藻類水通道蛋白的研究進展

李露露曲長鳳鄭洲，2王以斌，2繆錦來，2張莉

（1. 國家海洋局第一海洋研究所，青島 266061；2. 海洋國家實驗室海洋藥物與生物制品功能實驗室，青島 266235；3. 北京聯合大學師范學院，北京 100011）

綜述與專論

藻類水通道蛋白的研究進展

李露露1曲長鳳1鄭洲1，2王以斌1，2繆錦來1，2張莉3

（1. 國家海洋局第一海洋研究所，青島 266061；2. 海洋國家實驗室海洋藥物與生物制品功能實驗室，青島 266235；3. 北京聯合大學師范學院，北京 100011）

目前，大量水通道蛋白已在古菌、細菌、真菌、動物和植物中相繼被發現，但對于低等植物——藻類水通道蛋白的研究相對較少。藻類與陸地高等植物在生長環境方面存在較大差異，因此其體內存在的水通道蛋白在功能作用機制方面與高等植物會有不同。所有藻類的生長發育過程都與水分傳導息息相關，而藻類水通道蛋白不僅僅是水分運輸的通道蛋白，同時還具有其他生理生化功能，是一類多功能蛋白。與植物水通道蛋白相比，藻類水通道蛋白的研究起步較晚。在2004年從萊茵衣藻中得到第一個水通道蛋白后，越來越多的研究者開始對藻類體內存在的水通道蛋白產生關注。近年來，在一些藻類全基因組測序完成的基礎之上，研究者對藻類水通道蛋白的探索也有了新的進展。迄今為止，已有8個不同亞族的藻類水通道蛋白被確定出來，而且在近兩年內，又有研究者從南極冰藻、條斑紫菜和羊棲菜中發現新的藻類水通道蛋白。綜述了當前藻類水通道蛋白的分類和結構特征等方面的研究進展，并結合新發現的幾種藻類水通道蛋白，闡述了藻類處于脅迫環境時水通道蛋白的特異性表達和所發揮的生理功能，為后續相關藻類水通道蛋白的研究奠定一定的理論基礎。

藻類；水通道蛋白；分類；結構特征；生理功能

水通道蛋白（Aquaporins，AQPs），又稱為水孔蛋白，是細胞膜上高效轉運水分子的孔道蛋白，屬于主要內在蛋白（Major intrinsic proteins，MIPs）超家族［1］，除對水具有跨膜運輸作用外，也能促進許多其他小分子極性物質的轉運，如甘油［2］、尿素［4］、H2O2［3］、NH3［5］、CO2［6］等。1988年，Denker和Agre等［7］最先從紅細胞和腎小管細胞膜上分離出第一個哺乳動物的水通道蛋白AQP1，并基于該研究獲得2003年的諾貝爾化學獎［8］。此后，因水通道蛋白在水分跨膜運輸、滲透平衡等方面具有重要意義，逐漸成為研究熱點。到目前為止，已在古菌、細菌、真菌、動物和植物中相繼發現大量水通道蛋白的存在［9］，但對低等植物——藻類水通道蛋白的關注度較低，相關的文獻報道也很少。

與高等植物相比，藻類形態結構相對單一，生活方式相對簡單，因而藻體內水通道蛋白數量相對較少。另外，藻類與陸地高等植物在生長環境方面存在較大差異，特別是海洋藻類，生長于低溫或高鹽的環境中，其體內存在的水通道蛋白在功能作用機制方面與高等植物會有一定區別［10］。

與植物水通道蛋白相比，藻類水通道蛋白的研究起步較晚。2004年，Anderca等［11］首次從萊茵衣藻中得到第一個水通道蛋白后，研究者們逐漸把關注點轉移到藻類水通道蛋白上。近年來在完成了幾種藻類全基因組測序的基礎上［12］，研究者對藻類水通道蛋白的探索也開始有了新的進展。本文綜述了當前藻類水通道蛋白的分類和結構特征等方面的研究進展，并結合新發現的幾種藻類水通道蛋白，闡述了藻類處于脅迫環境時水通道蛋白的特異性表達和所發揮的生理功能，為后續相關藻類水通道蛋白的研究奠定一定的理論基礎。

1 藻類水通道蛋白的分類

藻類水通道蛋白因其結構特征的不同，可被劃歸為不同的分類。在高等植物水通道蛋白家族中，常見分類為質膜內在蛋白（Plasma membrane intrinsic proteins，PIPs）、液泡膜內在蛋白（Tonoplast intrinsic proteins，TIPs）、 類Nod26膜 內 在 蛋 白（Nodulin 26-like intrinsic proteins，NIPs）和小分子堿性膜內在蛋白（Small and basic intrinsic proteins，SIPs）［4］，另外還包括GlpF膜內在蛋白（GlpF-like intrinsic proteins，GIPs）［13］、混合內在蛋白HIPs（Hybrid intrinsic proteins，HIPs）和未被分類的XIPs（Uncategorized X intrinsic proteins，XIPs）內在蛋白［14］。而在藻類水通道蛋白的分類中卻有所不同。

2011年，Anderberg等［15］在已完成測序的9種綠藻基因組基礎上，成功獲得了22條綠藻水通道蛋白基因，這其中包括萊茵衣藻（Chlamydomonas reinhardtii）、團藻（Volvox carteri）、膠球藻C-169（Coccomyxa C-169）、 小 球 藻 CN64A（Chlorella CN64A）、 細 小 微 胞 藻CCMP1545（Micromonas pusilla CCMP1545）、微胞藻RCC299（Micromonas RCC299）、海洋真核微藻（Ostreococcus tauri）、綠色鞭毛藻（Ostreococcus lucimarinus）和單細胞球形綠藻RCC809（Ostreococcus RCC809）；將其各自所編碼的藻類水通道蛋白與已確定的動、植物水通道蛋白參考序列進行序列比對，進而再基于最大似然法和貝葉斯法進行系統發育樹分析發現，這22條藻類水通道蛋白可分為7個亞族，其中2個亞族分別與陸地植物中PIPs、GIPs存在相似之處，因而便采用其各自對應的分類名，而另外的5個亞族與已知動、植物的水通道蛋白存在較大差異，且沒有發現任何同系物的存在，因此認為它們是綠藻獨有的亞族，研究者當時隨機將它們命名為MIPA、MIPB、MIPC、MIPD和MIPE。

PIPs亞族包括膠球藻中的兩種蛋白CcPIP4；1和CcPIP4；GIPs亞族包括膠球藻C-169中的CcGIP1；1和小球藻CN64A中的CnGIP1；1兩種蛋白。MIPA亞族的蛋白包括膠球藻C-169中的CcMIPA1；1蛋白；MIPB亞族的蛋白包括綠色鞭毛藻中的OlMIPB1；1和單細胞球形綠藻RCC809中的OrMIPB1；1兩種；MIPC亞族的蛋白有3種，分別是來自細小微胞藻CCMP1545的MpMIPC1；1、微胞藻RCC299的MrMIPC1；1和海洋真核微藻的OtMIPC1；1；而MIPD作為5種藻類獨有的水通道蛋白分類中最大的一個亞族，包括8種蛋白，其中萊茵衣藻中有兩種，即CrMIPD1；1和CrMIPD2；1，團藻中有3種，分別是VcMIPD1；1、VcMIPD2；1和VcMIPD4；1，膠球藻C-169中有兩種，即CcMIPD1；1和CcMIPD3；1，以及小球藻CN64A中的CnMIPD1；1；MIPE亞族蛋白有4種，其中3種存在于小球藻CN64A中，即CnMIPE1；1、CnMIPE1；2和CnMIPE1；3，另外一種是在單細胞球形綠藻RCC809中發現的OrMIPE1；1。

2014年，Khabudaev等［16］將20種來自不等鞭毛門下屬的幾種藻類，包括硅藻、褐藻等的水通道蛋白與其他物種的水通道蛋白進行比較時，發現除一些屬于PIPs亞族、GIPs亞族和MIPE亞族外，另外還有9種蛋白可劃歸為一個新的亞族LIPs（Large intrinsic proteins）。它們分別是來自抑食金球藻（Aureococcus anophagefferens）的AaMIP1［17］、假微型海鏈藻（Thalassiosira pseudonana）的TpMIP2［18］、大洋海鏈藻（Thalassiosira oceanica）的ToMIP1［30-19］、三角褐指藻（Phaedactylum tricbrnutum）的PtMIP5［20］、微擬球藻（Nannochloropsis gaditana）的Ng-MIP［21］、針尖桿藻亞種（Synedra acus subsp. radians）的SarMIP［22］、多列擬菱形藻（Pseudo-nitzschia multiseries）的PnmMIP［23］、柱狀脆桿藻（Fragilariopsis cylindrus）的FcMIP［24］、褐藻長囊水云（Ectocarpus siliculousus）的EsMIP［17］的9種水通道蛋白。

2 藻類水通道蛋白的結構特征

利用X射線技術研究水通道蛋白結晶的分子結構，結果表明植物、動物和微生物等水通道蛋白具有高度保守的結構特征［25，26］。藻類水通道蛋白是一類分子量為24-34 kD的蛋白質［27］，其一級結構是由兩個水通道家族中高度保守序列天冬氨酸-脯氨酸-丙氨酸（Asn-Pro-Ala，NPA）組成的單肽鏈，兩個NPA且呈180°對稱鏡像結構。蛋白單體具有6個跨膜結構域，并組成了該蛋白的二級結構，6個跨膜區域均為α螺旋（即H1-H6），中間由5個環形結構（即A-E環）相連，其中B環和D環位于胞內側，A環、C環和E環位于胞外側，且在B環、E環的中間部分還包含有一個NPA模體［9］。三級結構是由Jung等［28］提出的“沙漏”模型，即胞內B環和胞外E環向模內折疊，NPA膜體的一半以相反的方向嵌入膜中，最終形成一個可以運輸水分的孔道［29］。藻類水通道蛋白的四聚體形式構成其四級結構，蛋白單體的6個跨膜結構組成一個亞基，亞基中6個跨膜α螺旋形成一個轉運孔道［30］。近年來，Murata［31］等提出，水通道蛋白跨膜轉運水的途徑是蛋白亞基的中心通道，而非四聚體中四個亞基圍繞而成的中央孔洞。此外，在NPA模體外側存在一個收縮的芳香族化合物/精氨酸（Aromatic/Arg，ar/R）模型結構，這是一個四聚體，由跨膜螺旋H2和H5上各一個氨基酸殘基，以及E環上兩個氨基酸殘基構成。NPA和Ar/R共同對藻類水通道蛋白的轉運選擇性產生決定性影響［32-34］。

藻類水通道蛋白的分類不同，其所具有的結構特征也各不相同。其中，藻類水通道蛋白的PIPs亞族蛋白的ar/R模型氨基酸殘基組成與植物水通道蛋白的PIPs高度相似，與擬南芥水通道蛋白AtPIP2；3相比，只是第三個堿基發生了變化，由F-H-T-R變成了F-H-C-R［15］。另外，GIPs亞族蛋白的ar/R模型氨基酸組成與小立碗蘚（Physcomitrella patens）的PpGIP1；1很相似，而PpGIP1；1已被證實具有甘油運輸功能［13］，因此推測該亞族的蛋白同樣對甘油具有一定的滲透性。MIPA亞族水通道蛋白的第一個NPA模體發生堿基變化，被替換為NPM（Asn-Pro-Met），經過同源性比對發現，該亞族的蛋白與植物的HIPs、TIPs及哺乳動物的AQP8s同源性最為接近。MIPB亞族蛋白沒有保守的NPA序列，在B環和E環處出現的是NPS（Asn-Pro-Ser）和 NAA（Asn-Ala-Ala）序列［15］。MIPC亞族的蛋白存在較大差異，該類蛋白的保守序列發生也不同進化，亞族中前兩個蛋白的NPA膜體進化為NPT（Asn-Pro-Thr）和NPA，后一個卻進化為NPV（Asn-Pro-Val）和NPS（Asn-Pro-Ser），而且ar/R模型的4種氨基酸組成也與其他水通道蛋白家族差別較大。MIPD亞族的蛋白基本都保留了兩個高度保守的NPA模體，且基于ar/R結構，這8種蛋白被分為兩組，VcMIPD1；1、CcMIPD1；1、CnMIPD1；1和CrMIPD1；1為一組，具有典型的N-A-A-R氨基酸組成，且CrMIPD1；1證實對甘油具有轉運特性［11］；其余4種ar/R組成與水稻水通道蛋白OsTIP4；1相似［35］，而且最主要的特點是在VcMIPD4；1的ar/R結構中第4個氨基酸殘基由精氨酸R替換為組氨酸H。MIPE亞族的四種蛋白中ar/R氨基酸殘基組成與藻類水通道蛋白PIPs的相同，在環E處擁有一個保守序列DGCS（Asp-Gly-Cys-Ser），另外，MIPE亞族的蛋白和藻類PIPs在C-端處的氨基酸序列也較為相似［15］。Khabudaev等［16］2014年發現的LIPs亞族蛋白雖然在系統發育樹分析中發現與PIPs和MIPC亞族最為接近，但它們在水通道蛋白家族中高度保守的家族序列方面存在顯著差異，即這些蛋白的第一個NPA高度保守，但第二個卻改變為NPM（Asn-Pro-Met），而在植物水通道蛋白家族中，通常是第二個NPA高度保守，前一個NPA的可變性較高，且這一類新的蛋白分子量較植物SIPs大。

3 幾種新的藻類水通道蛋白的研究

2004年，Anderca等［11］首次從萊茵衣藻中得到第一個藻類水通道蛋白CrMIP1，該蛋白含有水通道蛋白家族中高度保守的兩個NPA膜體和6個跨膜結構域，但與已知的植物水通道蛋白氨基酸同源性較低，而后通過酵母突變體功能互補實驗與同位素14C標記甘油的實驗，證明該蛋白能夠選擇性地轉運甘油而對水沒有轉運功能。2007年，隨著萊茵衣藻全基因組測序［36］的完成，其對應的CrMIP1序列也進一步得到證實。之后在另外幾種綠藻基因組數據的基礎上，Anderberg等［15］于2011年共發現22條綠藻水通道蛋白，其中CrMIP1在文章中用CrMIPD1；1名稱代替。2013年和2014年在單針藻Monoraphidium neglectum和小球藻各自完成測序的基因組又發現了Glps蛋白同源基因的存在［37，38］。

然而，Anderberg等［15］當時得到的22條綠藻水通道蛋白僅僅是從綠藻門的共球藻綱（Trebouxiophyceae）、青綠藻clade II（Mamiellophyceae）和綠藻綱（Chlorophyceae）中選取藻來進行的分析，只因當時石莼綱（Ulvophyceae）的全基因組測序工作還未完成，所以并未包含在內。2015年，Permyakov等［39］首次在石莼綱絲藻目（Ulotrichales）環絲藻（Ulothrix zonata）中發現一種水通道蛋白PIP1的存在，而PIPs蛋白相關基因雖然已在部分共球藻綱中有所發現，但卻是第一次在石莼綱中發現。該蛋白與高等植物水通道蛋白PIPs亞族同源性較高，而且對于環絲藻適應低溫生長環境有重要作用，為研究淡水極端藻類的生理生化適應機制提供了一定幫助。

南極冰藻是生存在南極海水、海冰及冰川融水等極端環境中各類微藻的總稱［40］，生長在低溫、季節性光照、強紫外輻射和高鹽度等極端環境下，其環境適應機制是各國科學家研究的熱點。目前，南極冰藻中衣藻（Chlamydomonas sp.）種屬的環境適應機制已有廣泛和深入的研究［41，42］，且南極衣藻ICE-L與萊茵衣藻親緣關系最近，加上已完成Chlamydomonas sp. ICE-L該藻的轉錄組測序，因而此基礎上，我們成功獲得該藻的第一條水通道蛋白基因CiMIP1（GenBank注冊號：KY326061）。經系統發育樹分析，其編碼的蛋白CiMIP1與萊茵衣藻的CrMIPD1；1親緣關系最近，同從屬于MIPD蛋白亞族，除擁有兩個保守的NPA模體外，兩蛋白的ar/R模型氨基酸殘基組成也完全相同，因而推測南極衣藻ICE-L的CiMIP1其轉運功能與CrMIPD1；1相同［43］。當處于不同逆境脅迫時，藻類水通道蛋白也發生特異性表達。低溫適應性是南極冰藻ICE-L最基本的適應特性。在低溫脅迫下，為維持藻體細胞的活力，藻類水通道蛋白在轉錄水平上的表達量增加，并隨時間的延長而逐漸增加；在高鹽脅迫下，其表達量同樣高于正常組。另外，還發現在南極衣藻ICE-L中的水通道蛋白CiMIP1的C末端出現了第三個NPA模體［43］，推測其與該藻適應獨特的南極極端環境有關，后續還需深入探索。

此外，2016年楊俊卿等［44］從條斑紫菜Pyropia yezoensis中克隆得到水通道蛋白基因PyAQP1，編碼的蛋白含有高度保守的NPA結構，屬于GIPs亞族；在失水、鹽度、溫度脅迫下，該水通道蛋白基因都表現出一定的特異性表達以適應其逆境下生長。同年內，錢衛國等［10］也成功從褐藻羊棲菜Sargassum fusiforme中克隆得到水通道蛋白基因SfLIP，并發現其編碼的蛋白屬于LIPs亞族；在特異性表達中發現該基因對淡水脅迫存在瞬時應激反應，即剛開始基因表達量迅速上調，隨著時間延長，基因表達受到顯著抑制，表達量急劇下調，但更長時間的脅迫則又使得其表達量逐漸恢復，推測這可能與該基因所行使的功能有關［10］。

4 結語

水通道蛋白參與藻類生長過程中多種物質的轉運過程，是重要的膜功能性蛋白。本文綜述了目前藻類水通道蛋白的研究現狀，包括其結構特征和分類亞族。因藻類生活環境與陸生高等植物之間存在巨大差異，所以在不同逆境脅迫下，藻體需通過多種模式對水通道蛋白進行轉錄、表達的調控，從而實現對細胞中多種生物膜通道活性的調節。另外，高等植物被認為是起源于藻類等低等植物，因此，探究藻類水通道蛋白對于更好的認識水通道蛋白的整體進化過程有重要幫助。

目前，隨著多種藻類基因組測序工作的完成，研究者對藻類水通道蛋白的關注越來越高。迄今為止，人們對藻類水通道蛋白的研究涉及綠藻、紅藻、褐藻和硅藻等，雖然更多的藻類水通道蛋白基因被找到，但是對其結構、功能的研究還不夠深入，整個藻類水通道蛋白之間的進化關系也不夠明了，所以，還需要從基因組、轉錄組、蛋白組學等多層次、多方面深入探索，而且研究藻類水通道蛋白的表達特性和生理功能有助于揭示不同藻類植物耐受各種環境脅迫的應對機制，這可能為未來植物抗逆性研究提供一定的理論支持。

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（責任編輯 李楠）

Study Advances on the Algal Aquaporins

LI Lu-lu1QU Chang-feng1ZHENG Zhou1，2WANG Yi-bin1，2MIAO Jin-lai1，2ZHANG Li3
（1. First Institute of Oceanography，State Oceanic Administration，Qingdao 266061；2. Laboratory for Marine Drugs and Bioproducts of Qingdao National Laboratory for Marine Science and Technology，Qingdao 266235；3. Teachers’ College of Beijing Union University，Beijing 100011）

At present，a lot of aquaporins（AQPs）have been found in archaea，bacteria，fungi，animals and plants，but relatively few studies on aquaporins of lower plants have been carried out，especially on the algae. It is well known that there is a great difference in the growth environment between algae and terrestrial higher plants，naturally the functional mechanisms of aquaporins between them differ. The entire growth and development process of algae are closely related to water conduction，and the aquaporins in algae are not only the water transport channel but also a type of multifunctional proteins，for instance physiological and biochemical functions. Compared with the plant aquoporins，the studies on algal aquaporins were initiated later. Since the identification of the first algal aquaporin from Chlamydomonas reinhardtii in 2004，increasingly researchers began to focus on the aquaporins in algae. In recent years，on the basis of the complete genome sequences of some algae，researchers have made some new progresses in the exploration of algal aquaporins. Moreover，eight different subfamilies of algal aquaporins have been identified；and in the last two years，researchers have also found some new algal aquaporins from the Chlamydomonas sp. ICE-L，Sargassum fusiforme and Pyropia yezoensis. This paper summarizes the research advances on the classification and structure of algal aquaporins，and expounds the specific expression and physiological functions of aquaporins when the algae are in a stressenvironment while combined with several newly discovered algal aquaporins. This study will provide a theoretical basis for further studies on algal aquaporins

algae；aquaporin；subfamilies；structural characteristics；physiological function

10.13560/j.cnki.biotech.bull.1985.2017-0152

2017-03-02

國家自然科學基金項目（41576187），中央級公益性科研院所基本科研業務費專項資金（2016Q10，2015G10），中國極地科學戰略研究基金（20150303），國家自然科學基金委員會-山東省人民政府海洋科學研究中心聯合資助項目（U1406402），國家海洋公益性行業科研專項（201405015），青島市創業創新領軍人才計劃（15-10-3-15-(44）-zch），山東省重點研發計劃（2016ZDJS06A03），青島海洋科學與技術國家實驗室鰲山科技創新計劃（2015ASKJ02）

李露露，碩士研究生，研究方向：極地海洋生物學；E-mail: dlandbl@sina.com

繆錦來，研究員，研究方向：極地海洋生物學；E-mail: miaojinlai@fio.org.cn張莉，女，副教授，研究方向：海洋生物學；E-mail: confidencezh@sina.com