IVIM-DWI腹部應用及其進展

楊海靜，梁宗輝

IVIM-DWI腹部應用及其進展

楊海靜1，梁宗輝2*

體素內不相干運動(intravoxel incoherent motion imaging，IVIM)是指MR彌散加權成像(diffusion-weighted imaging，DW I)上體素內信號衰減同時包括真性水分子彌散和毛細血管網中隨機血流微循環灌注，更全面地分析組織擴散成像數據，揭示疾病的病理生理學改變。近年來，IVIM逐漸被應用于臨床研究中，其在腹部的研究也越來越多，主要集中在肝臟、胰腺及腎臟等部位。作者對IVIM在腹部中的應用及其進展進行綜述。

彌散磁共振成像；腹部；綜述

1Department of Gastroenterology, Huashan Hospital, Fudan University, Shanghai 200040, China

2Department of Radiology, Jian’an District Centre Hospital, Huashan Hospital, Shanghai 200040, China

接受日期：2016-04-07

楊海靜, 梁宗輝. IV IM-DW I腹部應用及其進展. 磁共振成像, 2016, 7(7): 546-550.

DW I(diffusion-weighted imaging)能夠無創檢測活體組織中水分子擴散運動過程中局部受限的程度和方向，從而間接反映組織微觀結構的變化，用于功能及定性診斷。DW I最初主要用于急性腦缺血、腦腫瘤等中樞神經系統病變，隨著磁共振軟硬件技術的提高，在腹部臟器中的應用也越來越多[1]。表觀彌散系數(apparent diffusion coeficient，ADC)并不能單純地反映活體組織內水分子擴散，它同時也受毛細血管網血流灌注效應的影響[2]，因而存在一定的局限性。

Le等[2]1986年首次提出基于IVIM的DW I，在活體生物組織內，IVIM測得的是體素內不相干運動，其包含了水分子的真性擴散及微循環灌注形成的假性擴散兩部分內容，恰好彌補了DW I的不足。近些年，IVIM-DW I在肝臟、胰腺、腎臟、前列腺。頭頸部等臟器中的應用和研究越來越多，其應用價值尚不統一。筆者擬對IVIM在腹部中的應用及其進展做一綜述。

1 IVIM基本原理

IVIM包含了水分子的真性擴散及微循環灌注形成的假性擴散兩部分內容，IVIM 成像可用于分別量化其中的擴散運動成分和血流灌注成分。根據IVIM理論，衰減和b值間的關系可以用下面的公式進行描述：

f值為灌注分數，代表體素內微循環灌注效應擴散占總體擴散效應的容積率；D值為純擴散系數，代表純的水分子擴散運動(緩慢的擴散運動成分)，又稱慢池擴散，單位為mm2/s；D*值為假擴散系數，代表體素內微循環的不相干運動，即灌注相關的擴散運動，或快池擴散，單位為mm2/s[3]。So及Sb分別為b=0及b為其他值(0、10、20、30、50……s/mm2)時的信號強度[3]。考慮到 D*顯著大于D，當 b＞200 s/mm2時，其對信號衰減的影響就可以忽略不計，方程式 1 可以簡化為：

此時D值可以通過方程式2得到，使用多組b值進行IVIM-DW I成像，配合基于方程式 1 的非線性擬合算法就可以得到f值和D*值[2]。

應用IVIM模型對多b值DW I進行分析，可以同時得到灌注相關參數(?，D*)和擴散參數(D)，可用于量化DW I圖像中的兩種運動成分。IVIM-DW I除了可以提供水分子的純的擴散運動的信息外，還可以提供灌注信息，為腫瘤的特點、腫瘤治療的反應提供更多的信息。IVIM-DW I的運用非常廣泛，在腹部臟器中的應用越來越多。

2 IVIM在腹部臟器的應用

2.1 肝臟

2.1.1 肝臟良惡性病變

多項研究指出D值和ADC值在局灶性肝臟良惡性病變的診斷及鑒別中具有較大價值。Watanabe等[4]對74例肝臟病變患者(120個局限性病灶)進行IV IM-DW I成像，研究發現，與肝臟局灶性惡性病灶相比，良性病灶的D值和ADC值明顯升高(P＜0.001)，這與Yoon等[5]及Ichikaw a等[6]的研究結果一致。一些研究指出D值及ADC在肝臟良惡性病變中具有較高的診斷效能，但孰優孰劣，結果尚不統一。Watanabe 等[4]指出ADC在良惡性病變中的診斷效能高于D值(P=0.048)。當ADC臨界值取1.40× 10―3mm2/s時，診斷惡性腫瘤的敏感度和特異度分別為89% 和98%。而Yoon 等[5]卻得到不同結論，認為D值比ADC值具有更好的診斷效能(P=0.0053)。之所以會有不同結果，分析原因可能如下：(1) 納入研究的病例種類不同，Yoon等[5]在肝臟良惡性疾病的鑒別研究中，排除了肝囊腫病例；(2)所取b值不盡相同。

D*值和f值在肝臟良惡性病變中未發現統計學差異，具體原因尚不清楚。可能是由于不同病灶中血流容積、血流量、腺體分泌等等對灌注參數產生不同的影響。

2.1.2 原發性肝癌病理學分級

Woo等[7]對42 例經手術病理確診的原發性肝癌患者進行IVIM-DW I成像，結果發現，D和ADC值均與組織學病理分級有明顯負相關，即組織病理學分級越高，D值及ADC值越低。另外，與低級別原發性肝細胞癌相比，D和ADC值在高級別原發性肝細胞癌中明顯降低。在高級別與低級別原發性肝細胞癌的鑒別診斷中，D值比ADC值具有更好的診斷效能(P=0.026)。隨著原發性肝癌組織學分級增高，分化變差，細胞密度增加，核質比增加，組織細胞結構變得更加復雜，因此，高級別原發性肝癌中，彌散降低，D值及ADC值降低。D值較ADC值在原發性肝癌組織學分級的鑒別中具有更好的準確性，其原因可能為ADC即包含組織細胞密度，又包含微循環，這兩個因素可能在原發性肝癌ADC測量中產生相反效應，因而可能降低其診斷的特異性及敏感度。

2.1.3 轉移性肝癌

在應用 IVIM 對轉移性肝癌的研究結果顯示，轉移性肝癌病灶的f值明顯低于周圍正常肝臟，從而間接反映了轉移性肝癌病灶低血供的病理特點。惡性肝臟腫瘤在化療后，ADC值會增加，這可以作為腫瘤對治療有應答的一個指標[8]。

Chiaradia等[9]將IVIM用于結直腸癌肝轉移病人，以評估 IVIM 參數與轉移瘤壞死程度和存活組織的相關性，結果發現D、ADC與腫瘤壞死程度存在相關性，而與存活腫瘤組織無關。因此，可以看出IVIM-DW I對腫瘤壞死比較敏感。IVIM參數與存活腫瘤組織無關，可能的原因如下：(1)本研究納入的病灶存活腫瘤較小，因為所有患者在術前均已行化療；(2)在結直腸癌肝轉移病灶中，存活腫瘤組織被纖維組織分割；(3)IVIM所得參數值，尤其是D*值具有多變性，這個可以通過標準差看出。Patel等[10]曾指出，在IVIM參數中，D*值是最敏感的，即便本研究采用了100 s/mm2以下的7個b值。D*值對信噪比非常敏感，因而限制其應用。(4) D*值及f值不僅僅反應微循環，還反應器官分泌過程，例如肝臟內導管液體流動，這些都會影響腫瘤灌注相關參數[11]。

2.1.4 肝纖維化

Luciani等[3]對37例患者(12例肝硬化；25例正常肝臟)進行IVIM成像，指出肝硬化病灶中ADC值降低，而D值未見明顯變化。Cuiyun等[12]發現，與非肝硬化組相比，肝硬化組的ADC值和D值明顯降低。以上研究結果略有差異，考慮原因可能為：(1)選用b值數量及分布不同；(2)入組不同纖維化分期的病人數量不同。

Zeng等[13]和Zhang等[14]的研究均認為，隨著肝臟纖維化程度增加，肝臟灌注逐漸減低。Cuiyun 等[12]的研究顯示，與正常肝臟相比，在肝纖維化病灶中，D*及f值均明顯降低，以上結果與Patel 等[10]的研究結果相同。Patel等[10]及Cuiyun等[12]得到相同的結果，可能是因為兩項研究所選用的200 s/mm2以下的b值較為相似。因此可以看出，在低b值情況下(＜200 s/mm2)，D*及f值可以反應肝纖維化灌注特性。

在正常對照組與肝纖維化組的鑒別中，ADC值、D值、D*、f值的ROCAUC值為0.7～0.9。盡管診斷能力并不高(0.9～1.0)，但卻已達到中度準確。Chandarana等[15]及Zeng等[13]的研究均發現，肝纖維化分期與ADC值及f值存在明顯相關性。Cuiyun等[12]指出ADC值、D值、D*、f值與肝纖維化分級呈負相關，隨著肝纖維化分級增高，ADC值、D值、D*、f值下降。因而IVIM可有望成為診斷肝纖維化的重要工具，并能監測肝纖維化程度，指導預后及治療。

2.2 胰腺

很多研究指出，DW I可以用于檢測胰腺囊腫及胰腺癌。IVIM-DW I在胰腺中的研究也隨之出現。

2.2.1 胰腺癌與正常胰腺的鑒別

Lemke 等[16]對23例胰腺癌患者和14例對照組行IVIM-DW I成像，發現胰腺癌患者的 f 和 ADC值均顯著低于正常對照組，但二者間D值沒有顯著差異，提示二者間 ADC 值的差異可能是由于灌注效應不同引起的。另外，在鑒別正常胰腺與胰腺癌時，當f值取臨界值16.7%(低于此數值，提示為胰腺癌)時，ROCAUC最大，為0.991，明顯高于其他另外三個參數(ADC、D、D*)的ROCAUC，且取該臨界值時，f值具有最高的敏感度、特異度、陰性預測值及陽性預測值，分別為：95.7%、100%、93.3% 和100%。可以看出，在IVIM成像中，f值是鑒別正常胰腺與胰腺癌的最佳參數。

2.2.2 胰腺癌與腫塊型胰腺炎的鑒別

在一項包含 9例腫塊型胰腺炎及20例胰腺癌的IV IM研究中[17]，研究者發現胰腺炎的f值明顯高于胰腺癌(P=0.0001)，兩組間D值無明顯統計學差異。f值用于鑒別胰腺癌與腫塊型胰腺炎的敏感度和特異度可達80.0%、89.9%，其價值高于ADC值。f值有望為兩種疾病的鑒別提供一個新方向。

Lee等[18]對胰腺癌、腫塊型胰腺炎及正常胰腺進行研究，指出正常胰腺ADC值、f值高于胰腺癌及腫塊型胰腺炎。腫塊型胰腺炎ADC值、D值明顯低于胰腺癌。在胰腺癌與腫塊型胰腺炎鑒別中，ADC的敏感度和特異度為72.3%和76.9%，D值的敏感度和特異度為87.2%和61.5%，f值敏感度和特異度為42.6%和92.3%，ADC、D、f值曲線下面積無統計學差異，三者具有相似的診斷效能。ADC、D及f值總體診斷效能類似于或是稍低于之前研究[19]中的一些檢查方法：如CT(敏感度73%～94%，特異度95%)、M RI(敏感度85%，特異度96%)、CA 199(敏感度81%，特異度81%～89%)。因此，使用IVIM-DW I參數作為鑒別胰腺癌和腫塊型胰腺炎的惟一指標并不可靠。然而，這些參數可以作為上述檢查方法的補充，具有一定價值。

2.2.3 自身免疫性胰腺炎

K lau?等[20]對自身免疫性胰腺炎進行了IVIM研究，結果顯示自身免疫性胰腺炎病例組的f值明顯低于正常對照組患者f值，D值及D*在兩組間未發現明顯統計學差異。胰腺癌的f值低于自身免疫性胰腺炎病例組f值，兩者存在明顯統計學差異。

另外，該研究對其中12例經激素治療后的自身免疫性胰腺炎進行隨訪，第一次隨訪時，f值明顯升高達(17.1±6.7)%，第二次隨訪時，f值繼續升高到(20.4±4.3)%。初次診斷的自身免疫性胰腺炎、第一次治療后隨訪的自身免疫性胰腺炎、第二次治療后隨訪的自身免疫性胰腺炎的f值存在明顯統計學差異，推測IVIM-DW I可以作為自身免疫性胰腺炎與胰腺癌鑒別及自身免疫性胰腺炎激素治療隨訪的一項影像學指標。

2.3 腎臟

DW I可用于鑒別腎臟良惡性病變及評估腎臟腫瘤亞型[21-22]。然而近來一些研究指出單獨應用ADC在腎臟腫塊性疾病診斷中的不足。IV IM可以同時對灌注和彌散進行分析，同時評估細胞密度、結構或是血管情況，彌補了DW I的不足。IVIM在腎臟中的研究逐漸增多[16，23]。

2.3.1 腎臟強化病灶與非強化病灶的鑒別

Chandarana等[15]對28例病人的31個腎臟病灶(15例強化，16例非強化)行IV IM 和對比增強 MRI 研究，將IVIM參數D、D*、f與 ADC相比。結果發現，與非強化病灶相比，D值在強化病灶中明顯降低(P=0.002)，當D取臨界值為1.76×10―3mm2/s時，鑒別強化與非強化腎臟病灶的敏感度為80.0%，特異度為87.5%，ROCAUC為0.896。f 值在強化病灶中明顯升高(P=0.037)，當f 值取臨界值為13%時，鑒別強化與強化腎臟病灶的敏感度為93.3%，特異度為93.8%，ROCAUC為0.946。而ADC值及D*在兩組病灶中未見統計學差異，提示D、f 值在鑒別腎臟強化及非強化病變方面準確性較高，具有潛在價值。

另外，f 值可用于評估病灶強化的程度，f值與病灶強化程度有明顯相關性(r=0.7，P＜0.001)，可反映腎臟病灶血供、提供病灶血管信息，而無需使用外源性對比劑。鑒于靜脈注射對比劑通常是引起腎臟毒性的一個危險因素，f 值或許能成為評價腫瘤血管生成情況的無創性標志物[15]。

2.3.2 腎臟腫瘤亞型的鑒別

2012年，曾有人對腎臟腫塊性病變進行IVIM研究，發現f值提供了較多的價值，尤其是在透明細胞癌與非透明細胞癌的鑒別中，然而該項研究不足之處是未對f值和D值進行聯合分析[24]。同年，Chandarana等[25]便做了深入研究，發現IVIM中的D和f值聯合，可以用于腎臟腫瘤亞型的鑒別診斷(透明細胞癌、乳頭狀癌、囊狀癌、兼色細胞癌)，可以將透明細胞癌從其他腫瘤亞型中鑒別出來，ROCAUC可達 0.78，敏感度 92.9% (26/28)，特異度79.2% (19/24)。2015年，Gaing等[26]對44例腎臟腫瘤進行IVIM成像，得到D、f、D*等參數及其相應的直方圖。入組病例包括惡性腫瘤：透明細胞癌(23例)、乳頭狀細胞癌(4例)、兼色細胞癌(5例)、囊狀癌(5例)；良性腫瘤：嗜酸細胞瘤(4例)、血管平滑肌脂肪瘤(3例)。對六種不同的腫瘤進行兩兩鑒別分析，共有15種不同的組合，結果發現：IVIM參數D值和f值，可以鑒別出部分腫瘤(8/15)；D值直方圖和f值直方圖的鑒別率更高(9/15)；而IVIM參數及直方圖聯合，可以區分大部分腎臟腫瘤亞型(10/15)。然而，D*值在所有腎臟腫瘤亞型中均未發現明顯異常，這與之前的研究結果一致[25]。IVIM直方圖為鑒別良性嗜酸細胞瘤與惡性透明細胞癌提供了可能，但透明細胞癌與兼色細胞癌之間仍存在部分重疊，至今尚無IVIM相關參數可以鑒別透明細胞癌與兼色細胞癌。

3 IVIM不足和展望

目前IVIM-DW I 技術仍存在不足：(1)呼吸運動及腸蠕動方面：腹部臟器易受呼吸運動及腸蠕動的影響，且掃描時間較長，雖然使用呼吸門控，但也難免臟器會有輕微的移位，這樣可能會對圖像的后處理有影響；(2)不同呼吸運動模式的選擇：不同研究分別采用自由呼吸、呼吸門控、屏氣掃描等方式，不同方式對于相關參數穩定性及可重復性的影響，Neli等[27]的研究僅證實前兩者無差異。(3) b值選擇：由于IVIM-DW I參數需應用較大范圍b值的 DW I 數據進行擬合計算，參數測量的穩定性很大程度上取決于圖像質量包括信噪比及位置匹配等，另外，如何在低 b值范圍DW I上精確地測量組織信號衰減也是IV IMDW I所面臨的難題[28]。IVIM-DW I 參數測量受到b 值設定、掃描方式選擇及數學擬合方法選擇等因素的影響，采用不同 b 值設定的IV IM-DW I研究所報道的結果間具有較大差異，如Luciani 等[3]報道正常肝臟 D*值為 79.1±18.1×10―3mm2/ s，而 Patel 等[10]的研究顯示正常肝臟 D*值為(39.6±12.3)×10-3mm2/s，二者相差一倍。不同b 值設定的 IVIM-DW I 所得參數間是否具有可比性，不同 b 值設定時參數測量的一致性尚待進一步探討。

IV IM-DW I為無創性檢查，既考慮到了水分子的擴散運動又考慮到了微循環毛細血管內血液的灌注作用，能夠更加準確、真實地顯示水分子的擴散運動，并量化這一過程，較普通單指數模型更好擬合DW I上影像信號衰減，揭示組織異質性，反映組織病理生理學的微觀變化。 IV IMDW I有助于區分腹部臟器良惡性病變、早期診斷疾病、定量觀察病情進展，對于指導臨床治療、評估預后、隨訪療效等提供了有意義的參考。近些年，IVIM-DW I 已成為研究的熱點。除了腹部臟器，其在頭頸部、呼吸系統、前列腺等臟器中的研究也逐漸增多，且具有一定價值，相信其會擁有更加廣闊的應用前景。

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App lication and advances of IVIM-DW I in abdomen

YANG Hai-jing1, LIANG Zong-hui2*

5 Jan 2016, Accepted 7 Apr 2016

Concept of intravoxel incoherent motion imaging (IVIM) has demonstrated that the diffusion-weighted signal can be influenced not only by molecular diffusion but also by microcirculation. It allows a more comprehensive analysis of datas of diffusionweighted imaging (DW I). Recent years, IVIM has been gradually used in clinical study. The research of IVIM in abdom inal organs is more and more, mainly involving areas such as liver, pancreas and kidney and so on. This article aims to review the latest research advances of IVIM-DW I in abdomen.

Diffusion magnetic resonance imaging; Abdomen; Review

1. 復旦大學附屬華山醫院消化內科，上海 200040

2. 復旦大學附屬華山醫院靜安分院(靜安區中心醫院)放射科，上海 200040

梁宗輝，E-m ail：liangzh@vip.163. com

2016-01-05

R445.2；R572

A

10.12015/issn.1674-8034.2016.07.013

*Correspondence to: Liang ZH, E-mail: liangzh@vip.163.com