vitex negundo; YQM: 野青茅 Deyeuxia arundinacea; QHJ: 青花椒 Zanthoxylum schinifolium; HZZ: 胡枝子 Lespedeza bicolor; HML: 花木藍 Indigofera kirilowii; 不同小寫字母表示不同植物在不同過火區的差異顯著(P<0.05)

AM真菌的優勢度的劃分本文按重要值(I)分為4個等級[10],即：IV>50%為優勢屬(種),30%

多樣性采用Shannon-Wiener指數(H)和Simpson指數(D)來測度：

式中,S為某樣地中AM真菌的種數,Pi為某AM真菌的孢子占該樣地所有孢子的百分比。

1.7數據處理

數據經Excel 處理后,利用SPSS 19.0、Canoco 4.5軟件進行方差、相關性、差異性等分析。

2結果與分析

2.1林火對AM真菌侵染率的影響

AM真菌對植物的侵染率隨著火災強度的加強而降低(圖1)。除荊條的侵染率在非過火區與輕度過火區差異不顯著外,其余植物在非過火區與過火區域差異顯著。胡枝子的侵染率,在非過火區、輕度過火區、中度過火區和重度過火區的的侵染率分別為62.4%、43.0%、28.5%和11.0%,差異顯著；野青茅侵染率的變化表現出相同的規律。荊條在輕度過火區、中度過火區和重度過火區AM真菌的侵染率差異顯著,而青花椒和花木藍在輕度過火區、中度過火區和重度過火區AM真菌的侵染率差異不顯著。

2.2林火對AM真菌種屬構成的影響

過火區分離鑒定出的AM真菌種類少于非過火區。非過火區土壤樣品共分離鑒定出3屬11種AM真菌,其中球囊霉屬(Glomus)6種,無梗囊霉屬(Acaulospora)2種,巨孢囊霉屬(Gigaspora)3種。輕度過火區分離鑒定出AM真菌3屬10種,中度過火區分離鑒定出AM真菌3屬9種,重度過火區分離鑒定出AM真菌3屬8種(表1—表4)。

非過火區和過火區AM真菌的重要值和優勢種不同。非過火區植物根圍的優勢種是地球囊霉(Glomusgeosporum)、臺灣球囊霉(Glomustaiwanensis)、分支巨孢囊霉(Gigasporaramisporophora)、極大巨孢囊霉(Gigasporagigantean)、福摩薩球囊霉(Glomusformosanum)、懸鉤子球囊霉(Glomusrubiforme)、柯氏無梗囊霉(Acaulosporakoskei)和松蜜無梗囊霉(Acaulosporathomii)；輕度過火區優勢種是地球囊霉和臺灣球囊霉；中度過火區的優勢種是臺灣球囊霉(Glomustaiwanensis)和地球囊霉(野青茅除外)；重度過火區的優勢種是地球囊霉 (表1—表4)。

表1　非過火區植物根圍分離的AM真菌種類及重要值

表2　輕度過火區植物根圍分離的AM真菌種類及重要值

—未發現該屬

表3　中度過火區植物根圍分離的AM真菌種類及重要值

表4　重度過火區植物根圍分離的AM真菌種類及重要值

2.3林火對AM真菌孢子密度、種豐度和物種多樣性指數的影響

隨火災強度的加強,植物根圍AM真菌孢子密度、種豐度和Shannon-Wiener指數降低, Simpson指數隨著火災強度的加強而顯著降低(荊條除外)。不同樣地植物根圍AM真菌孢子密度差異顯著(青花椒除外),過火區與非過火區青花椒根圍AM真菌孢子密度差異顯著。花木藍在非過火區根圍AM真菌孢子密度最高,為79 個/100g土；在輕度過火區、中度過火區、重度過火區的AM真菌孢子密度分別為61 個/100g土、39 個/100g土、18 個/100g土。重度過火區植物根圍AM真菌種豐度和物種多樣性指數顯著低于輕度過火區和非過火區(青花椒除外),荊條在非過火區和輕度過火區AM真菌Simpson指數顯著高于中度過火區和重度過火區,分別為0.886、0.879、0.834、0.836(表5)。

表5不同樣地不同植物根圍分離的AM真菌孢子密度、種豐度和物種多樣性指數

Table 5Spore density, species richness and species diversity indices of arbuscular mycorrhizal fungi isolated from the rhizosphere of different plants of different samples

植物Plants地點Sites孢子密度Sporedensity種豐度SpeciesrichnessShannon-Wiener指數Shannon-WienerindexSimpson指數Simpsonindex荊條Vitexnegundo非過火區67±0.78a10.7±0.33a2.27±0.01a0.886±0.01a輕度過火區51±0.73b9.3±0.33ab2.16±0.01b0.879±0.01a中度過火區32±0.56c8.0±0.58b2.00±0.03c0.834±0.01b重度過火區12±0.73d5.0±0.58c1.95±0.02c0.836±0.01b野青茅Deyeuxiaarundinacea非過火區73±1.09a10.7±0.33a0.85±0.02d0.988±0.01a輕度過火區59±0.29b8.3±1.45ab2.23±0.01a0.873±0.01b中度過火區39±0.33c6.0±1.00bc2.07±0.01b0.855±0.01c重度過火區16±0.80d3.0±0.58c1.98±0.01c0.850±0.01d青花椒Zanthoxylumschinifoli-um非過火區70±0.22a10.7±0.33a2.30±0.01a0.892±0.01a輕度過火區53±0.44b8.0±0.58ab2.20±0.01b0.877±0.01b中度過火區34±0.29c6.3±0.67b2.07±0.01c0.858±0.01c重度過火區32±0.22c5.3±0.33b1.91±0.01d0.835±0.01d胡枝子Lespedezabicolor非過火區71±0.44a11.0±0.33a2.30±0.01a0.889±0.01a輕度過火區57±0.38b9.0±0.58ab2.21±0.01b0.879±0.01b中度過火區36±0.22c7.0±0.58bc2.05±0.01c0.853±0.01c重度過火區15±0.67d4.7±0.33c1.95±0.01d0.835±0.01d花木藍Indigoferakirilowii非過火區79±0.51a10.7±0.33a2.32±0.01a0.895±0.01a輕度過火區61±0.44b8.0±0.88ab2.21±0.01b0.881±0.01b中度過火區39±0.33c6.0±1.00bc2.08±0.01c0.861±0.01c重度過火區18±0.33d5.7±0.33c1.97±0.01d0.845±0.01d

2.4林火對AM真菌多樣性與土壤因子相關性的影響

選取的7個環境因子對AM真菌群落組成均有不同程度的影響(圖2)。

非過火區植物根圍的環境因子對AM真菌群落組成影響最大的是全氮,影響較小是堿解氮。侵染率與全氮呈極顯著正相關(P<0.01),相關系數為0.90；AM真菌孢子密度與pH值呈顯著正相關(P<0.05)。

輕度過火區植物根圍的環境因子對AM真菌群落組成影響最大的是pH值,影響較小是全氮。侵染率與全磷呈極顯著正相關(P<0.01),相關系數為0.90；AM真菌重要值和分布頻度與pH值呈顯著負相關(P<0.05)。

中度過火區植物根圍的環境因子對AM真菌群落組成影響最大的是全磷,影響較小是速效鉀。AM真菌種豐度與pH值呈極顯著負相關(P<0.01),與全磷、速效磷呈極顯著正相關(P<0.01),相關系數分別為-0.92、0.93、0.93；AM真菌孢子密度與pH值呈顯著正相關,與全磷呈顯著負相關(P<0.05)；AM真菌重要值與全磷、速效磷呈顯著正相關(P<0.05),AM真菌分布頻度和相對多度與全磷、速效磷呈極顯著正相關(P<0.01)。

重度過火區植物根圍的環境因子對AM真菌群落組成影響最大的是速效磷,影響較小是速效鉀。植物根圍侵染率與速效磷呈顯著負相關(P<0.05)；AM真菌種豐度與pH值呈極顯著負相關(P<0.01),相關系數為-0.95；AM真菌分布頻度與pH值呈顯著負相關(P<0.05)。

圖2　不同樣地環境因子與AM真菌群落組成的RDA二維排序圖Fig.2　RDA ordination diagram of the analysis of environmental factors and community composition of AM fungi isolated from different samples AP: 速效磷, AK: 速效鉀, TN: 全氮, HN: 堿解氮, OM: 有機質, TP: 全磷, QR: 侵染率, SD: 孢子密度, SR: 種豐度, IV: 重要值, F: 分布頻度, RA: 相對多度

3結論與討論

林火作為一類自然或人為發生的干擾,通過改變土壤有機質及礦質養分、植物組成、生態系統生產力及土壤微生物等對森林生態系統的結構與功能產生深刻影響[11]。林火直接降低植物的多樣性,而地上植物群落多樣性在一定程度上決定AM真菌的多樣性,植物種類越豐富,AM真菌物種多樣性就越高[11]。Sykorovfi等[12]利用分子生物學技術證實AM真菌群落組成受寄主植物種類的影響。例如,不同生長習性或起源、遺傳背景復雜的一些多年生木本植物影響AM真菌的多樣性。隨著林火災害的加重,植物多樣性減少,AM真菌多樣性降,重度過火區AM真菌物種多樣性最低。林火通過加熱和氧化作用引起土壤理化性質和生物環境的改變,而土壤因子影響AM 真菌侵染率、種屬組成、種豐度、分布頻度以及孢子密度等；AM真菌反過來也影響寄主植物和土壤微生物及其群落多樣性[13]。土壤pH值、速效N、P、K和有機質等因子不僅直接影響植物生長發育,也可通過寄主植物間接影響AM 真菌生長和繁殖[14]。

植物根圍土壤pH值隨著火災強度的增加呈上升趨勢,這主要是由于火燒后地表的枯枝落葉、活立木、活地被物等不同程度地轉化成土壤灰分,并且隨著雨水滲到土壤中,與土壤中的酸性物質發生反應；火災過程中產生的高溫不僅促使土壤的有機酸分解,并且放出大量的堿金屬和游離的堿金屬離子[15],增加了土壤金屬離子的含量,這些都使土壤的pH值升高。本研究發現,植物根圍土壤pH值與AM真菌重要值呈負相關；除重度過火區外,其它樣地植物根圍土壤pH值與侵染率呈負相關,與AM真菌孢子密度呈正相關。而AM真菌適宜于中性—微酸性土壤,pH值能夠改變土壤中H+和OH-的比例以及微生物的活動,從而影響土壤養分的有效性,進而影響AM真菌的產孢和孢子萌發[16]。pH值除了對孢子發芽和菌絲生長有直接影響外,還可通過提高土壤中的一些物質的可溶性,從而對菌根形成產生間接作用,土壤pH值過高或過低均不利于AM真菌侵染和菌根形成[16]。

過火區植物根圍土壤有機質含量的變化趨勢是：輕度過火區和中度過火區的增加,而重度過火區的降低；過火區和非過火區土壤有機質含量與AM真菌種豐度呈負相關；除重度過火區外,其它樣地植物根圍土壤有機質含量與AM真菌孢子密度呈正相關。中度過火區和輕度過火區短期內植物燃燒產生的灰分及燃燒不完全的植物殘體輸入導致土壤有機質增加,增加程度與火燒前地被可燃物載量、地上生物量及它們的元素含量有關,還與火災強度和火燒時間有關。重度過火區的溫度比較高,對下層土壤產生增溫效應,使土表及表層土壤中有機物質的氧化分解過程通過燃燒縮短到一個非常短的時間間隔,使得有機質含量降低,這與任樂等[21]研究一致。土壤有機質對AM真菌的發育、侵染及其屬的構成具有不同程度的影響。不同樣地不同植物根圍土壤有機質對AM真菌的物種多樣性、孢子密度、種豐度、侵染率影響不同。但總體而言,在一定范圍內,有機質與AM真菌的孢子密度、種豐度、侵染率呈正相關關系,這與王發園等[22]的研究結果一致。

植物根圍土壤速效磷、速效鉀含量隨著火災強度的增強而升高；除中度過火區外,其它樣地植物根圍土壤速效磷與相對多度呈負相關,全磷與AM真菌孢子密度呈負相關；樣地植物根圍土壤速效磷與AM真菌種豐度呈正相關,全磷與AM真菌重要值呈正相關。有研究表明,土壤中的K素主要是以硅酸鹽礦物質形態存在,而含鉀礦物很難被植物直接吸收利用,但經火燒后灰分可補充土壤部分鉀素；同時因火燒增溫,破壞了礦物質,使部分非活性態的K素成為活性態的K進而提高了鉀的有效性,增加了有效態鉀的含量。輕度火燒后,土壤破壞不大,灰分進入土壤補充土壤營養,并使土壤營養成分升高；而中度火燒和重度火燒會使土壤全磷不同程度的下降,因為中度和重度火燒使土壤環境變化大,土壤燃燒的灰分大部分揮發、土壤磷的有效性增加、水溶性加大,導致磷的流失,很少補充到土壤之中,這樣使土壤磷的含量下降；特別是火燒強度較大的火燒跡地的有效磷含量增加明顯[15]。而高磷土壤環境對AM真菌產孢、種豐度、菌根侵染所具有的不利影響和抑制作用,其原因可能在于高磷土壤環境中植株體內磷含量的增加所導致的根系細胞膜透性降低與根系分泌物數量下降(或分泌物成分發生變化)對AM真菌繁殖和菌根侵染所產生的抑制作用[23]。

通過對火災對土壤理化性質和AM真菌多樣性影響的研究,篩選高效菌種,為火災菌種資源開發利用提供依據,促進火災后植被恢復和生態恢復。

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Effects of forest fire on the diversity of arbuscular mycorrhizal fungi in the rhizosphere of plants

SUN Longyan1,2, LI Shimei2, LI Wei2, GUO Shaoxia1,2,*

1InstituteofMycorrhizalBiotechnology,QingdaoAgriculturalUniversity,Qingdao266109,China2CollegeofLandscapeandForestry,QingdaoAgriculturalUniversity,Qingdao266109,China

Abstract：Forest fires are a major disturbance factor in forest ecosystems. We investigated the diversity of arbuscular mycorrhizal (AM) fungi in the rhizosphere of plants grown in areas experienced forest fire disturbances on Sanbiao Mountain, Qingdao, China. Five dominant plants, Vitex negundo,Lespedeza bicolor,Indigofera kirilowii,Zanthoxylum schinifolium and Deyeuxia arundinacea were selected based on the fire intensity of the area, and sub-divided into non-burned area, light burned area, moderate burned area, and heavy burned area. The results show that the colonization percentage and spore density of AM fungi decreased as the fire intensity increased. A total of 11 species in 3 genera of AM fungi were isolated in the non-burned soil sampling sites for all plants. There were 10 species in 3 genera, 9 species in 3 genera, and 8 specie in 3 genera in the light, moderate, and heavy burned areas, respectively. AM fungal species richness in the burned areas was lower than that in the non-burned area. The important value and dominant species of AM fungi were different in the burned and non-burned areas. Glomus geosporum, G. taiwanensis, Gigaspora ramisporophora, Gi. gigantean, G. formosanum, G. rubiforme, Acaulospora koskei, and A. thomii were the dominant species in the non-burned area. G. taiwanensis and G. geosporum were the dominant species in light burned area. G. taiwanensis and G. geosporum were the dominant species in the rhizosphere of Vitex negundo,Lespedeza bicolor,Indigofera kirilowii and Zanthoxylum schinifolium in the moderate burned area except Deyeuxia arundinacea. G. geosporum was the dominant species in heavy burned area. There were different effects of burned areas with different intensity on AM fungal community composition. It was suggested that forest fire reduce the diversity of AM fungi.

Key Words:forest fire; AM fungal diversity; spore density; species diversity index; species richness; RDA

基金項目:青島市科技計劃基礎研究項目(12- 1- 4- 5-(4)-jch)

收稿日期:2014- 10- 23;

修訂日期:2015- 09- 06

*通訊作者

Corresponding author.E-mail: gsx2309@126.com

DOI:10.5846/stxb201410232075

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