菱屬植物化學成分與生物活性的研究進展＊

趙小芳，李娟，2，徐博，唐敏，熊斯，李順祥，2＊＊

（1.湖南中醫藥大學藥學院長沙410208；2.湖南省中藥活性物質篩選工程技術研究中心長沙410208）

菱屬植物化學成分與生物活性的研究進展＊

趙小芳1，李娟1，2，徐博1，唐敏1，熊斯1，李順祥1，2＊＊

（1.湖南中醫藥大學藥學院長沙410208；2.湖南省中藥活性物質篩選工程技術研究中心長沙410208）

中國菱屬植物資源較為豐富，菱角食藥用歷史悠久。菱屬植物中主要的化學成分為萜類、甾醇、酚酸類及黃酮類等化合物，目前對其生物活性的研究比較深入，有降血糖、抗氧化、抗腫瘤、抗菌和免疫調節等活性，已有初步研究的生物活性包括降低血管內皮生長因子（VEGF）表達、抑制H2O2誘導的人臍靜脈內皮細胞損傷、誘導HeLa細胞凋亡、鎮痛、保肝、抗動脈粥樣硬化和驅蟲。本文對菱屬植物的化學成分及生物活性進行了綜述，以期對菱屬植物的開發利用提供依據。

菱屬化學成分生物活性降糖

菱科（Trapaceae）菱屬（Trapa L.）植物，中國現有15個種、11個變種[1]，常見種有南湖菱（T.acornis Nakano.）、二角菱（T.bispinosa Roxb.）、四角菱（T. quadrispinosa）、格菱（T.pseudoincisa）、歐菱（T.natans L.）、東北菱（T.manshurica Flerow.）、臺灣菱（T. taiwanensis）、丘角菱（T.japonica Flerow.）、烏菱（T. bicornisOsbeck）、T.maeotica等，部分變種如T.natans var.bispinosa Roxb.也有相關文獻報道。因果實呈扁三角形，且有較長稍彎的尖角，故統稱菱角，主要生長于湖灣、池塘等淺水中[2]。菱角作為藥用和營養性食品[3]，其果肉、果殼及植株均可入藥，菱柄、菱殼外用治皮膚多發性疣贅和痔瘡，明×《本草綱目》記載：“菱角解暑及治傷寒積熱、止消渴，解酒毒”；幼嫩時可生食或煮食，老熟果加工制成菱粉、菱角餅干、豆腐、菱角酒及飲料等[4]，因此有“水面莊稼”、“水中糧食”之稱，菱葉可做飼料或綠肥。同時，T.natans L.種植在重金屬污染的池塘中對水污染有良好的修復潛力[5]。本文針對菱屬常見種的化學成分和生物活性研究現狀進行綜述，為其合理研究開發提供科學依據。

1 化學成分

1.1 甾體和萜類

Irikura于1972年從T.bispinosa Roxb.中分離得到4,6,8(14),22-麥角甾四烯-3-酮、22,23-二氫豆甾-4-烯-3,6-二酮和β-谷甾醇三種成分。陳百泉等[6]從T. acornis Nakano.殼中分離并鑒定出9個化合物，分別是：4,23,24-三甲基膽甾-22-烯-3-醇（1）、豆甾醇（stigmasterol，2）、β-胡蘿卜苷（β-daucosterol，3）、α-香樹脂醇（4）、齊墩果酸（Oleanolic acid，5）、熊果酸（Ursolic acid，6）、常春藤皂苷元（Hederagen，7）、3,23-二羥基-12-烯-28-烏蘇酸（8）、(E)-bis-4,4′-(3-ethenyl-1-propene-1,3-diyl)-phenol（9）。SongM C等[7]首次從T.pseudoincisa中分離得到環桉烯醇（Cycloeucalenol，10）和2β,3α,23-trihydroxyurs-12-en-28-oic acid(11)。

1.2 鞣質和酚酸類

牛鳳蘭等從T.manshurica Flerow.中分離并鑒定出沒食子酸（Gallic acid，12）[8]和3,4,5-三羥基苯甲酸的二聚體（13）[9，10]。周光雄等[11]從T.bispinosa Roxb.殼85%乙醇提取物中分離得到1,2,6-三沒食子酰-β-D-葡萄糖（14）和1,2,3,6-四沒食子酰-β-D-葡萄糖（1,2,3,6-tetra-O-galloyl-β-D-glucopyranose，15）。Wang等[12]從T.taiwanensis的熱水提取物中采用高校液相色譜-串聯質譜法（LC-MS）測得鞣花酸（Ellagic acid，16）。Niranjan A等[13]從T.natans var.bispinosa Roxb.中分離得到咖啡酸（Caffeic acid，17）。Yasuda M等[14]從T. japonica殼中分離得到Eugeniin（18）和Trapain（19）。SongM C等[15]從T.pseudoincisa中分離得到順式異扁柏脂素（Cis-hinokiresinol，20）。

表1 菱屬植物常見種的主要化學成分

1.3 揮發油

梁睿等[16]采用氣相色譜-質譜法（GC-MS）檢出T. manshurica Flerow.殼中含有蒔蘿腦（21）、N,N-二乙基乙酰基乙酰胺（22）、鄰苯二甲酸二異丁酯（23）、十六酸（24）和油酸（25）等成分。朱才會[17]等以鄰苯二甲酸二丁酯（DBP，26）為檢測指標，用不同方法對T.bispinosa Roxb.殼揮發油進行提取，石油醚萃取法產率較高。李靜等[18]證明了T.bicornis Osbeck.與菱仁中亞油酸甲酯（27）含量最高，其次是棕櫚酸（28），且菱角比菱仁提取率高。

1.4 黃酮類

SongM C等[19]從T.pseudoincisa中分離得到柚皮素（Naringenin，29）、槲皮素（Quercetin，30）、槲皮苷（Quercitrin，31）和異槲皮苷（Isoquercitrin，32）。Niranjan A等[13]從T.natansvar.bispinosa Roxb.中分離得到山奈酚（Kaempferol，33）。

1.5 多糖類

尚慶坤等[20]首次從T.bicornis Osbeck.殼中提取出4種多糖，利用氣相色譜-質譜法（GC-MS），確定其單糖組成為葡萄糖、半乳糖、甘露糖和木糖。

1.6 其他類

尚慶坤等[21]利用制備高效液相色譜法,從T. bicornis Osbeck.殼80%酸性乙醇提取物中分離出3個具有嘌呤結構生物堿類成分；Okonenko等[22]從T. maeotica中分離得到異蘆丁（Quercetin 3-O-β-D-glucopyranosyl-6-O-α-L-rhamnofuranoside，34），Chiang PY[23]等以槲皮素為標準品,發現T.taiwanensis皮甲醇提取物的總黃酮含量較高。蔡麗玲等[24]對T. acornis Nakano.果肉的成分進行分析測定，其中含蛋白質14.21%、淀粉68.95%、人體必需氨基酸13.45%、維生素、人體必需微量元素等營養物質。

2 生物活性

2.1 降血糖活性

Yasuda M等[14]從T.japonica殼中提取出的三種酚酸類化合物對小鼠體內的糖酵解酶（α-淀粉酶和α-葡萄糖苷酶）具有顯著抑制作用，且存在明顯的量效關系，40mg·kg-1劑量口服給藥對糖酵解酶的抑制率達到80%，是治療Ⅱ型糖尿病有效的食品添加劑。Kharbanda等[25]選用STZ誘導的糖尿病大鼠模型，格列本脲作為陽性對照藥，證明了T.natans L.根部位的甲醇提取物中含有降糖成分。Takeshita等[26]發現T. bispinosa Roxb.的水提物具有抑制糖基化活性，其IC50（2.53μg·mL-1）為氨基胍的0.02倍。Kang等[27]發現T. acornis Nakano.殼的乙酸乙酯部位和正丁醇部位經口服給藥，可顯著降低四氧嘧啶誘導的糖尿病大鼠的血糖值，且兩個部位的IC50值分別為0.42±0.02μg·mL-1、1.02± 0.06μg·mL-1。綜上可得，菱屬植物中多種菱角的提取物均具有好的降血糖活性，且不同菱角活性成分的分離部位各不相同，菱屬植物降血糖活性與抑制糖酵解酶和糖基化活性有關。

圖1 菱屬植物中主要化學成分的結構類型

2.2抗腫瘤活性

隨著對菱屬植物研究的不斷深入，我們發現不同菱殼對多種腫瘤細胞均具有一定的抑制作用，但其機制各不相同。朱才會等[17,28]發現T.bispinosa Roxb.殼中的DBP可抑制K562細胞增殖并誘導其凋亡。伍茶花等[29,30]測定不同菱殼中多酚的含量，MTT法顯示T. bispinosa Roxb.殼、T.incise Sieb.&Zucc.殼的水提取物、醇提取物對肺癌A549細胞生長具有較強的抑制作用,且醇提取物抑制率高于水提取物,T.incise Sieb.& Zucc.殼優于T.bispinosa Roxb.殼。周光雄等[11]發現T. bispinosa Roxb.殼85%乙醇提取物中分離的化合物具有抑制肝癌HepG2細胞活性。朱詠瀅[31]通過MTT法初步篩選發現T.natans L.殼乙醇提取物對乳癌細胞MDA-MB-231增生抑制效果較好。牛鳳蘭等[32]研究發現，菱角殼粗多糖能夠抑制Hela和U251細胞腫瘤的增殖，并誘導其凋亡。體外增殖抑制研究表明，菱殼提取物能顯著抑制PC-3前列腺癌細胞而對正常的RWPE-1前列腺內皮細胞無抑制[33]。不同菱殼熱水提取液對SGC7901胃癌細胞均有抑制作用[34]。謝艷茹[35]采用水提醇沉得到的菱角提取物可抑制SMMC-7721細胞的增殖并誘導其凋亡。菱角提取物可抑制HL-60細胞的增殖,其機制與降低線粒體膜電位、激活Caspase-3、Caspase-9蛋白繼而誘導HL-60細胞凋亡有關[36]。綜上所述，菱角不同部位的提取物具有一定的抗腫瘤活性且抗瘤譜廣，可作用在腫瘤細胞生長的多個環節，起到抗腫瘤的作用。

2.3 抗氧化活性

李維莉等[37，38]應用超聲波輔助提取T.bispinosa殼總黃酮的優化工藝獲得的總黃酮有較強的抗氧化活性。Kumar D等[39]研究表明T.natans L.甲醇和丙酮提取部位具有較強的抗氧化作用。沈生榮等[30]對比無角菱殼、二角菱殼和四角菱殼的甲醇提取物和水提物的抗氧化能力，發現四角菱殼醇提物的抗氧化活性＞無角菱殼醇提物＞二角菱殼醇提物＞四角菱殼水提物＞無角菱殼水提物＞二角菱殼水提物。Iuliana I等[40]發現T. natans L.果殼乙醇提取物的抗氧化活性強于其果肉乙醇提取物。Kim Y S等[41]發現T.japonica殼水提和醇提物通過抑制氧化肝細胞線粒體損傷與線粒體功能障礙，發揮抗氧化作用。自由基具有強氧化性，可損害機體的細胞和組織，進而引起慢性疾病及衰老，SongM C等[15]從T.pseudoincisa中分離得到的順式異扁柏脂素具有清除ABTS陽離子自由基和超氧陰離子的活性。綜上可得，不同菱角均具有抗氧化活性，且菱殼的活性強于菱肉。

2.4 抗菌活性

張偉等[42]研究發現T.acornis Nakano.殼的石油醚部位、乙酸乙酯部位和正丁醇部位對金黃色葡萄球菌（Staphylococcus Aureus，SA），耐甲氧西林的金黃色葡萄球菌（Methicillin-Resistant Staphylococcus Aureus，MRSA)和β-內酰胺酶陽性金黃色葡萄球菌（ESBLs-SA）均具有抑制作用，其中石油醚部位抑制作用較強，對SA的IC50值為0.82 g·L-1，MRSA的IC50值為0.62 g·L-1，ESBLs-SA的IC50值為0.34 g·L-1；T.japonica殼乙醇提取物對SA、大腸桿菌、銅綠假單胞菌和變形桿菌等具有抑制作用[41]；Mandal SM等[43]從T.natans L.果肉中提取的抗真菌肽是設計出更有效的抗真菌化合物的衍生物。不同菱殼與果肉提取物中均具有抗菌活性。

2.5 免疫調節活性

菱角果肉的水提物可作為一種免疫調節劑影響T細胞的產生，增強吞噬細胞和中性粒細胞計數，Patel S等[44]發現T.bispinosa水提物口服具有刺激動物的體液免疫和細胞免疫的活性。

有望用于一些過敏性疾病的治療。

2.6 其他

張杲等[45]發現菱角口服液對人胃癌裸鼠皮下移植瘤的生長具有一定的抑制作用，其機理為降低血管內皮生長因子（Vascular EndothelialGrowth Factor，VEGF）表達；Gani A等發現T.natans L.乙醇提取物對小牛胸腺脫氧核糖核酸誘導的羥基自由基損傷中具有一定的保護作用[46]；菱殼提取物可抑制H2O2誘導的人臍靜脈內皮細胞損傷[47]；Kim M J[48]等發現T.japonica殼提取液通過下調3T3-L1細胞轉錄因子和成脂標記基因發揮抗肥胖作用。T.bispinosa Roxb.中三羥基苯甲酸二聚體可誘導HeLa細胞凋亡[10]。T.taiwanensis Nakai.熱水提取物中含有抗氧化活性成分，口服給藥發現其中的抗氧化活性成分對四氯化碳氧化引起的SD大鼠肝脂肪病變具有抑制作用[12]；Agrahari A K等[49]通過輻射熱甩尾法和熱水尾浸法發現T.natans L.var.bispinosa Roxb.根甲醇提取物（200mg·kg-1和400mg·kg-1）對小鼠的熱刺激有明顯鎮痛作用；從T.pseudoincisa中分離得到的順式異扁柏脂素具有抗動脈粥樣硬化作用[15]；Verma V K等[50]發現T.natans L.var.bispinosa Roxb.殼醇提物對印度蚯蚓和水生蠕蟲顫蚓具有顯著的驅蟲作用。

3 結語與展望

近年來，國內外學者對菱屬植物的化學成分和藥理作用等方面開展了多項研究，然而大部分生物活性篩選和評價停留在粗提物水平，有效成分和生物活性相結合的研究較少，藥效物質基礎和作用機制尚未清晰，在疾病治療方面的研究和應用也較為空白。值得注意的是，菱殼中的酚酸類化合物具有抑制小鼠體內的糖酵解酶的作用，且存在明顯的量效關系，文獻報道[11]其可作為治療Ⅱ型糖尿病有效的食品添加劑。因此，將菱殼中的有效成分開發為降糖藥具有重大意義。近年來，口服降糖藥改善療效，減少肝損害等不良反應，已成為研究熱點[51],而菱角水提物中的抗氧化活性成分口服具有護肝作用[9]，目前應用的口服降糖藥還存在藥效持續時間短、生物利用度不高等問題，因此從菱中開發新的口服降糖藥，進一步提高藥物療效，降低藥物的不良反應，這一問題值得深入研究。

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AResearch Progresson the Chem icalConstituentsand BiologicalActivity of Trapa L.

Zhao Xiaofang1,Li Juan1,2,Xu Bo1,Tang Min1,Xiong Si1,LiShunxiang1,2
(1.SchoolofPharmacy,Hunan University ofChineseMedicine,Changsha 410208,China;2.Hunan Province Engineering Research CenterofBioactive SubstanceDiscovery ofTraditionalChineseMedicine,Changsha 410208,China)

China boasts for its abundant resources of Trapa L.The fruit of Trapa has been given high edible and medicinal values so far.Trapa L.plantsmainly contain terpenoids,sterols,phenolic acids and flavonoids.Currentstudies profoundly analyzed the biologicalactivitieson hypoglycemic,anti-oxidation,anti-tumor,antibacterialand immunomodulatory effectsof it.Some preliminary studiesover biologicalactivities included the effectson reducing the expression of vascular endothelial growth factor(VEGF),the inhibition of H2O2-induced injury of human umbilical vein endothelial cells, inducing HeLa cell apoptosis,analgesia,liver protection,anti-atherosclerosis and deworming.This paper reviewed literature on the chemical constituents and biological activities of Trapa L for the provision of a reference for the exploration and utilization of Trapa L.

Trapa L.,chemical constituent,biologicalactivity,hypoglycemic effect

10.11842/wst.2017.02.015

R931.6

A

（責任編輯：馬雅靜，責任譯審：朱黎婷）

2016-09-28

修回日期：2016-11-06

＊國家中醫藥管理局“藥用植物學”重點學科課題（國中醫藥發[2009]30號）；湖南省“中藥學”重點學科（湘教通[2011]76號）；湖南省高校科技創新團隊（湘教通[2010]212號）。

＊＊通訊作者：李順祥，本刊編委，博士，教授，博士生導師，主要研究方向：中藥成分與資源。