大黃抑制水產致病菌的研究進展

楊宏亮，黃 珂，田 珩，王 強，王旭峰，古小莉

( 1.中國水產科學研究院 南海水產研究所,農業部水產品加工重點實驗室,農業部水產品貯藏保鮮質量安全風險評估實驗室,廣東 廣州 510399; 2.廣東省藥品檢驗所,廣東 廣州 510180 )

大黃抑制水產致病菌的研究進展

楊宏亮1，黃 珂1，田 珩2，王 強1，王旭峰1，古小莉1

( 1.中國水產科學研究院 南海水產研究所,農業部水產品加工重點實驗室,農業部水產品貯藏保鮮質量安全風險評估實驗室,廣東 廣州 510399; 2.廣東省藥品檢驗所,廣東 廣州 510180 )

大黃；抗菌作用；中藥；漁藥

近年來我國水產養殖業蓬勃發展，漁業產值逐年不斷增加,但水產致病菌導致的病害也不斷大規模爆發。防治水產致病菌最常用的方法仍為使用各種抗生素和合成抗菌藥。而藥物的濫用又會導致環境污染、食品安全等一系列問題。研制新型水產抗菌藥便成為研究的一大熱點。研究傳統中藥的抗菌作用是尋找高效、環境友好、對人類無致病作用的新型水產抗菌藥的一條捷徑，而其中的大黃(Rheum)是目前較有潛力的抗菌中藥之一。

1 大黃的應用現狀

1.1 傳統中醫理論指導下大黃的臨床應用

大黃是我國傳統中藥材之一，應用已久，始載于我國現存最早的藥學專著《神農本草經》，因其植株大，根切片色黃，故名大黃[1]。民間將大黃歸為我國中藥四大天王之一，在我國有廣泛的種植基礎，價格也很低廉。廣義的大黃在我國有45個品種和2個亞種。《中國藥典》正品大黃為蓼科植物掌葉大黃(R.palmatum)、唐古特大黃(R.tanguticum)或藥用大黃(R.officinale)的干燥根和根莖。秋末莖葉枯萎或次春發芽前采挖。除去細根，刮去外皮，切瓣或段，繩穿成串干燥或直接干燥?？?，寒。歸脾、胃、大腸、肝、心包經。瀉下攻積，清熱瀉火，涼血解毒，逐瘀通經，利濕退黃。用于實熱積滯便秘，血熱吐衄，目赤咽腫，癰腫疔瘡，腸癰腹痛，瘀血經閉，產后瘀阻，跌打損傷，濕熱痢疾，黃疸尿赤，淋證，水腫；外治燒燙傷。大黃即可生用，也可酒炙(酒大黃)，酒燉或酒蒸(熟大黃)，炒黑用(大黃炭)。酒大黃善清上焦血分熱毒，用于目赤咽腫，齒齦腫痛。熟大黃瀉下力緩，瀉火解毒，用于火毒瘡瘍。大黃炭涼血化瘀止血，用于血熱有瘀出血癥[2]。

1.2 大黃的獸用

大黃也廣泛用作獸藥，《中國獸藥典》[3]收錄了大黃及其制劑大黃末、大黃酊、大黃流浸膏、大黃碳酸氫鈉片等。大黃獸用具有瀉熱通腸、涼血解毒、破積行瘀的功效，主治實熱便秘、結癥、瘡黃疔毒、目赤腫痛、燒傷燙傷、跌打損傷、魚爛鰓、腐皮、腸炎等。其獸用作用與中國藥典人用時的作用相似。值得指出的是，中國藥典中人用劑量為3～15 g，而獸藥典中獸用劑量為：馬、牛30～120 g，駝30～90 g，羊、豬6～12 g，犬、貓3～5 g，兔、禽1.5～3 g。魚每千克體質量5～10 g，拌餌投喂；每立方米水體2.5～4 g潑灑魚池[3]。

1.3 大黃在治療水生生物疾病中的應用

水產養殖對象均生活在水環境中，在制劑類型和給藥方式有其特殊性。大黃在水產養殖中也多有應用，除上文提到的藥材直接用藥外，2010年版《中國獸藥典》[3]中涉及到水產用的單味或成方制劑只有5個品種，其中大黃末、穿梅三黃散、蚌毒靈散、大黃芩魚散等4個品種均有大黃入藥。我國第一批獸藥標準轉正目錄[4]的35個水產用中藥品種中，又有山青五黃散、雙黃苦參散、雙黃白頭翁散、三黃散、加減消黃散、大黃五倍子散、青連白貫散、清熱散、七味板藍根散等12個品種(包含獸藥典中3個品種)含有大黃組分。而在后續的3個獸藥標準轉正目錄中僅新增了9個水產用中藥品種。其中又有大黃芩藍散、蒲甘散、板藍根大黃散、大黃解毒散、石知散等5個品種含有大黃組分。大黃是現行水產養殖用藥中應用最廣的中藥材。這些中藥組方主要以清熱解毒為主，主治包括細菌性爛鰓、腸炎、赤皮病、敗血病、腐皮病、爛尾病、爛肢病、癤瘡、打印病、病毒性出血病等水產常見病。

2 大黃提取物的抗菌作用

近年來，針對大黃及其有效成分的抗菌作用的研究也很多，根據《伯杰氏細菌系統分類學手冊》[5]的分類方法，文獻涉及到的菌種主要包括表1所示的幾類菌，其中變形菌門和擬桿菌門屬于革蘭氏陰性菌，厚壁菌門屬于革蘭氏陽性菌?？梢?，大黃的抗菌范圍較廣，革蘭氏陰性菌和陽性菌對其均敏感，其中革蘭氏陰性菌所占比例更高。大黃有效成分的抑菌作用可能有多種機理，與細菌細胞壁的作用可能只是其中一個方面。

2.1 大黃抑菌的作用機理

目前對大黃抑菌機制的研究較少。大黃抑菌效果與其有效成分的分子結構密切相關。研究表明，大黃抑菌的主要成分可能為蒽醌類化合物，主要抑制細菌細胞線粒體呼吸電子傳遞，抑制菌體糖及糖代謝中間產物的氧化和脫氫過程，影響組織細胞生命活動所需能源的供應，并與DNA結合，干擾其模板功能，抑制蛋白質和核酸合成，降低生物膜的穩定性，干擾能量代謝的酶促反應。大黃也可能通過多種成分、多個抑菌途徑共同起作用。

2.2 大黃的抑菌效果

文獻報道的大黃具體抗菌效果見表2、表3，現綜述如下：

2.2.1 假單胞菌屬(Pseudomonas)

熒光假單胞菌(P.fluorescent)屬于需氧的革蘭氏陰性菌，是魚類赤皮病的病原菌。何愛華等[10]采用濾紙法檢測了大黃的抑菌圈直徑，大黃水提物(質量濃度50 mg/mL)對生物I-熒光假單胞菌的抑菌圈直徑為(8.8±0.24) mm，測得其最小抑菌質量濃度為11 mg/mL，效果僅次于黃連，好于連翹等其他4種中藥。

2.2.2 希瓦氏菌屬(Shewanella)

腐敗希瓦氏菌(S.putrefaciens)是一類需氧的革蘭氏陰性菌，可以引起魚類肝淤血、脾腫大等疾病。李忠琴等[20]從養殖病鰻(Anguilla)中分離到4株腐敗希瓦氏菌，檢測到大黃的最低抑菌質量濃度均為0.75 mg/mL，顯示了很好的抑菌效果。李華等[21]研究了大黃對可致仿刺參(Apostichopusjaponicus)化皮病的黃海希瓦氏菌(S.marisflavi)的抑菌效果，其最低抑菌質量濃度為25 mg/mL，不及五倍子的0.78 mg/mL，但好于苦參等中藥。

2.2.3 弧菌屬(Vibrio)

弧菌屬細菌為一類需氧或兼性厭氧的革蘭氏陰性菌，是引起許多海水養殖動物高死亡率的主要原因之一[6]。副溶血性弧菌(V.parahaemolyticus)是臨床常見致病菌，可分泌多種溶血素使魚類致病[7]，還可引起人食物中毒。鰻弧菌(V.anguillarum)是條件致病菌，在不良的環境條件下，水產養殖動物遭遇不利刺激或是受傷時可致病。鰻弧菌可感染鮭魚(Oncorhynchus)、虹鱒(O.mykiss)、鰻鱺(A.japonica)、香魚(Plecoglossusaltivelis)、鱸魚(Lateolabrax)、鱈魚(Gadus)、大菱鲆(Scophthalmusmaximus)、牙鲆(Paralichthysolivaceus)、大黃魚(Pseudosciaenacrocea)等魚類，出現典型敗血癥，病魚體表、鰭、內臟等出血，嚴重貧血，皮下組織水腫等[8]。周群蘭等[18]報道了大黃對副溶血性弧菌和鰻弧菌的最低抑菌質量濃度均為1.8 mg/mL，抑菌效果值得關注。

2.2.4 氣單胞菌屬(Aeromonas)

氣單胞菌屬細菌也是一類需氧或兼性厭氧的革蘭氏陰性菌。溫和氣單胞菌(A.sobria)幾乎危害所有的淡水魚類，引起以敗血癥、腹瀉為主要癥狀的疾病。何愛華等[10]檢測到大黃的抑菌圈直徑為(8.1±1.21) mm，最低抑菌質量濃度為8 mg/mL。嗜水氣單胞菌(A.hydrophila)是魚類最常見的致病菌，引起的慢性感染主要為潰瘍病，病灶紅腫、發炎和出血[10]，引起淡水魚的細菌性敗血癥。該病流行地區最廣，流行季節最長，危害淡水魚的種類最多，造成的損失最大，也可以引起兩棲類、哺乳類等患病，備受國內外學者重視。研究大黃對嗜水氣單胞菌抑制作用的文獻也較多。何愛華等[10]檢測到的抑菌圈直徑為(9.7±0.27) mm，最低抑菌質量濃度為8 mg/mL。而盧春霞等[13]采用更高質量濃度的大黃提取物，檢測到的抑菌圈直接為12.97～14.43 mm，最低抑菌質量濃度為0.78～1.56 mg/mL，效果好于何愛華等的報道。其他報道的最低抑菌質量濃度介于0.75～4 mg/mL[12，18，20，22-23]之間，也有未檢測到抑菌作用的個例[22]。

2.2.5 愛德華氏菌屬(Edwardsiella)

遲鈍愛德華氏菌(E.tarda)為兼性厭氧的革蘭氏陰性致病菌，嚴重危害水產動物，已在20多種魚類中引起了病害，如鰻鱺、牙鲆、尼羅羅非魚(Oreochromisniloticus)、鯉魚(Cyprinuscarpio)等，給水產養殖造成了巨大損失；同時也是一種人、魚共患病原菌，直接威脅人類健康。韓金鋼等[25]報道了大黃提取物對遲緩愛德華氏菌的抑制作用，其最低抑菌質量濃度值為3 mg/mL。

2.2.6 鏈球菌屬(Streptococcus)

鏈球菌是一種廣泛分布于自然界的革蘭氏陽性菌，是人類的重要病原之一，也是豬、牛、魚等其他多種脊椎動物的重要病原菌。目前已有多個國家報道了魚類鏈球菌病的爆發與流行，受感染的魚類包括多種海水和淡水魚類，以溫水性魚類最為嚴重[9]。鏈球菌常引起魚類中樞神經損壞導致化膿性突眼癥及腦膜炎等[8]。海豚鏈球菌(S.iniae)為革蘭氏陽性菌，是有鰭魚類重要的病原菌，已在全球范圍內造成了巨大的經濟損失，每年因海豚鏈球菌病造成的經濟損失超過1.5億美元。陸續也有人類感染的報道。張彬等[16]報道了10種中草藥對海豚鏈球菌的抑制作用，其中大黃的抑菌作用比較突出，抑菌圈直徑為(19.00±1.00) mm，僅次于黃連和黃芩。

2.2.7 黃桿菌屬(Flavobacterium)

柱狀黃桿菌(F.cloumnare)是嚴格需氧的革蘭氏陰性菌，是草魚(Ctenopharyngodonidellus)、金魚(Carassiusauratus)、虹鱒和鱖魚(Sinipercachuatsi)等爛鰓病的病原菌，也是其他重要經濟魚類如斑點叉尾(Ietaluruspunetaus)、鮭魚、鯉魚等柱形病的病原菌，對我國淡水及冷水養殖魚類的危害極其嚴重。何愛華等[10]檢測到的抑菌圈直徑為(9.69±0.31) mm，最低抑菌質量濃度為9 mg/mL。

可見，大黃提取物對于革蘭氏陰性、陽性菌均有一定的抑制作用，最低抑菌質量濃度基本在0.1～100 mg/mL數量級上，抗菌作用明顯，可以用來治療水產養殖中相關致病菌引起的疾病。

表1 大黃抗菌作用涉及到的菌種的系統分類學地位

表2 大黃抑制各水產細菌及臨床常見菌的抑菌圈直徑

注：a.本表未區分各亞種、標準菌株、臨床分離菌株等; b.抑菌圈測定方法：*牛津杯法/平皿打孔法；**紙片法.

表3大黃抑制各水產細菌及臨床常見菌的最小抑菌質量濃度及最小殺菌質量濃度 mg/mL

注：a.本表未區分各亞種、標準菌株、臨床分離菌株等；b.測定方法包括各種常量/微量稀釋法，本表不作區分；c.文獻作者未明確具體種.

2.3 影響大黃抑菌效果的主要因素

筆者發現各文獻報道的結果之間存在一定程度的差異，分析原因可能與試驗方法和藥物成分兩方面因素相關。一方面，藥物與生物體內(體表)微生物的作用可能受很多因素影響，體外抗菌法脫離了生物體的內環境，對藥物作用的影響因素相對簡單很多。雖然實際應用時可能與體外抗菌法測到的抗菌效果有所不同，但是，體外抗菌法仍是進行大規模藥物篩選最快速、最主要的方法之一。目前，主要的體外抗菌試驗方法包括抑菌圈測定法、最小抑菌質量濃度、最小殺菌質量濃度測定法等，每種測定法還有幾種不同的試驗方法。雖然各種試驗方法的標準越來越趨于統一，但是試驗方法細節的改變，都可能影響試驗結果。同時，試驗中可能采用各個亞種、臨床分離的菌種等非標準菌株，在細胞、分子水平的不同均可能影響藥物抗菌效果的檢測。本文提到的文獻就有涉及到各種不同的菌株和試驗方法，這可能是試驗結論有差別的重要原因。另一方面，最大效率地提取出中藥的有效成分，減少提取損失，一直是中藥研究的重要問題。從傳統的直接打粉入藥、水提、醇提、水提醇沉等各種常用方法到超聲波提取，二氧化碳超臨界提取、超微粉碎等現代提取手段，提取方法千差萬別，即便是同樣的方法，溫度的不同、提取試劑的成分不同等等提取條件的不同，也會改變提取出來的物質成分和含量，進而影響藥物的作用效果。本文提到的文獻，采用了各種不同的提取方法，有的還采用兩種甚至多種不同的提取方法來比較抗菌效果。劉宏偉等[22]比較了不同加工處理中草藥對鰻鱺主要致病菌的抗菌效果，結果表明中草藥經粉碎方法處理后的體外抑菌效果明顯好于水煎煮法。這也可能是試驗結論有差別的重要原因。

3 大黃蒽醌的抗菌作用

大黃含有蒽醌類、蒽酮類、二苯乙烯類、苯丁酮類、多糖類、鞣質類等多種有效成分[30]，其中與抗菌效果最相關的是蒽醌類成分，有蘆薈大黃素、大黃酸、大黃酚、大黃素、大黃素甲醚等。按照天然化合物氧化還原的規律及生源關系，中藥大黃中還有大黃醛[31]，具體結構見圖1。從結構上看，大黃酚、蘆薈大黃素、大黃醛、大黃酸依次為具有甲基、羥甲基、醛基、羧基取代的具有相同母核的蒽醌化合物，氧化程度逐漸增強。宗金銳等[31]認為，其抗菌效果和其結構有明顯的構效關系，但不同菌種的構效關系可能不盡相同，包括酸性基團的存在、結構的氧化還原性等均可能影響抗菌效果。

圖1 大黃中蒽醌類化合物

注：a.本表未區分各亞種、標準菌株、臨床分離菌株等；b.抑菌圈測定方法：牛津杯法/平皿打孔法.

表5 大黃蒽醌抑制各水產致病細菌及臨床常見菌的最小抑菌質量濃度及最小殺菌質量濃度 μg/mL

注：a.本表未區分各亞種、標準菌株、臨床分離菌株等；b.測定方法包括各種常量/微量稀釋法，本表未作區分.

4 含有大黃的復方中藥的抗菌作用

多種中藥的聯合應用，不僅可以通過主要化學成分間的增溶、助溶等物理作用，提高有效成分的溶出率，增強藥效；更可以在宏觀上調節各藥物的藥性，提高機體的免疫力等；甚至可能產生新的物質使藥性更強，以上均表現為一定的協同作用。含大黃的復方中藥已用于治療水產致病菌引起的疾病。文獻報道的和大黃聯用起協同效果的藥材包括石榴皮、虎杖、五倍子、黃芩等。

5 結論與展望

綜上所述，大黃對多種水產致病細菌及臨床常見菌均有較好的抑制作用，是“可能部分替代孔雀石綠用于防治水霉病的藥物”和“替代硝基呋喃類的藥物用于抗菌的藥物”之一[36]。隨著青蒿素的發現獲得諾貝爾獎，傳統中藥的有效成分的研究必將日益得到重視。有著扎實的臨床用藥基礎，又被現代循證醫學所證實有明顯效果的大黃，必將成為水產養殖中疾病治療的利器，在其基礎上進一步研究更加有效、環境友好、給藥方式合理的中藥漁藥也必將大有可為。

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AReviewofInhibitionofPathogenicBacteriainAquaculturebyRhubarb

YANG Hongliang1，HUANG Ke1，TIAN Heng2，WANG Qiang1，WANG Xufeng1，GU Xiaoli1

( 1.Key Lab. of Aquatic Product Processing, Ministry of Agriculture; Laboratory of Quality and Safety Risky Assessment for Aquatic Product on Storage and Preservation, Ministry of Agriculture，South China Sea Fisheries Research Institute, Chinese Academy of Fishery Sciences, Guangzhou 510399, China; 2. Guangdong Institute for Drug Control，Guangzhou 510180, China )

rhubarb; antibacterial effect; traditional Chinese medicinal material; aquaculture medicine

S948

C

1003-1111(2016)04-0446-07

10.16378/j.cnki.1003-1111.2016.04.024

2015-10-10；

2015-12-10.

中央級公益性科研院所基本科研業務費專項資金資助項目(2014TS10)；農業部國家農產品質量安全風險評估重大專項(GJFP2014009).

楊宏亮(1983-)，男，助理研究員；研究方向：漁業環境及水產品質量安全.E-mail：vc-515@163.com.通訊作者：黃珂(1979-)，女，副研究員；研究方向：漁業環境及水產品質量安全.E-mail：xiamike@163.com.

DOI:10.16378/j.cnki.1003-1111.2016.04.025