植物離子組學(xué)研究進(jìn)展

沙之敏，趙 崢，盧琳芳，史超超，曹 陽，袁 婧，曹林奎*

（1 上海交通大學(xué)農(nóng)業(yè)與生物學(xué)院，上海 200240；2 上海市農(nóng)業(yè)科學(xué)院生態(tài)環(huán)境保護(hù)研究所，上海 201403）

植物離子組學(xué)研究進(jìn)展

沙之敏1，趙 崢2，盧琳芳1，史超超1，曹 陽1，袁 婧1，曹林奎1*

（1 上海交通大學(xué)農(nóng)業(yè)與生物學(xué)院，上海 200240；2 上海市農(nóng)業(yè)科學(xué)院生態(tài)環(huán)境保護(hù)研究所，上海 201403）

【目的】植物離子組學(xué)是研究植物體內(nèi)無機(jī)元素組成的一門綜合學(xué)科。通過現(xiàn)代高通量的元素分析手段(如ICP-MS)，結(jié)合生物信息學(xué)、功能基因組學(xué)、數(shù)理統(tǒng)計(jì)學(xué)等手段研究植物吸收、養(yǎng)分元素積累和重金屬污染物的機(jī)理及遺傳學(xué)與分子生物學(xué)機(jī)制，是植物營(yíng)養(yǎng)與環(huán)境生物學(xué)研究領(lǐng)域的新方向。因此，了解植物離子組學(xué)的研究方法及其應(yīng)用方向?qū)τ谕卣谷藗儗?duì)植物和生態(tài)系統(tǒng)中元素循環(huán)機(jī)制的認(rèn)識(shí)，調(diào)控植物元素循環(huán)等方面具有重大的意義。【主要進(jìn)展】本文就近年來關(guān)于離子組學(xué)領(lǐng)域的研究成果，首先介紹了離子組和離子組學(xué)的概念；然后總結(jié)了離子組學(xué)的發(fā)展歷程和目前從事相關(guān)研究的機(jī)構(gòu)及其各自研究方向；并對(duì)離子組數(shù)據(jù)的轉(zhuǎn)化和分析方法進(jìn)行闡述；最后重點(diǎn)綜述了離子組學(xué)的應(yīng)用，包括從生態(tài)學(xué)角度探索生態(tài)系統(tǒng)中元素間的多重平衡；植物離子組與環(huán)境驅(qū)動(dòng)因子、食品安全和超積累植物篩選間的關(guān)系；植物離子組結(jié)合基因組學(xué)對(duì)礦質(zhì)元素吸收轉(zhuǎn)運(yùn)機(jī)制的探索。【展望】1) 從植物營(yíng)養(yǎng)和食品安全角度出發(fā)，對(duì)糧食作物、經(jīng)濟(jì)作物和果樹等進(jìn)行離子組學(xué)研究；2) 從系統(tǒng)生物學(xué)或元素的生物地球化學(xué)循環(huán)角度對(duì)元素在土壤–微生物–植物、生產(chǎn)者–消費(fèi)者–分解者等系統(tǒng)中的流動(dòng)循環(huán)進(jìn)行研究；3) 從學(xué)科交叉的角度來研究離子組學(xué)與基因組學(xué)、蛋白組學(xué)及代謝組學(xué)的相互關(guān)系。

植物離子組學(xué)；離子組；應(yīng)用

1 離子組與植物離子組學(xué)

離子組指有機(jī)體內(nèi)包括所有的礦質(zhì)元素和痕量元素在內(nèi)的離子的總和，代表了從細(xì)胞水平到整個(gè)有機(jī)體系的無機(jī)成分，也被稱為植物化學(xué)元素的指紋。研究植物離子組的科學(xué)，被稱為離子組學(xué)，是一套完整的研究思路、方法和技術(shù)[1]。生物體在不同生長(zhǎng)環(huán)境、不同生理刺激，不同的發(fā)育階段，不同的部位和自身各種不同的遺傳變異因素影響下，體內(nèi)的元素組成會(huì)呈現(xiàn)不一樣的變化，從而提供生物在固定的生理狀態(tài)下的特異信息。植物離子組學(xué)主要通過利用現(xiàn)代高通量的元素分析手段 (如ICPMS、ICP-OES、X-射線熒光分析、中子活化分析)，同時(shí)并且定量地分析植物體內(nèi)多種元素，進(jìn)一步結(jié)合生物信息學(xué)、功能基因組學(xué)和統(tǒng)計(jì)學(xué)手段來研究植物對(duì)礦質(zhì)元素的吸收、轉(zhuǎn)運(yùn)、沉淀的機(jī)理及分子生物學(xué)機(jī)制，也能夠通過生物體自身化學(xué)元素成分變化來反映生物體與外界環(huán)境的互作機(jī)制[2]。因此，離子組學(xué)不但能夠?yàn)閺?fù)雜的功能基因組學(xué)提供一個(gè)強(qiáng)大的分析工具，也能拓展人們對(duì)動(dòng)植物生理甚至整個(gè)生態(tài)系統(tǒng)的認(rèn)識(shí)。

2 植物離子組學(xué)研究的發(fā)展概況

生命和地球由化學(xué)元素組成, 其中礦質(zhì)元素廣泛地參與生物各項(xiàng)重要的生命活動(dòng)，并且行使著重要的生理功能[3–4]。對(duì)于植物而言，除大部分的碳和氧來自于空氣之外，其它的無機(jī)元素主要來源于土壤。植物需要吸收必需的礦質(zhì)元素來維持生命活動(dòng)，而當(dāng)一些非必需元素和有害元素存在于土壤中時(shí)，也會(huì)被植物根系所吸收，在經(jīng)過植物自身復(fù)雜的代謝活動(dòng)和動(dòng)物富集作用之后，最終進(jìn)入食物鏈的高級(jí)生物體內(nèi)。人類對(duì)于植物營(yíng)養(yǎng)元素的科學(xué)認(rèn)識(shí)源于1840年德國(guó)化學(xué)家李比希提出的“礦質(zhì)營(yíng)養(yǎng)學(xué)說”，在此時(shí)期，氮、磷和鉀三大營(yíng)養(yǎng)元素為研究者所關(guān)注；19世紀(jì)后期，德國(guó)科學(xué)家Sachs和Knop將鎂、鈣和鐵三種元素納入了植物營(yíng)養(yǎng)液培養(yǎng)技術(shù)中；20世紀(jì)進(jìn)入了人類對(duì)植物必需營(yíng)養(yǎng)元素認(rèn)識(shí)的快速發(fā)展時(shí)期，Arnon和Stout在1939年提出了高等植物必需營(yíng)養(yǎng)元素的標(biāo)準(zhǔn)，微量元素硫、硼、錳、銅和鋅等為人們廣泛的認(rèn)識(shí)，同一時(shí)期Hoagland發(fā)明的植物生長(zhǎng)營(yíng)養(yǎng)液至今仍被研究者沿用；2001年，Outten等[5]首次提出金屬組 (metallome)的概念，生物細(xì)胞內(nèi)所有金屬元素被統(tǒng)稱為金屬組；同時(shí)，代謝組學(xué)和電感耦合等離子體技術(shù) (ICP)蓬勃發(fā)展，至2003年，Lahner等[1]和Szpunar等[6]結(jié)合代謝組學(xué)的研究思路和高通量元素定量定性分析的技術(shù)手段，拓展了金屬組的概念，包括金屬、非金屬和類金屬在內(nèi)的離子組 (ionome) 的概念正式進(jìn)入研究者的視線。植物離子組學(xué)屬于植物營(yíng)養(yǎng)學(xué)的范疇，涉及生物地球化學(xué)循環(huán)領(lǐng)域，在其產(chǎn)生之后，以其低耗高效的獨(dú)特優(yōu)勢(shì)，成為連接植物營(yíng)養(yǎng)學(xué)與代謝組學(xué)、蛋白組學(xué)、基因組學(xué)以及生態(tài)學(xué)、環(huán)境學(xué)等其它學(xué)科的堅(jiān)實(shí)橋梁，也為其它各學(xué)科提供了新的研究思路。

目前，世界上至少有6個(gè)著名的實(shí)驗(yàn)室在進(jìn)行深入的離子組學(xué)研究，研究對(duì)象也由最初的模式生物擬南芥和酵母拓展到水稻、玉米、大豆、老鼠和人類細(xì)胞[7–10]。Eide等[11]利用離子組學(xué)手段通過對(duì)酵母基因組缺失突變株的元素分析，分離到200多個(gè)表型突變株，為研究離子平衡調(diào)控網(wǎng)絡(luò)相關(guān)的未知基因提供了有力的數(shù)據(jù)支持。中國(guó)科學(xué)院上海生命科學(xué)院營(yíng)養(yǎng)科學(xué)研究所利用ICP-MS檢測(cè)技術(shù)，結(jié)合生物信息學(xué)的手段分析了上千名正常人及患者的血漿離子譜網(wǎng)絡(luò)調(diào)控規(guī)律，首次提出了“疾病離子組學(xué)”的新概念[12]。對(duì)于植物離子組學(xué)研究而言，迄今為止，普渡大學(xué)擁有著世界上最大的離子組研究項(xiàng)目和平臺(tái)，研究人員通過對(duì)人工誘變的擬南芥進(jìn)行離子譜的對(duì)比研究，篩選離子組發(fā)生變化的突變體，進(jìn)而進(jìn)行相關(guān)未知基因的鑒定和相關(guān)離子轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白的研究[13–15]。日本北海道大學(xué)植物營(yíng)養(yǎng)研究室集中于豆科植物的離子組學(xué)研究和重金屬超積累植物品種的篩選[16–17]。此外，北京大學(xué)生態(tài)學(xué)實(shí)驗(yàn)室和英國(guó)James Hutton研究機(jī)構(gòu)也分別從生態(tài)和環(huán)境因素的角度對(duì)植物離子組學(xué)進(jìn)行了研究[18–19]。近年來，科研工作者利用離子組學(xué)為工具研究地球上復(fù)雜多樣的生物，從分子、組織、器官、個(gè)體、種群到完整生態(tài)系統(tǒng)；從生長(zhǎng)箱、溫室、大田、區(qū)域到全球生態(tài)系統(tǒng)[20–21]。伴隨著離子組學(xué)研究方法和技術(shù)不斷進(jìn)步發(fā)展，及研究者對(duì)離子組學(xué)與各個(gè)研究領(lǐng)域之間緊密聯(lián)系的不斷認(rèn)識(shí)，離子組學(xué)必然成為今后生命科學(xué)研究的一個(gè)主導(dǎo)方向。

3 離子組學(xué)數(shù)據(jù)分析

對(duì)于植株、土壤中離子組高通量、高精度的測(cè)試技術(shù)和方法已日趨成熟，如電感耦合等離子體法、X-射線熒光法、中子活性法等，都被廣泛地應(yīng)用于離子組樣品測(cè)試領(lǐng)域[9]。繼樣品分析測(cè)試后最為關(guān)鍵的步驟是對(duì)大量高維的離子組數(shù)據(jù)進(jìn)行統(tǒng)計(jì)分析，進(jìn)而挖掘數(shù)據(jù)中潛在的更為有價(jià)值的生物信息，最終解釋離子組分析結(jié)果并為進(jìn)一步的機(jī)理研究提供方向。

由于離子組學(xué)原始數(shù)據(jù)具有高噪聲、高維度、高變異、相關(guān)和冗余等特點(diǎn)，需要采用合理的數(shù)據(jù)處理和統(tǒng)計(jì)分析方法來揭示其復(fù)雜的關(guān)系并尋找數(shù)據(jù)內(nèi)在的規(guī)律。首先，原始數(shù)據(jù)往往具有不同的量綱和量綱單位，為了消除指標(biāo)間的量綱影響，使數(shù)據(jù)指標(biāo)之間更具有可比性，需要對(duì)數(shù)據(jù)進(jìn)行初步轉(zhuǎn)化處理。一般利用歸一化、標(biāo)準(zhǔn)化、尺度化、數(shù)據(jù)轉(zhuǎn)換等方法來對(duì)數(shù)據(jù)進(jìn)行初步的處理，可以避免離子組學(xué)數(shù)據(jù)中各種來源的變異。其中，前三者較為簡(jiǎn)單，主要用于消除樣品個(gè)體、測(cè)試濃度間的差異；數(shù)據(jù)轉(zhuǎn)換是對(duì)數(shù)據(jù)進(jìn)行非線性變換，將一些偏態(tài)分布的數(shù)據(jù)轉(zhuǎn)換為對(duì)稱分布的數(shù)據(jù)并消除異方差性的影響。由于植物生長(zhǎng)和發(fā)育依靠土壤營(yíng)養(yǎng)元素的平衡供給和植物自身代謝的內(nèi)穩(wěn)態(tài)機(jī)制，某一個(gè)元素的變化通常會(huì)影響其他元素、甚至一組元素的變化。因此離子組數(shù)據(jù)的初步處理通常會(huì)考慮使用兩元素比值或者化學(xué)計(jì)量來表示元素間的相互作用，如單比率N/P和混合比率如K/[Ca+Mg]等。在此基礎(chǔ)上，統(tǒng)計(jì)學(xué)家們利用log-比率轉(zhuǎn)換來進(jìn)行數(shù)據(jù)的重新整合，進(jìn)一步避免數(shù)據(jù)冗余[22]，再通過clr (中心對(duì)數(shù)比轉(zhuǎn)換)、alr (加和對(duì)數(shù)比轉(zhuǎn)換) 和ilr (等角對(duì)數(shù)比轉(zhuǎn)換) 等方法進(jìn)行數(shù)據(jù)的去冗降噪[23]。在所有數(shù)據(jù)轉(zhuǎn)化方法中，目前ilr法被認(rèn)為最適用于描述離子組學(xué)數(shù)據(jù)，ilr轉(zhuǎn)換后的數(shù)據(jù)對(duì)稱特征更明顯，更接近于正態(tài)分布，此方法適用的基礎(chǔ)是對(duì)植物體中元素間相互關(guān)系的熟知[24]。ilr法將植物體中所有的元素看做整體“1”，并利用植物體內(nèi)元素平衡關(guān)系建立一個(gè)連續(xù)的二元分區(qū) (SBP, sequential binary partition), 平衡點(diǎn)兩端的元素相互影響，每種元素在與其它元素的平衡中均占有一定的權(quán)重，進(jìn)而將數(shù)據(jù)轉(zhuǎn)化為ilr的坐標(biāo)，數(shù)據(jù)轉(zhuǎn)化后每個(gè)值都代表這個(gè)元素和所有其他元素間的關(guān)系，因此更為科學(xué)合理地代表了離子組學(xué)數(shù)據(jù)的涵義[25–27]。

離子組學(xué)數(shù)據(jù)進(jìn)行轉(zhuǎn)化處理后，根據(jù)需求可以利用統(tǒng)計(jì)分析方法對(duì)數(shù)據(jù)進(jìn)行進(jìn)一步的解析。目前很多成熟的統(tǒng)計(jì)分析軟件如Matlab、Minitab、SPSS、SAS、R等都提供了用于多變量分析的工具包和算法，可以直接用于離子組學(xué)數(shù)據(jù)的分析[28–29]。常規(guī)的數(shù)學(xué)統(tǒng)計(jì)方法如描述性分析、t檢驗(yàn)和方差分析能夠得到單一元素的變化趨勢(shì)或不同處理間單元素顯著性差異結(jié)果。針對(duì)關(guān)于t檢驗(yàn)的兩兩分析或簡(jiǎn)單的方差分析，P值能夠檢驗(yàn)不同處理間元素含量的差異顯著性，而針對(duì)大量多變的組學(xué)數(shù)據(jù)，采用更加嚴(yán)苛的q值更為合理，可以控制錯(cuò)誤發(fā)生率[30]。對(duì)于離子組學(xué)數(shù)據(jù)的多變量分析，主要有無監(jiān)督方法和監(jiān)督方法兩類。無監(jiān)督方法不需要首先確定樣品的歸屬類型，直接采用原始信息對(duì)樣本進(jìn)行歸類，篩選與原始信息相關(guān)的標(biāo)記物，在沒有任何介入和任何假設(shè)的前提下分析出離子組之間的內(nèi)在區(qū)別并分類。包括聚類分析 (hierarchical clustering analysis, HCA)、主成分分析 (principal component analysis, PCA) 等[31]。PCA將原始離子組多維數(shù)據(jù)標(biāo)準(zhǔn)化并用互相垂直的主成分來表示數(shù)據(jù)內(nèi)部結(jié)構(gòu)，然后通過降維消除信息中的重疊部分進(jìn)而提取出主成分，得到離子組的分類信息和以變量特征作為生物標(biāo)記的分類依據(jù)，以反映數(shù)據(jù)內(nèi)部的系統(tǒng)變化趨勢(shì)和離子組與分類模型之間的協(xié)方差和相關(guān)性。盡管無監(jiān)督方法在直接分析離子組數(shù)據(jù)中具有直觀明了的優(yōu)勢(shì)，但主成分選取時(shí)容易漏掉一些相關(guān)性比較小的有用變量，進(jìn)而導(dǎo)致所建立的模型可靠程度下降，而監(jiān)督方法則有效地避免了這種錯(cuò)誤。監(jiān)督方法首先在樣本和數(shù)據(jù)基礎(chǔ)上建立多參數(shù)模型，同時(shí)利用數(shù)據(jù)信息優(yōu)化模型并進(jìn)行歸類、識(shí)別和預(yù)測(cè)，進(jìn)而使數(shù)據(jù)達(dá)到最大程度的分析和挖掘，如偏最小二乘法 (partial lest squares, PLS)、判別分析(discriminant analysis, DA)、限制性最大似然估計(jì)(residual maximum likelihood analysis, RELM)[17–19]。PLS在離子組分析中被廣泛地使用，它通過采用對(duì)自變量和應(yīng)變量雙重分解建立多自變量的回歸模型，同時(shí)提取因子并按照相關(guān)性從大到小排列，進(jìn)而得到各自變量對(duì)應(yīng)變量的貢獻(xiàn)程度，其降維效果比PCA能夠更高效地提取組間變異信息。無監(jiān)督與監(jiān)督方法的結(jié)合，如偏最小二乘 – 判別分析 (partial least squares-discriminant analysis, PLS-DA)、正交–偏最小二乘判別分析 (OPLS-DA) 等，在降維的同時(shí)結(jié)合了回歸模型，并利用一定的判別閾值對(duì)回歸結(jié)果進(jìn)行判別分析, 對(duì)組學(xué)數(shù)據(jù)的分析更具優(yōu)勢(shì)[32]。

4 植物離子組學(xué)應(yīng)用

4.1 離子組學(xué)與生態(tài)學(xué)

植物的生長(zhǎng)要遵循物質(zhì)守恒和電荷守恒的基本化學(xué)規(guī)律，無機(jī)元素以離子形式被吸收，植物必須保持體內(nèi)離子的電中性，并且同時(shí)與各個(gè)生態(tài)因素相互作用來維持生命過程中化學(xué)物質(zhì)的平衡。生態(tài)化學(xué)計(jì)量學(xué)研究有機(jī)體內(nèi)所需的、并能影響生態(tài)系統(tǒng)生產(chǎn)力、營(yíng)養(yǎng)循環(huán)以及食物網(wǎng)動(dòng)態(tài)的各種元素 (主要是碳、氮、磷) 之間的多重平衡，因此生態(tài) (生物)化學(xué)計(jì)量學(xué)也屬于離子組學(xué)的范疇。生態(tài)化學(xué)計(jì)量學(xué)研究中有兩個(gè)重要的假說：其一是內(nèi)穩(wěn)態(tài)假說(homeostasis hypothesis)，指出有機(jī)體具有保持化學(xué)元素組成相對(duì)穩(wěn)定的一種能力[33]；其二是生長(zhǎng)速率假說 (growth rate hypothesis)，認(rèn)為生長(zhǎng)速率高的生物，對(duì)RNA和DNA需求也高，RNA和DNA含量的變化會(huì)相應(yīng)地引起磷和氮含量的變化[34]。自Reiners[35]提出生態(tài)化學(xué)計(jì)量學(xué)思想以來，國(guó)內(nèi)外學(xué)者對(duì)此開展了大量的研究，并且在區(qū)域尺度生態(tài)化學(xué)計(jì)量學(xué)格局、生態(tài)系統(tǒng)生態(tài)化學(xué)計(jì)量學(xué)、不同演替階段生態(tài)化學(xué)計(jì)量學(xué)、植物器官間生態(tài)化學(xué)計(jì)量學(xué)等很多方向取得了很多研究成果。Reich等和Han等分別對(duì)世界1280種和中國(guó)753種陸地植物氮和磷的化學(xué)計(jì)量特征與地理格局關(guān)系進(jìn)行分析，發(fā)現(xiàn)植物葉片氮、磷含量隨著緯度的增加而增加，氮磷比卻出現(xiàn)相反的變化趨勢(shì)后，區(qū)域尺度植物生態(tài)化學(xué)計(jì)量學(xué)便被研究者廣泛地關(guān)注[36–39]。閻凱等對(duì)滇池流域富磷區(qū)75種常見植物葉片的養(yǎng)分化學(xué)計(jì)量特征進(jìn)行研究，發(fā)現(xiàn)氮素是影響滇池流域植物生長(zhǎng)和群落恢復(fù)的主要限制元素[40]。周道瑋等對(duì)松嫩草地80種草本植物葉片氮磷化學(xué)計(jì)量特征進(jìn)行研究后也發(fā)現(xiàn)，適當(dāng)增加草地群落中豆科植物的比例，有助于提高松嫩草地產(chǎn)量和質(zhì)量[41]。伴隨著生態(tài)化學(xué)計(jì)量學(xué)和元素分析測(cè)試方法的不斷發(fā)展，一些重金屬元素也被納入了生態(tài)化學(xué)計(jì)量學(xué)的研究領(lǐng)域[42]。Watanabe從植物進(jìn)化和分類的角度報(bào)道了670種植物葉片中42種元素的含量特征，并指出不同的科屬?zèng)Q定了植物葉片元素25%的變化，而氣溫、降雨和土壤性質(zhì)等占據(jù)其他75%[17]。Han等在國(guó)際上首次定量、系統(tǒng)地分析了1900種陸地植物11種化學(xué)元素的計(jì)量特征，并分別從地理因素、氣候因素、植被類型和土壤含量等角度闡述了各生態(tài)因素對(duì)植物元素分布特征的貢獻(xiàn)，并提出了植物“限制元素穩(wěn)定性假說”(stability of limiting elements hypothesis)：由于生理和養(yǎng)分平衡的制約，限制元素在植物體內(nèi)的含量具有相對(duì)穩(wěn)定性，其對(duì)環(huán)境變化的響應(yīng)也較為穩(wěn)定[19]。離子組學(xué)與生態(tài)學(xué)的結(jié)合，開辟了植物營(yíng)養(yǎng)生態(tài)學(xué)一個(gè)新的研究方向。目前為止，關(guān)于植物生態(tài)化學(xué)計(jì)量學(xué)的研究主要集中在植物葉片性狀與元素含量方面，而葉片的結(jié)果并不能代表其它植物器官和整個(gè)植物體化學(xué)計(jì)量學(xué)方面的變化，伴隨著試驗(yàn)數(shù)據(jù)的不斷積累、離子組學(xué)的不斷發(fā)展，植物其它器官元素組成及其在空間尺度上的變異格局和由離子組學(xué)解釋的植物生態(tài)學(xué)機(jī)理也需要進(jìn)一步探討和研究[42–43]。

4.2 離子組學(xué)與環(huán)境因素及環(huán)境修復(fù)

植物離子組作為植物化學(xué)元素的指紋，首先能夠定量、精準(zhǔn)地反映某種環(huán)境刺激下植物體產(chǎn)生的無機(jī)化學(xué)響應(yīng)；另一方面，植物的離子組學(xué)特征也能夠反映植物所處生長(zhǎng)環(huán)境中土壤礦質(zhì)元素含量、氣象、地理等綜合特征[44–45]。因此，環(huán)境因素作為植物元素含量變異的主要驅(qū)動(dòng)因素，植物離子組作為環(huán)境評(píng)估和預(yù)測(cè)的一種新的手段，也為離子組學(xué)研究提供了一個(gè)新的切入點(diǎn)[7,46]。Quadir等研究發(fā)現(xiàn)，氣候變化，如溫度升高，能夠影響植物體元素的含量，不同的根際溫度能夠改變百脈根地上部21種元素的吸收、分配和互作，在25℃(對(duì)照為20℃) 時(shí)，除 Ni之外，P、K、Mg、Ca、Fe、Cu、Zn、Mn、Mo、B、Sr、Cd、Al、Ba、Cr、As、Na、Co 和Cs在地上部都有顯著的積累，該研究結(jié)果對(duì)全球溫室效應(yīng)逐漸嚴(yán)重的情況下植株體內(nèi)元素響應(yīng)和變化有非常重要的指示作用[47]。而在干旱情況下，Erica multiflora莖中As和Cd的濃度升高，莖中Ni和葉片中Cu的濃度卻顯著降低[43]。農(nóng)業(yè)生產(chǎn)中，不同水稻種植模式對(duì)水稻離子組也會(huì)產(chǎn)生顯著的影響，有機(jī)蛙稻種植模式水稻籽粒中Cd的大量增加及Cd與其他非必需元素間的協(xié)同運(yùn)輸關(guān)系也成為有機(jī)水稻生產(chǎn)中不可忽視的問題[48]。陳芳等通過長(zhǎng)期肥料定位研究發(fā)現(xiàn)，施用磷肥會(huì)增加土壤中As、Cd、Hg和Pb的含量，且重金屬間來源和行為具有一定的相似性，Shi等研究表明，長(zhǎng)期施用氮肥能夠增加小麥籽粒中Zn、Cu和Fe的含量[49–50]。Christou等研究發(fā)現(xiàn)農(nóng)田中生活污水灌溉并未改變植物中重金屬含量；而污泥施用會(huì)顯著增加小麥植株中各種重金屬含量[51–52]。除非生物因素外，生物因素對(duì)環(huán)境及其植物體內(nèi)元素變化的貢獻(xiàn)也不可忽視。陸地上80%的植物在自然狀態(tài)下都能夠形成菌根，內(nèi)生菌根通過根表面的菌絲與根際圈內(nèi)的營(yíng)養(yǎng)元素和重金屬接觸從而對(duì)這些元素產(chǎn)生吸收、屏蔽、螯合等作用[53]。Cooper等最早研究了內(nèi)生菌根吸收、積累和運(yùn)輸Zn的過程[54]；Mulln等研究發(fā)現(xiàn)99%的Ag+被結(jié)合在黑曲霉(Aspergillusmiger) 的細(xì)胞外表面上[55]；而也有研究表明內(nèi)生、外生菌根真菌也可以分泌一些物質(zhì)將一些重金屬元素螯合在菌根中，以減少元素向植物地上部的轉(zhuǎn)移，如 Cs、Cd、Cu 和 Zn 等[56–60]。除此之外，研究者也從土壤-微生物-植物互作的角度出發(fā)，通過研究不同前茬菌根作物和有機(jī)肥施用對(duì)土壤可溶性元素的改變進(jìn)而調(diào)控植物離子組的角度為豆類食品安全提供了新的思路[8,61–62]。

另外，依靠離子組學(xué)手段對(duì)超積累植物的篩選并應(yīng)用于環(huán)境修復(fù)領(lǐng)域，也是離子組學(xué)與環(huán)境學(xué)交叉領(lǐng)域的研究熱點(diǎn)之一。不同生境不同生態(tài)型的一些植物對(duì)某種或幾種元素會(huì)表現(xiàn)出超積累的現(xiàn)象，利用植物新陳代謝活動(dòng)來固定和提取環(huán)境中的污染物質(zhì)，能夠?qū)Νh(huán)境進(jìn)行徹底的治理[63]。傳統(tǒng)富集植物篩選大部分是建立在對(duì)土壤、氣候、工業(yè)生產(chǎn)狀況等資料調(diào)查的基礎(chǔ)上，目前已經(jīng)尋找到的重金屬積累植物已有幾百種，如Ni超積累植物布氏香芥(Alyssum bertolonii)、Zn/Cd超積累植物天藍(lán)遏藍(lán)菜屬 (Thlaspi caerulescens)、As超積累植物蜈蚣草(Pteris vittataL.)、Mn超積累植物商陸 (Phytolacca acinosaRoxb.)、Pb超積累植物蘆葦 (Phragmites austrlis) 等[64–72]。離子組學(xué)出現(xiàn)后，通過人為方法誘導(dǎo)出重金屬元素、有害元素高積累的變異植物品種，并結(jié)合高通量元素分析手段進(jìn)行識(shí)別，再經(jīng)過功能基因序列鑒定和轉(zhuǎn)基因技術(shù)構(gòu)造修復(fù)植物，能夠大大加快超積累植物篩選和環(huán)境重金屬修復(fù)的進(jìn)程。Chen 等[1]、Lahner等[15]和 Chu 等[73]對(duì)人工誘變的百脈根、擬南芥和莧菜進(jìn)行離子組篩選，均得到重金屬和有害元素富集或低積累的植物品種，并分別用于進(jìn)一步的重金屬解毒機(jī)制研究、污染土壤修復(fù)和重金屬排斥機(jī)制研究[74–77]。

4.3 植物礦質(zhì)營(yíng)養(yǎng)離子組學(xué)與基因組學(xué)

在基因組學(xué)飛速發(fā)展的21世紀(jì)，越來越多的植物和動(dòng)物基因組測(cè)序工程已經(jīng)完成，這就為研究基因功能提供了豐富的數(shù)據(jù)庫(kù)資料。功能基因組學(xué)研究基因的遺傳變異，離子組學(xué)可用于高效快速、定性定量并且大規(guī)模的調(diào)查各種礦質(zhì)元素的含量變化，因此研究與控制元素吸收、轉(zhuǎn)運(yùn)和積累相關(guān)的一系列基因，成為離子組學(xué)應(yīng)用的另外一個(gè)重要方向[78]。

礦質(zhì)元素被植物根部吸收、在植物體內(nèi)運(yùn)輸和轉(zhuǎn)運(yùn)都嚴(yán)格地受到基因控制。離子組學(xué)產(chǎn)生之前，研究者們尋找植物元素轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白基因的過程發(fā)展緩慢，主要集中于K和Ca兩種元素[79]。離子組學(xué)產(chǎn)生后，人們發(fā)現(xiàn)只要能夠找到或者創(chuàng)造出大量的變異群體，就有可能篩選到任何發(fā)生離子變化的突變體，從而通過植物離子組表型變異來快速鑒定出與離子平衡相關(guān)的基因或者基因網(wǎng)絡(luò)。擬南芥和百脈根等模式植物以其生長(zhǎng)周期短、種子產(chǎn)量大、基因組測(cè)序已經(jīng)基本完成和基因組相對(duì)較小的優(yōu)勢(shì)，成為功能基因組學(xué) (離子組學(xué)) 研究的首選植物材料。通過收集不同環(huán)境條件下的自然變異品種，或者利用人工誘變的手段來構(gòu)建大量的突變個(gè)體，模式植物突變體材料庫(kù)就可以建立起來[13]。目前，人工誘變的手段主要有甲磺酸乙酯 (EMS)、X-射線、快中子(FN)、T-DNA插入突變、轉(zhuǎn)座子插入突變等手段[80]。突變體材料庫(kù)的創(chuàng)建，為研究植物營(yíng)養(yǎng)元素吸收及其再分配的分子調(diào)控網(wǎng)絡(luò)，分離調(diào)控重金屬吸收、運(yùn)輸和積累等各環(huán)節(jié)的關(guān)鍵基因，并闡明其作用機(jī)理提供了豐富的植物材料[81]。Lahner等利用離子組學(xué)方法，分析了包括野生型在內(nèi)的大約13000個(gè)擬南芥植物樣品18種元素并且分離到51個(gè)具有顯著表型的突變體[1]。之后，Gong等利用基于基因芯片的基因定位分離技術(shù)，成功地從一個(gè)鈉離子過量積累的突變體FN1148中分離到相關(guān)的突變基因AtHKT1[1,82]。

數(shù)量性狀位點(diǎn) (QTL) 被廣泛應(yīng)用于尋找控制養(yǎng)分性狀的自然遺傳變異基因。研究者利用天然純合體重組近交系 (RIL) 的染色體和基因圖譜，在擬南芥、水稻、玉米等植物中定位了大量與養(yǎng)分性狀相關(guān)的QTL。一旦離子組學(xué)QTL被確定，人們就可以利用基因組學(xué)手段從QTL區(qū)間內(nèi)找到與離子吸收運(yùn)輸相關(guān)的候選基因。Du等通過對(duì)生長(zhǎng)在兩個(gè)城市的雜交水稻品種的籽粒礦質(zhì)元素組成的測(cè)定，在陵水縣種植的水稻中發(fā)現(xiàn)了24個(gè)QTLs，在杭州市發(fā)現(xiàn)了9個(gè)，只有兩個(gè)指示Mg的QTLs在兩種環(huán)境下都被發(fā)現(xiàn)，證明了籽粒中元素積累的QTLs與環(huán)境變化密切相關(guān)[83]。Sankaran等通過對(duì)豆科模式植物Medicago truncatula的重組近交系Jemalong-6 x DZA 315.16的大量品種籽粒離子組的研究，結(jié)合復(fù)合區(qū)間定位法 (CIM)，對(duì)籽粒的礦質(zhì)元素組成識(shí)別了46種QTLs，對(duì)研究的每一種礦質(zhì)元素都找到了至少一個(gè)位點(diǎn)[84]。另外，研究者通過對(duì)分別生長(zhǎng)在營(yíng)養(yǎng)液和土壤的三種擬南芥的不同器官離子組的研究以及QTLs的定位，發(fā)現(xiàn)了不同生長(zhǎng)媒介和不同器官下QTLs的顯著差異。只有三個(gè)共同QTLs被發(fā)現(xiàn)，其中一個(gè)對(duì)應(yīng)ERECTA位點(diǎn)，這個(gè)位點(diǎn)的變化會(huì)顯著影響植物的生長(zhǎng)形態(tài)[10]。這些初步結(jié)果已經(jīng)展現(xiàn)了離子組學(xué)的重要科研價(jià)值以及如何利用功能基因組學(xué)和離子組學(xué)結(jié)合來深入研究植物體內(nèi)元素內(nèi)穩(wěn)態(tài)和發(fā)現(xiàn)基因的新功能。

5 展望

目前為止，就研究對(duì)象而言，由于受到植物基因組背景和鑒定技術(shù)的限制，離子組學(xué)所開展的絕大部分研究都集中于基因組比較小且生長(zhǎng)于可控環(huán)境的模式植物，如擬南芥、百脈根和一些典型超富集植物，而對(duì)于自然土壤條件下糧食作物和經(jīng)濟(jì)作物如小麥、玉米、果樹等的研究相對(duì)較少。隨著越來越多的植物的基因組測(cè)序的完成，人們對(duì)糧食作物和經(jīng)濟(jì)作物基因組學(xué)了解不斷深入，基因組學(xué)與離子組學(xué)的有效結(jié)合，將更有利于人們研究促進(jìn)植物養(yǎng)分吸收和利用、限制有害元素吸收和轉(zhuǎn)移的關(guān)鍵基因的克隆和功能分析。因此，從植物營(yíng)養(yǎng)和食品安全角度出發(fā)，對(duì)大面積種植的糧食作物、經(jīng)濟(jì)作物等進(jìn)行離子組學(xué)研究將具有更為廣闊的探索空間，其研究結(jié)果也能為基于食品安全的科學(xué)養(yǎng)分管理提供理論依據(jù)。

就植物體器官而言，大部分研究都集中于植物的葉片離子組學(xué)特征，而對(duì)植物其它器官及器官間的分配轉(zhuǎn)運(yùn)規(guī)律研究較少，對(duì)植物整個(gè)生命過程中元素在系統(tǒng)中循環(huán)的研究更為匱乏。生物體內(nèi)的元素組成與含量與其生理過程息息相關(guān)。元素在土壤中的解離吸附，從土壤到植物根部的移動(dòng)，從根部到莖的運(yùn)輸、利用、再分配及其最終在籽粒中的積累，整個(gè)植物生命周期包括在環(huán)境因素影響下植物離子組的變化，至今仍未有整體而詳細(xì)的報(bào)道。因此，從系統(tǒng)生物學(xué)或元素的生物地球化學(xué)循環(huán)角度出發(fā)，對(duì)元素在土壤–微生物–植物、生產(chǎn)者–消費(fèi)者–分解者等系統(tǒng)中的流動(dòng)循環(huán)也是一個(gè)新的研究方向。

另外，目前國(guó)際上已經(jīng)建立了豐富的組學(xué)數(shù)據(jù)庫(kù)，能夠提供基因組、代謝組、轉(zhuǎn)錄組、蛋白組等大量的生物信息資源。而大部分離子組學(xué)研究仍然集中于少量元素、單個(gè)蛋白等方式，無法滿足后基因組時(shí)代的要求，如何從已有的大數(shù)據(jù)中進(jìn)一步提取挖掘適當(dāng)?shù)年P(guān)鍵生物信息，并將各個(gè)組學(xué)數(shù)據(jù)庫(kù)中的信息資源進(jìn)行整合，從整體的角度來研究離子組學(xué)與基因組學(xué)、蛋白組學(xué)及代謝組學(xué)的相互關(guān)系，進(jìn)而從學(xué)科交叉的角度發(fā)展和完善現(xiàn)在的生物研究，仍然是一項(xiàng)非常艱巨的任務(wù)。

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Research progress on ionomics of plants

SHA Zhi-min1, ZHAO Zheng2, LU Lin-fang1, SHI Chao-chao1, CAO Yang1, YUAN Jing1, CAO Lin-kui1*
(1 School of Agriculture and Biology, Shanghai Jiao Tong University, Shanghai 200240, China;2 Eco-environmental Protection Institute of Shanghai Academy of Agricultural Sciences, Shanghai 201403, China)

【Objectives】Plant ionomics is defined as a discipline for studying inorganic components in plants. It is a new research field in plant nutrition and environmental biology based on the approach development of highthroughput analytical technology, such as ICP-MS, its combination with bioinformatics, functional genomics, and mathematical statistics which study the mechanisms of uptake and accumulation of mineral elements and heavy metals. Hence, summarizing the methods and applications of ionomic study is important to understand the element cycling in plant and ecosystem.【Main advances】In this paper, the latest results and trends of the ionomic research were reviewed. Firstly, the concepts of ionome and inomics were introduced, and then the history, the related research institutions and their main research fields were summarized. Thirdly, ionomic data trasformation and analysis methods were discussed, and the applicaions of ionomic study were reviewed. At last, the paper especially focused on the elemental balances in ecosystem, relationships among the plant ionome and environmental fators, food safety and screening of hyperaccumulator, and mechamism of elemental uptake and transfer in plant from ionomic and genomic aspects. 【Prospects】The further research is proposed as follows: 1)The ionome of cereal crop, cash crop and fruit tree from the aspects of plant nutrition and food safety.2) Elemental flow and cycling in the system such as soil-microorganism-plant, producer-consumer-decomposer from the aspects of system biology and biogeochemical cycle. 3) Interactions between genome, proteome,metabolism, and ionome from interdisciplinary view.

plant ionomics; ionome; application

2017–02–13 接受日期：2017–04–10

國(guó)家重點(diǎn)研發(fā)計(jì)劃課題（2016YFD0801106）；國(guó)家自然科學(xué)基金青年基金項(xiàng)目（31601825）；國(guó)家自然科學(xué)基金重點(diǎn)項(xiàng)目（71333010）資助。

沙之敏（1984—），女，河北張家口人，博士，助理研究員，主要從事植物營(yíng)養(yǎng)學(xué)與農(nóng)業(yè)面源污染控制研究。E-mail：zhiminsha@sjtu.edu.cn。 *通信作者 E-mail：clk@sjtu.edu.cn