青藏高原東緣塊莖堇菜鱗莖分配的個體大小依賴性

郝　楠， 蘇　雪， 吳　瓊， 常立博， 張世虎， 孫　坤

( 西北師范大學 生命科學學院， 蘭州 730070 )

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青藏高原東緣塊莖堇菜鱗莖分配的個體大小依賴性

郝楠， 蘇雪， 吳瓊， 常立博， 張世虎， 孫坤*

( 西北師范大學 生命科學學院， 蘭州 730070 )

摘要：塊莖堇菜(Viola tuberifera)為青藏高原特有兩型閉鎖花植物，屬多年生草本，具獨特的混和交配系統，既可通過早春開放花異花受精和夏季地上地下閉鎖花自花受精有性繁殖，還可通過秋季新鱗莖無性繁殖產生后代。高山環境下，異花受精常因花粉限制而無法正常進行，自花受精和克隆繁殖成為保障植物種群正常繁衍的不二之選，而克隆繁殖更能在植株資源消耗最小的情況下保障子代的存活。該文以青藏高原東緣高寒草甸的混合繁育植物塊莖堇菜為研究對象，探索其生長期內鱗莖分配的個體大小依賴性，以及植株如何權衡鱗莖的資源分配以適應個體大小的變化。結果表明：塊莖堇菜生活史階段的鱗莖分配具有個體大小依賴性，鱗莖分配與個體大小呈極顯著負冪指數相關關系(P<0.01)，個體越大，鱗莖分配越小；反之，個體越小，鱗莖分配越高。即塊莖堇菜對鱗莖的資源投入受個體大小的制約，通過鱗莖分配比例的高低響應植株自身資源狀況的變化，保障在高寒環境下植物種群的生存和繁衍。該研究結果為高山植物克隆繁殖的生活史進化提供了依據。

關鍵詞：繁殖生態學， 生長期， 混合交配， 無性繁殖， 總生物量

大多數多年生植物種存在混合繁殖方式，不僅可以選擇有性繁殖策略，還可以通過營養繁殖產生后代(鐘章成，1995)。克隆繁殖對植物種群的生活史會產生不同程度的影響。當生物或非生物因子使其中一種繁殖方式受限時，植株繁殖策略的選擇在種間和種內均會發生較大變化(Eckert，2001；Eckert et al，2003)。高山環境對混合繁殖構建的克隆居群影響非常明顯，自然選擇傾向于保障植物的克隆繁殖方式，可能是因為高寒條件下植株通過有性繁殖產生后代比較困難，所以高山植物大多選擇營養器官生長繁殖(鐘章成，1995)。

對克隆植物種群的繁殖生態學研究已引起植物生態學家和進化植物學家的廣泛關注(卜兆君等，2005；Li & Wang，2006)。植物在生活史階段中對繁殖器官投入的比例稱為繁殖分配(reproductive allocation)。有關克隆植物繁殖分配的適應策略研究多集中在有性繁殖和無性繁殖的權衡方面(Pickering，1994；Reekie，1998；王一峰等，2012；趙方和楊永平，2008)。繁殖分配常與植物自身的資源狀況緊密相關，個體大小常用來反映較為穩定的環境條件下居群內植物個體資源分配的差異(Samson & Werk，1986)。植物的繁殖分配是個體大小依賴的，但有關工作大多集中在有性分配方面(陶冶和張元明，2014；劉左軍等，2002；趙志剛等，2004)，有關無性繁殖分配的個體大小依賴性研究在國內鮮有報道。鑒于此，本文以青藏高原東緣兩型閉鎖花植物塊莖堇菜為研究對象，探究其克隆繁殖的個體大小依賴性，以期為克隆植物特殊的生殖模式和對高山環境的生態適應性提供實驗依據。

1材料與方法

1.1 研究樣地概況

研究樣地位于青藏高原東緣甘南藏族自治州合作境內(102°18′～102°55′ E，34°28′～35°11′ N)，海拔 2 600～3 500 m，平均氣溫 1.8 ℃，年降雨量 572 mm。研究區屬典型高原大陸性氣候，沒有四季之分，僅冷暖二季。溫差年均較小，日均較大，輻射強烈。土壤為高山草甸土、亞高山草甸土、沼澤土、泥炭土和暗棕壤等。植被類型主要有高寒灌叢、高寒草甸和沼澤化草甸(杜國禎，2001)。

1.2 研究方法

在塊莖堇菜的生長季節內6-9月，每個月隨機選取3～5 個樣方，每個樣方挖取完整植株60 株左右，每株間隔>1 m。去除泥土和雜草，所有材料置于信封內帶回實驗室，80 ℃烘箱內烘2 h至恒重，于萬分之一天平對每株個體的總生物量和鱗莖生物分別稱重，記錄數據。計算鱗莖分配(鱗莖生物量占總生物量的比例)。以總生物量衡量個體大小。

1.3 數據處理與分析

所有數據用Excel 2003和SPSS 21.0軟件處理，先進行正態分析，若正態則單因素方差分析數據的顯著性差異，若不正態則用獨立樣本檢驗比較各組數據間的差異；然后回歸分析兩組數據間的相關關系，且做圖。種群水平下均采用均值 ± 標準誤的數值，個體水平下均采用實際測得的數值。

2結果與分析

2.1 塊莖堇菜的鱗莖分配

表1顯示，在塊莖堇菜的整個生長期內，總生物量在閉鎖花時期(7、8 月)達到最高，約為初末期(6、9 月)的2.5倍，總生物量隨季節變化呈先上升后下降的趨勢，且季節間差異顯著(P<0.05)。鱗莖生物量在8 月份最小，這是由于8 月份是鱗莖枯萎期，鱗莖數目很少；初期(6 月)鱗莖生物量最高，這是因為生長初期大多數植株是由前一年的鱗莖長出來的個體。鱗莖分配在生長初期和末期達到最大，由于末期鱗莖大量產生保障越冬繁殖，所以投入較多；在8 月份，鱗莖分配比例最低。總體看，隨著塊莖堇菜生長期的推移，鱗莖生物量及分配呈先降低后升高的趨勢，且各生長期的變化顯著(P<0.05)。

表 1　塊莖堇菜生長期的鱗莖分配格局

注：所有值為均值 ± 標準誤的形式。數字不同表明在P=0.05水平上差異顯著，數字相同表明差異不顯著(P<0.05)。

Note: All values are Mean ± SE. Values with different letters show significant differences at 0.05 level, while with same letters show non-significant differences(P<0.05).

2.2 塊莖堇菜鱗莖分配的個體大小依賴性

圖1顯示，在生長初期(6月)，塊莖堇菜剛剛返青，植株個體較小，野外觀察發現，大多植株由鱗莖長出來，通過個體大小與鱗莖分配的相關關系分析發現，個體大小與鱗莖分配呈極顯著負冪指數相關關系(P=0.000)，相關性較大(r=-0.765)。在閉鎖花生長初期(7月)，地上和地下閉鎖花逐漸出現，植株個體慢慢變大。塊莖堇菜的個體大小與鱗莖分配的相關分析表明，個體大小與鱗莖分配呈極顯著負冪指數相關關系(P=0.000)，相關性大(r=-0.803)。在閉鎖花盛花期(8月)，地上和地下閉鎖花達到最多，植株個體較大。通過對塊莖堇菜的個體大小與鱗莖分配的相關分析表明，個體大小與鱗莖分配呈極顯著負冪指數相關關系(P=0.000)，相關性大(r=-0.818)。在生長季節末期(9月)，鱗莖大量產生，植株個體逐漸變小。塊莖堇菜的個體大小與鱗莖分配呈極顯著負冪指數相關關系(P=0.000)，相關性較大(r=-0.614)。即在塊莖堇菜的整個生長階段內，鱗莖分配具有大小依賴性。

3討論與結論

高山環境下，克隆植物具有獨特的繁殖策略——有性和無性繁殖。不同繁殖對策的選擇權衡受內外因素的影響。Salisbury(1942)通過研究177種多年生草本，發現其中120 種(占68%)植物克隆繁殖。因為在很多情況下，克隆繁殖比有性繁殖更加容易，其克隆后代對環境有更大的適應性。克隆后代可以在激烈的競爭和嚴酷的環境下，通過無性繁殖在非最適宜的條件下延續后代，提高子代的生存能力。與有性繁殖相比，克隆繁殖的子代缺少遺傳變異性，但其子代存活率要遠高于種子幼苗建成的概率，如葡伏毛茛種子形成幼苗的壽命為0.2～0.6 a，而無性分株(module)的壽命卻為1.2～2.1 a(Sarukhan & Harper，1973)。

Schmid et al(1995)通過比較細葉紫菀(Asterlanceolatus)和加拿大一枝黃花(Solidagocanadensis)的有性和無性繁殖的個體大小依賴性，結果表明兩種植物都在個體達到最小臨界值時才可以開始有性繁殖，有性繁殖分配隨個體增加而增加；兩種植物對無性繁殖的分配與個體存在相關關系，但無性繁殖不存在最小個體臨界值。Sato(2002)對多年生草本植物珠芽艾麻(Laporteabulbifera)的研究得出了類似結論，研究發現較大的個體能同時產生雌雄花序和無性繁殖器官， 而較小的個體只產生無性繁殖器官，有性和無性繁殖器官的生物量均與個體大小呈正相關關系。這與Dong & De Kroon(1994)、Schmid et al(1995)的研究有所不同，他們認為克隆植物對無性繁殖的分配在較大的個體內常常是恒定的。

圖 1　 塊莖堇菜生長期個體大小與鱗莖分配的關系Fig. 1　Relationship between individual size and bulbs allocation in life-history V. tuberifera

塊莖堇菜的無性繁殖在整個生長季節內呈規律性變化。在生長季節初末期，鱗莖生物量和分配均較高，在閉鎖花時期鱗莖生物量及分配較低，且在閉鎖花盛花期(8 月)達到最低。這與其鱗莖的生物學特性緊密相關，在生長季節初期，上一年的鱗莖萌發產生新個體，鱗莖生物量所占比例相對較大，隨個體發育到閉鎖花時期，植株大量產生兩種閉鎖花進行有性繁殖，而老的鱗莖大多已枯萎，因此該階段鱗莖生物量及其分配均較低；但在生長季末期，塊莖堇菜大量產生鱗莖以保障越冬和來年的繁殖。通過分析發現，塊莖堇菜的克隆繁殖分配具有個體大小依賴性，即個體越大，鱗莖分配越小。但是鱗莖分配也存在臨界值，在個體大小到達一定值后，鱗莖分配值不再隨著個體大小的增加而下降。這可能是由于較大的個體同時將資源投入到有性繁殖器官、無性繁殖器官和營養生長保障植物的繁殖和生存，相比較之下，對無性繁殖的投入和分配較小；而較小的個體由于自身資源獲取能力較弱，將有限的資源主要用于營養器官的生長和繁殖，旨在通過鱗莖的營養生長保障繁殖，延續后代。

參考文獻:

BA ZZA FA, ACKELY DD, 1992. Reproductive allocation and reproductive effort in plants [J]. Ecol Reg Plant Comm.

BU ZJ，YANG YF，LANG HQ，et al. 2005. Regeneration mechanism of the clonalCarexmiddendorffiipopulation in an oligotrophic mire, China [J]. Acta Pratac Sin, 14:124-129. [卜兆君，楊允菲，朗惠卿，等. 2005. 貧營養泥炭沼澤高鞘苔草無性系種群更新機制 [J]. 草業學報, 14:124-129.]

DONG M, DE KROON H， 1994. Plasticities in morphology and biomass allocation inCynodondactylon,a grass species forming stolons and rhizomes[J]. Oikos,70:90-106.

DU GJ, 2001.Research of plant ecology in alpine meadow [M]. Xi’an:Shaanxi Sicence and Technology Press. [杜國禎, 2001. 高寒草甸植物生態學研究 [M]. 西安：陜西科學技術出版社.]

ECKERT CG, 2002. The loss of sex in clonal plants [J]. Evol Ecol,15:501-520.

ECKERT CG, LUI K, BRONSON K, et al, 2003. Population genetic consequences of extreme variation in sexual and clonal reproduction in an aquatic plant [J]. Molecu Ecol,12:331-344.

LI L, WANG G, 2006. The ideal free distribution of clonal plant’s ramets among patches in a heterogeneous environment [J]. Bull Mathem Biol,68:1 837-1 850.

LIU ZJ,DU GJ, CHEN JK, 2002. Size-dependent reproductive allocation ofLigulariavirgaureain different habitats [J]. Acta Phytoecol Sin,26(1):44-50. [劉左軍,杜國楨,陳家寬, 2002. 不同生境下黃帚橐吾(Ligulariavirgaurea)個體大小依賴的繁殖分配 [J]. 植物生態學報,26(1):44-50.]

PICKERING CM, 1994. Size-denpendent reproduction in Australian alpineRanunculus[J]. Aus J Bot,76:43-50.

REEKIE EG, 1998. An explanation for size-dependent reproductive allocation inPlantagomajor[J]. Can J Bot,76:43-50.

SALISBURY EJ, 1942. The reproductive capacity of plant, Bell London(A classic text wite early quantitative, data on seed sizes and numbers per plant).

SAMSON DA, WERK KS, 1986. Size-dependent effects in the analysis of reproductive effort in plants [J]. Am Natur, 127:667-680.

SARUKHAN J, HARPER JL, 1973. Studies on plant demography:RanunculusrepensL.,R.bulbosusL. andR.acrisL.Ⅰ. population flux and survivorship [J]. J Ecol, 61:675-716.

SARUKHAN J, 1974. Studies on plant demography:RanunculusrepensL.,R.bulbosusL. andR.acrisL.Ⅱ. reproductive strategies and seed population dynamics [J]. J Ecol, 62:151-177.

SATO T, 2002. Size-dependent resource allocation among vegetative propagules and male female functions in the forest herbLaporteabulbifera[J]. Oikos, 96,453-462.

SCHIMID B, BAZZAZ FA, WEUBER J, 1995. Size-dependency of sexual reproduction and of clonal growth in two perennial plants [J]. Can J Bot, 73:1 831-1 837.

TAO Y,ZHANG YM, 2014. Biomass allocation patterns and allometric relationships of six ephemeroid species in Junggar Basin, China [J]. Acta Pratac Sin, 23(2):38-48. [陶冶,張元明, 2014. 準格爾荒漠6種類短命植物生物量分配與異速生長關系 [J]. 草業學報, 23(2):38-48.]WANG YF, LI M,LI SX, ET AL, 2012. Variation of reproductive allocation along elevations inSaussureastellaon East Qinghai-Xizang Plateau [J]. J Plant Ecol, 36(11):1 145-1 153. [王一峰,李梅,李世雄等, 2012. 青藏高原東緣星狀風毛菊生殖分配對海拔的響應[J]. 植物生態學報, 36(11):1 145-1 153.]

ZHAO F, YANG YP, 2008. Reproductive allocation in a dioecious perennialOxyriasinensis(Polygonaceae) along altitudinal gradients [J]. J Syst & Evol, 46(6):830-835. [趙方，楊永平, 2008. 中華山蓼不同海拔居群的繁殖分配研究 [J]. 植物分類學報, 46(6):830-835.]

ZHAO ZG, DU GZ, REN QJ, 2004. Size-dependent reproduction and sex allocation in five species of Ranunculaceae [J]. Acta Phytoecol Sin, 28(1):9-16. [趙志剛,杜國楨,任青吉, 2004. 5種毛茛科植物個體大小依賴的繁殖分配和性分配 [J]. 植物生態學報, 28(1):9-16.]

ZHONG ZC, 1995. Reproductive strategy of plant population [J]. J Ecol,14(1):37-42. [鐘章成, 1995. 植物種群的繁殖對策[J]. 生態學雜志,14(1):37-42.]

Size-dependent of Qinghai-Tibetan PlateauViolatuberifera(Violaceae)bulbs allocation

HAO Nan, SU Xue, WU Qiong, CHANG Li-Bo, ZHANG Shi-Hu, SUN Kun*

(CollegeofLifeSciences,NorthwestNormalUniversity, Lanzhou 730070, China )

Abstract:Viola tuberifera is a typical dimorphic cleistogamous plant which endemic to Qinghai-Tibetan Plateau and its eastern neighbour region, belongs to perennial herb, possessing mixed-mating reproductive system, which conducts not only sexual propagation via both open, aerial chasmogamous (CH) flowers in spring and closed, obligate self-pollinating aerial and subterranean cleistogamous (CL) flowers in summer, but also asexual reproduction via new bulbs in autumn reproducing offsprings through winter. Chasmogamous flowers depend on pollinator, such as bumblebees, obligate cross-fertilization producting bigger and few seeds. Cleistogamous flowers do not need pollinators, they can pollinate by themselves and produce smaller and abundant seeds. Further to say, survival ratio of chasmogamous flowers seedings is lower than the cleistogamous flowers offprings. In particular, while plant under harsh environment, cleistogamy can provide reproductive assurance and cost economically. Three flowers are all sexual propagation. Only vegetative organ-bulbs via asexual propagation. Bulbs prapagation can also assure reproduction under adverse habitat. Especially in alpine ecosystem, plants always face to pollination limatation, at this time vegetative propagation can produce offsprings which are similar to stock plant and form ramets to fight for habitats and resources. Parents and offsprings together resist stern climate and through cold environment. That is to say, bulbs reproduction can ensure V. tuberifera surivial and continuation in the high alpine environment and cost mininum resources to through winter. Sexual reproduction is conducted before asexual reproduction and two opposite reproductive strategies can ensure survival together in the whole life history. In the alpine district, allogamy always face pollen limitation and cannot assure plants reproduction, whereas autogamy and clonal reproduction are alternative choices to ensure propagation of plants populations, as well as clonal reproduction can furtherly assure offsprings’ survival with the lowest resources assumption. In this paper, mixed-mating plant-V. tuberifera in eastern Qinghai-Tibetan Plateau alpine meadow were chosen as study material, probing into size-dependent on bulbs allocation during life-history, aiming at how V. tuberifera could trade off resource allocation on bulbs to adapt to changes of individual size, providing evidence for life-history evolution of clonal reproduction in alpine plants. The results showed that bulbs allocation of V. tuberifera endemic to eastern Qinghai-Tibetan Plateau existed size-dependent in the whole life history, bulbs allocation and individual size showed extremely significantly negative exponent correlationship (P<0.01). The bigger the individual size was, the lower the bulbs allocation was, and vice versa. Although individual size was small, plants allocate amounts of resources to asexual organ—bulbs, assuring propagation in winter and survive themselves. When the bulbs allocation came to the maximum, though individual size became bigger, proportion of bulbs did not change any more. Therefore, that individual size controlled resource allocation was within a definite range. Beyond the certain range, individual size no longer affected bulbs allocation. That is to say, resource allocation on bulbs in V. tuberifera is controlled by individual size in a certain range, plants via altering proportion of bulbs allocation to adapting to inner resource condition changes of V. tuberifera, ensuring plants population survival and offsprings propagation in the alpine environments.

Key words:reproductive ecology, life-history, mixed-mating, asexual reproduction, total biomass

DOI:10.11931/guihaia.gxzw201501037

收稿日期:2015-01-28修回日期：2015-05-04

基金項目：國家自然科學基金(31260054)[Supported by the National Natural Science Foundation of China(31260054)]。

作者簡介：郝楠(1991-)，女，陜西商洛人，碩士研究生，主要從事植物生態學研究，(E-mail)haonan1022@126.com。 *通訊作者：孫坤，博士，教授，主要從事植物系統進化和生物多樣性等研究，(E-mail)kunsun@nwnu.edu.cn。

中圖分類號：Q948

文獻標識碼：A

文章編號：1000-3142(2016)06-0674-05

郝楠，蘇雪，吳瓊，等. 青藏高原東緣塊莖堇菜鱗莖分配的個體大小依賴性[J]. 廣西植物， 2016， 36(6):674-678

HAO N,SU X,WU Q，et al. Size-dependent of Qinghai-Tibetan PlateauViolatuberifera(Violaceae)bulbs allocation [J]. Guihaia， 2016， 36(6):674-678