棉鈴蟲和煙青蟲初孵幼蟲對植物頂尖嫩葉的偏好性差異

吳明峰,　高　尚,　楊　耀,　谷少華,　王　沫,　李顯春,3*

(1. 中國農業科學院植物保護研究所, 植物病蟲害生物學國家重點實驗室, 北京　100193; 2. 華中農業大學植物科學技術學院, 武漢　430070;3. 美國亞利桑那大學昆蟲系, 圖森　85721)

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棉鈴蟲和煙青蟲初孵幼蟲對植物頂尖嫩葉的偏好性差異

吳明峰1,2,高尚1,楊耀1,谷少華1,王沫2*,李顯春1,3*

(1. 中國農業科學院植物保護研究所, 植物病蟲害生物學國家重點實驗室, 北京100193; 2. 華中農業大學植物科學技術學院, 武漢430070;3. 美國亞利桑那大學昆蟲系, 圖森85721)

棉鈴蟲和煙青蟲是一對除寄主范圍以外差異極小的近緣種,目前初孵幼蟲取食選擇對決定兩者寄主譜所起的作用尚不明確。為此,本試驗選取16種植物(煙草、番茄、辣椒、茄子、棉花5種是共同寄主;月季、菠菜、甘藍、大蔥4種是非寄主;玉米、大豆、花生、黃瓜、胡蘿卜、西芹、黑楊7種是棉鈴蟲寄主),在培養皿兩側分別放入植物頂尖嫩葉和濾紙對照,在中間放置初孵幼蟲進行選擇,每隔10 min觀察記錄一次結果,持續24 h,2 h后選擇結果呈穩定趨勢。結果表明棉鈴蟲初孵幼蟲取食選擇范圍廣,選擇玉米、茄子、煙草、大豆、黃瓜、胡蘿卜、菠菜、番茄、棉花、西芹、花生、辣椒、大蔥這13種植物,這些植物除菠菜和大蔥外均為已報道的棉鈴蟲寄主植物。而煙青蟲初孵幼蟲取食選擇范圍窄,選擇甘藍、大豆、煙草、茄子、西芹、番茄6種植物,其中煙草、茄子和番茄為已報道的煙青蟲寄主植物。此外,棉鈴蟲初孵幼蟲在除甘藍外其他植物上的選擇率均高于煙青蟲,其具備取食多種植物的能力。兩者初孵幼蟲取食選擇對確定各自寄主譜范圍做出了重要貢獻,但不能完全限定寄主譜,其仍然具備取食寄主譜以外其他植物的能力。

棉鈴蟲;寄主選擇;初孵幼蟲;煙青蟲;寄主范圍

寄主選擇是植食性昆蟲生命周期中至關重要的一個環節,植物對于植食性生物而言不僅是食物的重要來源,也為其提供了必要的生活場所[1]。協同進化理論[2]和順序進化理論[3]的提出,極大地促進了昆蟲與植物相互作用關系領域的研究,目前植物與昆蟲相互作用關系仍然是人們研究和關注的焦點。植食性昆蟲根據其取食植物的范圍,通常分為專食性昆蟲(包括單食性和寡食性)和廣食性昆蟲[4]。有少數昆蟲只選擇一種植物取食如三化螟專門為害水稻,稱為單食性昆蟲;有的昆蟲可取食少數幾種植物如煙青蟲僅可取食茄科的數種植物,稱為寡食性昆蟲;有的昆蟲可取食多種植物如棉鈴蟲,稱為廣食性昆蟲。

棉鈴蟲和煙青蟲都是重要的農業害蟲,兩者同屬于夜蛾科鈴夜蛾屬(Helicoverpa),成、幼蟲形態特征非常相似,取食方式、為害癥狀也較為一致,生產上經常混淆不清。兩者雖然形態特征以及生殖系統構造十分相似,屬于親緣相近的兩個種,在一定條件下甚至可以進行雜交[5],但兩者的寄主譜相差很大。要確定真正的寄主植物必須符合下述兩個條件之一[6]:能夠在活體植物上將幼蟲一直飼養到成蟲(或化蛹),或者在田間采集到取食該植物的幼蟲形成的蛹,并證明其成蟲能夠繁衍后代,因此昆蟲寄主植物的范圍應當小于其食料植物范圍。棉鈴蟲的食料植物在我國有20多科200多種[7],寄主范圍十分廣,最喜食錦葵科、茄科和豆科植物,而煙青蟲的寄主植物僅有辣椒、煙草、番茄等數種茄科植物。

作為近緣種,煙青蟲的寄主范圍遠遠窄于棉鈴蟲,而僅限于茄科的數種植物,從世代繁殖的生長規律來看其原因存在以下3種可能性:一是煙青蟲成蟲僅選擇茄科植物產卵;二是煙青蟲成蟲可產卵于包括茄科植物在內的許多植物,但初孵幼蟲僅選擇茄科植物進行取食;三是煙青蟲成蟲和初孵幼蟲均選擇包括茄科植物在內的許多植物,但幼蟲僅能在茄科植物上成功化蛹、羽化并繼代繁殖。

近些年來開展棉鈴蟲和煙青蟲對寄主植物選擇性的研究越來越多。成蟲產卵選擇方面:在番茄、辣椒、煙草上煙青蟲的產卵選擇結果為番茄>煙草>辣椒[8];在棉花、番茄、煙草、辣椒4種植物上,棉鈴蟲的產卵選擇結果為番茄>棉花=煙草>辣椒,煙青蟲結果為煙草>辣椒>棉花>番茄[910]。幼蟲強迫取食方面:棉鈴蟲通過室內飼養可以分別以棉花、煙草、番茄的嫩葉或繁殖器官為食完成生活史,這3種植物均為棉鈴蟲的寄主植物[11],在棉花、煙草、番茄、辣椒這4種植物中棉鈴蟲明顯嗜食棉花和煙草,而煙青蟲則明顯嗜食煙草和辣椒[9];也有研究表明煙青蟲幼蟲表現出取食的偏好依次為辣椒>煙草>番茄[12],煙青蟲是煙草、辣椒的主要害蟲[13];在棉鈴蟲和煙青蟲的寄主植物種類中,棉花和番茄是棉鈴蟲的寄主植物,煙草是兩者共同的寄主植物[14],煙青蟲在農作物中主要為害茄科的煙草和辣椒[7];初孵幼蟲取食選擇方面:在棉花、番茄、煙草、辣椒4種植物中,棉鈴蟲的選擇順序為棉花=煙草>番茄>辣椒,而煙青蟲的選擇順序為煙草>棉花>辣椒>番茄[15],煙青蟲初孵幼蟲喜食煙葉,相比之下選食辣椒和番茄嫩葉的幼蟲數較少,其取食量大小順序為煙草>辣椒>番茄[8]。

總的來說,目前開展棉鈴蟲和煙青蟲成蟲以及幼蟲或高齡幼蟲強迫取食的研究居多,對于兩者初孵幼蟲取食選擇的研究還比較少,全面系統地開展兩者初孵幼蟲取食選擇性的研究工作仍為空白。且前人的研究大多局限于已知的幾種共同寄主植物,這只能比較兩者在共同寄主植物上的選擇差異和存活能力強弱,無法解釋兩者寄主譜范圍差異大的原因所在,也顯然無法回答煙青蟲是否在初孵幼蟲階段就喪失了取食選擇除寄主植物外其他植物的能力。因而我們有必要在前人研究的基礎上,通過增加供試植物的種類和數量來比較兩者初孵幼蟲對供試植物的取食偏好性。

因此,本研究從已經報道的棉鈴蟲和煙青蟲寄主植物中,根據其適合性程度[16]共選擇16種植物作為兩者共同的供試植物。對于棉鈴蟲而言,其中5種是適宜寄主植物,4種是較適宜寄主植物,3種是次要寄主植物,4種是非寄主植物。對于煙青蟲而言,其中5種是寄主植物,其余11種為非寄主植物(見表1)。本試驗系統性地研究了棉鈴蟲和煙青蟲的初孵幼蟲在錦葵科、茄科、禾本科、豆科、十字花科、葫蘆科、傘形花科、楊柳科、薔薇科、藜科、百合科11科共16種植物上的取食選擇情況,得到兩者初孵幼蟲取食選擇的偏好性和差異性。棉鈴蟲初孵幼蟲取食范圍廣,其取食選擇對確定寄主譜范圍做出了很大貢獻;而煙青蟲初孵幼蟲取食范圍窄,其取食選擇在很大程度上限定了寄主譜的范圍,但仍然能夠取食寄主譜以外的其他植物。

1　材料和方法

1.1供試蟲源和飼養方法

棉鈴蟲和煙青蟲分別采自山東青島棉田和河南許昌煙田,已在室內用人工飼料連續飼養多代,兩種昆蟲的飼養條件和飼料配方均相同。養蟲和試驗條件為溫度(27±1)℃,相對濕度75%,光周期L∥D=14 h∥10 h。幼蟲飼養于直徑3 cm、高3.3 cm的帶蓋透明塑料杯中,3齡以后分頭飼養。成蟲放置于42 cm×27 cm×20 cm的養蟲籠中交配,飼以10%的蜂蜜水,卵產于白紗布上。

1.2供試植物名稱及品系

所有植物種子(見表1)均購自中國農業科學院作物科學研究所科技開發部,種植于中國農業科學院植物保護研究所廊坊科研中試基地人工溫室內。光周期為L∥D=16 h∥8 h,陰天適當進行補光,溫度(28±1)℃,濕度50%,植物生長期為60～90 d。

1.3供試材料

棉鈴蟲初孵幼蟲、煙青蟲初孵幼蟲、直徑為15 cm的玻璃培養皿、16種植物葉片、人工培養箱、剪刀、直尺、黑紗布、鑷子、計時器、記號筆、封口膜、毛筆、濾紙片、噴壺等。

表1　供試植物及其作為棉鈴蟲和煙青蟲寄主的適合度[17] 1)

1) 表中+++表示適宜寄主;++表示較適宜寄主;+表示次要寄主;-表示非寄主。

+++:Suitable host plant; ++:Less suitable host plant; +:Least suitable host plant;-:Non-host plant.

1.4試驗方法

取直徑為15 cm的玻璃培養皿,將一張直徑為15 cm的濾紙放置于培養皿底部,加入4 mL蒸餾水使濾紙保持濕潤。用記號筆將濾紙分成3個區域,中間3 cm寬的區域作為初孵幼蟲待選擇區域,兩邊對應相等區域為選擇區域。采集16種供試植物頂尖嫩葉,去除表面異物,將某一植物的頂部嫩葉放入培養皿其中一個選擇區域并完全鋪滿,另一個選擇區域放入與植物等大的濾紙片作為對照,保持培養皿內一定濕度以防止植物葉片萎蔫。取20頭初孵5 h以內活力大小一致的棉鈴蟲或煙青蟲初孵幼蟲置于含供試植物培養皿的待選擇區域,蓋上培養皿蓋并用封口膜封好,覆上黑紗布遮光,3次重復。將培養皿放置于溫度為(27±1)℃、濕度為75%的暗箱內,10、20、30、40、60、80、100、120 min,12、24 h后檢查并統計培養皿內植物葉片上和濾紙對照上的幼蟲數(一直停留在待選擇區域的初孵幼蟲視為無效選擇,不納入對照數),并計算出棉鈴蟲或煙青蟲初孵幼蟲在每種供試植物上的幼蟲選擇率[選擇植物的幼蟲數 /(選擇植物的幼蟲數+濾紙對照的幼蟲數)]。

圖1　棉鈴蟲初孵幼蟲對植物選擇試驗方法示意圖Fig.1　Sketch for neonate selection of Helicoverpa armigera

1.5數據處理

所有數據采用SPSS16.0軟件進行統計分析。棉鈴蟲和煙青蟲初孵幼蟲對任何一種植物的選擇與否,采用卡方測驗進行測定。棉鈴蟲和煙青蟲初孵幼蟲對不同植物選擇率的比較,首先進行雙因素方差分析,再用Tukey HSD test對同種昆蟲不同植物間選擇率進行多重比較,最后用兩個樣本t測驗比較兩種昆蟲對同一種植物的選擇率。

2　結果與分析

2.1棉鈴蟲和煙青蟲初孵幼蟲對供試植物的選擇時程

棉鈴蟲或煙青蟲初孵幼蟲選擇每種植物的數量在10、20、30、40、60、80、100、120 min,12、24 h時各統計1次,在120 min之前選擇結果逐步變化,120 min后呈穩定趨勢。棉鈴蟲在棉花嫩葉上選擇120 min后數量穩定在14頭(見圖2),煙青蟲在煙草嫩葉上選擇120 min后數量保持在15頭(見圖2),其他植物未附圖。因此本試驗采用120 min時刻的選擇數作為最終選擇數用于結果分析。

圖2　棉鈴蟲和煙青蟲初孵幼蟲選擇時程Fig.2　Selection duration of neonates between Helicoverpa armigera and H.assulta

2.2棉鈴蟲初孵幼蟲對16種供試植物的取食選擇性

卡方測驗表明,用濾紙作為空白對照,棉鈴蟲初孵幼蟲選擇數呈隨機分布,濾紙左右兩邊蟲數無顯著差異(見表2)。棉鈴蟲初孵幼蟲在玉米、茄子、煙草、大豆、黃瓜、胡蘿卜、菠菜、番茄、棉花、西芹這10種植物上選擇植物嫩葉的蟲數極顯著高于選擇濾紙對照的蟲數;在花生、辣椒、大蔥這3種植物上選擇嫩葉的蟲數顯著高于對照蟲數;上述13種植物均為棉鈴蟲幼蟲的潛在寄主,其中除了菠菜和大蔥外其他植物均為已報道的棉鈴蟲的寄主植物。棉鈴蟲初孵幼蟲在甘藍、楊樹、月季這3種植物上選擇嫩葉的蟲數與對照蟲數無顯著差異(見表2),這3種植物不是棉鈴蟲幼蟲的潛在寄主植物。

2.3煙青蟲初孵幼蟲對16種供試植物的取食選擇性

卡方測驗表明用濾紙作為空白對照,煙青蟲初孵幼蟲選擇數呈隨機分布,濾紙左右選擇蟲數無顯著差異(見表3)。在甘藍、大豆、煙草、茄子、芹菜、番茄這6種植物上煙青蟲初孵幼蟲選擇嫩葉蟲數極顯著高于對照蟲數,此6種植物為煙青蟲幼蟲的潛在寄主,其中煙草、茄子、番茄為已報道的煙青蟲寄主植物;在其余10種植物嫩葉上均無顯著性差異(見表3),這10種植物均不是潛在寄主。

2.4棉鈴蟲煙青蟲初孵幼蟲選擇率多重比較

雙因素方差分析表明棉鈴蟲和煙青蟲兩種昆蟲之間有差異(P=0.00),不同植物之間有差異(P=0.00),植物與昆蟲交互之間也有差異(P=0.00)(見表4)。因而本試驗對兩種昆蟲在不同植物上選擇率之間進行多重比較。

表2　棉鈴蟲初孵幼蟲對供試植物的偏好性1)

1) 表中**表示差異極顯著,P< 0.01;*表示差異顯著,P< 0.05。下同。

**:Highly significant difference atP< 0.01;*:Significant difference atP< 0.05. The same below.

表3　煙青蟲初孵幼蟲對供試植物的偏好性

多重比較分析表明，棉鈴蟲初孵幼蟲在玉米、茄子、煙草、大豆這4種植物上選擇率最高,選擇效果最好(見表5);在黃瓜、胡蘿卜、菠菜、番茄、棉花、西芹這6種植物上選擇效果次之;在花生、辣椒、甘藍、大豆、楊樹、月季這6種植物上選擇效果最差。煙青蟲初孵幼蟲在甘藍、大豆、茄子、西芹、煙草、番茄這6種植物上選擇效果最好,在黃瓜、玉米、棉花這3種植物上選擇效果次之,在其余7種植物上選擇效果最差(見表5)。在棉鈴蟲的13種潛在寄主中(表2),每相鄰的兩種植物選擇率之間均無顯著差異(表5),煙青蟲初孵幼蟲在6種潛在寄主中,彼此選擇率之間亦無顯著差異。

樣本t測驗表明棉鈴蟲初孵幼蟲在玉米、茄子、菠菜、煙草、辣椒、大蔥、胡蘿卜、黃瓜、大豆、棉花、花生這11種植物上的選擇率顯著高于煙青蟲(表5),而煙青蟲初孵幼蟲在甘藍上的選擇率顯著高于棉鈴蟲,其他植物兩者選擇率之間無顯著差異。

表4　棉鈴蟲和煙青蟲初孵幼蟲選擇率的雙因素方差分析1)

1) 選擇率百分數均進行平方根的反正弦轉換。

Selection rate percentage is the square root of arcsine transformation.

表5　棉鈴蟲和煙青蟲初孵幼蟲選擇率的差異比較1)

1) 同種昆蟲不同植物選擇率之間不同字母(棉鈴蟲用小寫,煙青蟲用大寫)表示在0.05水平上(Tukey HSD test)有顯著差異,否則無顯著差異。不同昆蟲在同種植物選擇率的比較,*表示有顯著差異,**表示有極顯著差異。

Selection rates with the same letter (lowercase letters forH.armigeraand capital letters forH.assulta) among plants are not significantly different atP< 0.05 (Tukey HSD test). Significant and extremely significant differences in neonate selection rates betweenH.armigeraandH.assultaare indicated by one (*) and two stars (**), respectively.

3　討論

目前,有關夜蛾科昆蟲對食料植物的取食選擇性研究大多傾向于針對成蟲和高齡幼蟲,這些報道往往認為低齡幼蟲與高齡幼蟲的選擇性是一致的,但事實上低齡幼蟲與高齡幼蟲存在很大的差異[1718]。因此我們開展了兩種夜蛾科昆蟲的初孵幼蟲對不同供試植物的取食選擇性研究,明確了初孵幼蟲的取食選擇性對確定昆蟲寄主譜范圍所做的貢獻。

本研究結果表明,棉鈴蟲初孵幼蟲對絕大多數供試植物都表現出極強的選擇喜好,體現了棉鈴蟲初孵幼蟲具有極強的適應性,也證明了棉鈴蟲是廣食性昆蟲,具有較廣的取食范圍,能夠取食寄主譜以外的個別植物;而煙青蟲初孵幼蟲對絕大多數供試植物都無明顯的選擇喜好,這也與已報道的煙青蟲屬于寡食性昆蟲的結論相符,煙青蟲初孵幼蟲僅取食選擇茄科的數種植物以及甘藍、大豆、芹菜等植物。

本試驗由于條件限制,在溫室難以培育出足量植物果實用于試驗,故而統一選取各類植物葉片部分作為研究對象。夜蛾科昆蟲喜食蕾期棉花[11],本試驗限于條件采用的是棉花嫩葉,煙青蟲初孵幼蟲對棉花嫩葉取食選擇與對照無顯著差異。有報道稱辣椒是煙青蟲的寄主植物[19],但本研究中煙青蟲初孵幼蟲對辣椒嫩葉的取食選擇與對照無顯著性差異,說明辣椒葉片不是煙青蟲初孵幼蟲喜食的部位,田間調查發現煙青蟲在田間辣椒地主要為害果實部位,在辣椒早期很少為害,可能是煙青蟲在后期轉移到辣椒植株為害果實部分。半枯楊樹枝作為誘集枝把能夠吸引棉鈴蟲成蟲[20],本試驗發現棉鈴蟲初孵幼蟲對黑楊嫩葉無取食選擇傾向,可能棉鈴蟲在幼蟲階段不喜食楊樹葉片,而成蟲產卵階段能被楊樹枯枝釋放出來的某種特定的揮發物質所吸引[21]。

通過棉鈴蟲初孵幼蟲和煙青蟲初孵幼蟲對不同供試植物的選擇性研究,明確了兩種夜蛾科近緣種初孵幼蟲階段的植物喜好。棉鈴蟲初孵幼蟲偏好玉米、茄子、煙草、大豆、黃瓜、胡蘿卜、菠菜、番茄、棉花、西芹、花生、辣椒、大蔥共13種植物,除菠菜和大蔥外其他植物均是已報道的棉鈴蟲寄主植物,說明棉鈴蟲初孵幼蟲能夠取食寄主譜以外的個別植物,這對限定其寄主植物范圍做出了重要貢獻。而煙青蟲初孵幼蟲偏好甘藍、大豆、煙草、茄子、西芹、番茄這6種植物,其中煙草、茄子、番茄為已報道的煙青蟲寄主植物。煙青蟲較棉鈴蟲而言在初孵幼蟲階段即喪失了對大部分植物的取食選擇能力,這在很大程度上限定了寄主植物范圍,但是其仍然具備取食除茄科寄主植物之外的其他植物的能力。兩者初孵幼蟲取食選擇階段為兩者寄主譜范圍差異做出了一定的貢獻,初孵幼蟲階段不能完全限制各自寄主植物范圍,可能是幼蟲取食存活階段或成蟲產卵選擇階段進一步限制了煙青蟲的寄主植物范圍,從而造成了兩種近緣昆蟲寄主譜差異大。因此,要想徹底挖掘導致這兩種近緣昆蟲的寄主譜差異大的原因還需要對幼蟲取食存活階段以及成蟲產卵選擇階段做進一步研究。

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(責任編輯：田喆)

Differences in neonates’ host plant preference betweenHelicoverpaarmigeraandHelicoverpaassulta

Wu Mingfeng1,2,Gao Shang1,Yang Yao1,Gu Shaohua1,Wang Mo2,Li Xianchun1,3

(1. State Key Laboratory for Plant Diseases and Insect Pests, Institute of Plant Protection, Chinese Academy of Agricultural Sciences, Beijing100193, China; 2. College of Plant Science and Technology, Huazhong Agricultural University, Wuhan430070,China; 3. Department of Entomology, University of Arizona, Tuson85721, USA)

HelicoverpaarmigeraandH.assultaare a pair of closely-related sister species with a very different host range. It remains elusive whether host plant selection by neonates is a major contributor to their difference in host range. To address this question, we placed neonates of each species in the center of petri dish and observed neonates’ choice between filter paper (control) and leaf of any of 16 plants that are hosts (tobacco, tomato, red pepper, eggplant and cotton), non-hosts (China rose, spinach, cabbage and welsh onion) of both species, or hosts ofH.armigera(corn, soybean, peanut, cucumber, carrot, celery, and poplars) at every 10 minutes, respectively. Neonates of both species made their choices at 2 h after being placed in the center of a petri dish.H.armigeraselected 13 out of the 16 plants, including 11 host plants (corn, eggplant, tobacco, soybean, cucumber carrot, tomato, cotton, celery, peanut and red pepper) and 2 non-host plants (spinach and welsh onion) of this species. By contrast,H.assultaneonates chose only 6 out of the 16 tested plants, including 3 host (tobacco, eggplant and tomato) and 3 non-host (cabbage, soybean and celery) plants of this species. Moreover,H.armigeraneonates had higher selection rate thanH.assultaneonates on all the 16 plants except for cabbage. The observed obvious correlation between the plant ranges selected by neonates of the twoHelicoverpaspecies and their host range suggests that host plant selection by neonates is an important contributor to their difference in host range. But selection of non-host plants by neonates of both species indicates that host plant selection by neonates is not the only limiting factor to the host range of both species.

Helicoverpaarmigera;host selection;neonate;Helicoverpaassulta;host range

20150417

20150609

國家自然科學基金(31401737);北京市科技新星項目(Z1511000003150118);國家自然科學基金創新研究群體項目(31321004);國家自然科學基金國際合作與交流項目(31210103921);中國農業科學院青年英才計劃

E-mail:lxc@email.arizona.edu;wangmo@mail.hzau.edu.cn

Q 968.1

A

10.3969/j.issn.05291542.2016.03.010