常規MRI與彌散加權成像測量的腫瘤容積對直腸癌TN分期的診斷價值

胡友強，陳晨，陳勇，解超蓮，李勇，曾南林，陳天武，張小明

常規MRI與彌散加權成像測量的腫瘤容積對直腸癌TN分期的診斷價值

胡友強，陳晨，陳勇，解超蓮，李勇，曾南林，陳天武，張小明*

目的探討常規MRI與彌散加權成像(DWI)測量的腫瘤容積對直腸癌TN分期的診斷價值。材料與方法對經腸鏡確診的74例直腸癌患者行盆腔3.0 T MRI檢查。分析MRI對直腸癌術前TN分期的準確性，用Kappa檢驗評價MRI術前TN分期與病理分期的一致性。用單因素方差分析評價DWI (b=1000 s/mm2) 測量的腫瘤容積與病理TN分期的相關性。結果MRI診斷直腸癌T、N分期的準確率分別為87.8% (66/74)、66.2% (49/74)；病理學和MRI對T分期診斷有較好的一致性(Kappa=0.78，P=0.000)、對N分期診斷一致性較差(Kappa=0.33，P=0.000)。在DWI上測量腫瘤容積≤T2期、T3期、T4期分別為 (4145.13±718.00) mm3、(14939.73±3591.38) mm3、(22714.76±4251.71) mm3；N0期、N1期、N2期分別為(14367.15±6425.83) mm3、(17967.69±5259.88) mm3、(19464.00±3588.77) mm3。DWI測腫瘤容積越大直腸癌T分期越高，差異有統計學意義 (F=75.189，P=0.000)；腫瘤容積與直腸癌不同N分期間差異有統計學意義(F=3.545，P=0.034)。結論MRI評價直腸癌T分期準確率較高，對N分期也有一定診斷價值。MR腫瘤容積測量對直腸癌TN分期有重要參考價值。

直腸腫瘤；腺癌；磁共振成像；彌散加權成像；腫瘤容積；分期

結直腸癌是常見的惡性腫瘤之一，發病率在所有腫瘤中占第三位，其中直腸癌占50%～70%[1]。目前，直腸癌的主要治療手段為外科手術治療結合相應階段的輔助放化療，而手術治療仍是其主要治療方法，全直腸系膜切除術(total mesorectal excision，TME)成為直腸癌外科手術的金標準[2]。直腸癌術前分期是選擇治療方案的必要條件，在直腸癌術前評估的基礎上，不同分期可選擇相應的治療方案，因此準確的術前分期對選擇治療方式、判斷預后情況都有一定的指導意義[3]。目前，臨床上用于診斷直腸癌的主要方法包括結直腸鏡、鋇劑灌腸、CT 、MRI。雖然結直腸鏡、鋇灌腸能確診直腸癌，但是這些腔內技術無法觀察腫瘤大小、浸潤范圍及淋巴結轉移。與CT相比，MRI無放射線輻射、有卓越的軟組織分辨率、可提供功能成像及進行多平面成像，尤其是薄層高分辨率 MRI的應用，它能更好地顯示直腸腸壁的各層結構和直腸系膜筋膜，分期準確性較高[4-5]。MRI也能評價新輔助化療療效及診斷局部腫瘤復發情況[6-7]，有文獻報道，在MR圖像上測量直腸癌容積可較好地評價直腸癌新輔助化療(neoadjuvant chemotherapy，NACT) 及后續化療反應情況[8-9]。但有關腫瘤容積與直腸癌T分期相關性的研究尚未見報道。筆者通過常規磁共振成像序列對直腸癌進行術前TN分期的同時，進一步研究DWI測量的腫瘤容積與直腸癌TN分期的相關性，為臨床醫師提供更多治療依據。

1 材料與方法

1.1 一般資料

本研究獲得川北醫學院附屬醫院倫理委員會批準，所有病例均簽署知情同意書。2014年9月至2016年2月期間在我院收治74例未行術前放化療且經腸鏡確診的直腸腺癌患者行盆腔3.0 T MRI檢查。入組標準：MRI檢查前經腸鏡確診為直腸腺癌；MRI檢查前未行放化療；檢查后1周內行TME并成功獲得病理TN分期結果；有完整MRI資料且圖像清晰可辨；無MRI禁忌證(如心臟起搏器、神經刺激器、動脈瘤夾、胰島素泵、人工耳蝸等)。74例有完整影像及臨床資料患者入選本組實驗，其中男48例，女26例，年齡38～84歲，平均為61.5歲。

1.2 MRI檢查技術

使用美國GE公司的DV 750 3.0 T超導性磁共振成像掃描儀，32通道相控陣表面線圈。患者采用足先進方式，對所有患者行常規MRI及多b值DWI檢查。所有患者檢查前均未做清潔胃腸道準備。檢查前15～20 min肌內注射山莨菪堿注射液 (654-2) 20 mg，以減少腸蠕動。行TSE T1WI橫斷面、TSE T2WI橫斷面、T2WI SPAIR橫斷面 (FOV 360 mm ×360 mm，矩陣：384×384，層厚6 mm)。TSE T2WI矢狀面 (FOV 160 mm×160 mm，矩陣384×384，層厚4 mm)；小FOV T2WI橫斷面(FOV 240 mm×240 mm，矩陣360×224，層厚4 mm)；DWI橫斷面(FOV 380 mm×380 mm，矩陣160×192，層厚4 mm，b=0、100、300、500、800、1000、1500 s/mm2)。

1.3 圖像分析及統計分析

根據美國癌癥聯合會(AJCC)直腸癌TNM分期系統標準[10]，T分期標準：T1腫瘤侵及黏膜及黏膜下層；T2腫瘤侵及腸壁固有肌層；T3腫瘤侵及肌層穿入漿膜下，或侵及無腹膜覆蓋的腸旁組織；T4腫瘤穿透腹膜臟層或者直接侵犯或粘連于周圍器官或結構。N分期標準：N0無淋巴結轉移； N1有1～3枚淋巴結轉移；N2有4枚以上淋巴結轉移。由于T1與T2期直腸癌在MRI上難以分辨， 臨床治療方法也相似， 因此本研究將兩期合并為≤T2期進行研究。

由2名有5年以上MRI診斷經驗的醫師對盆腔MR圖像進行分析判斷，并作出TN分期，分析的圖像資料包括T1WI、T2WI、DWI。對有異議的結果則由2名醫師討論取得一致意見后作為最終結果。2名醫師除已知腸鏡確診為直腸腺癌外，未知病變大小、位置及術后病理結果等其他信息。常規序列中若淋巴結短徑≥0.6 cm、形態不規整則視為轉移[11]；高b值DWI 上為明顯高信號，且形態不規整則視為轉移淋巴結。在軸面DWI (b=1000 s/mm2)上，2名MRI醫師勾畫出不規則的腫瘤感興趣區面積，然后與層厚(0.4 cm)相乘，如此逐層測量，最后相加得出腫瘤容積。直到2名醫師測量值相差10%以內，則計算平均值作為最終結果。

表1 直腸癌MRI T分期與病理T分期結果對照Tab. 1 The comparison between pathologic and MRI tumor T staging

表2 直腸癌MRI N分期與病理N分期結果對照Tab. 2 The comparison between pathologic and MRI tumor N staging

表3 直腸癌不同T分期的DWI腫瘤容積比較Tab. 3 The comparison of diffusion-weighted MR tumor volumetry between pathologic T stage

表4 直腸癌不同N分期的DWI腫瘤容積比較Tab. 4 The comparison of diffusion-weighted MR tumor volumetry between pathologic N stage

1.4 統計學方法

運用SPSS 17.0軟件進行數據分析。2名觀察者之間的一致性及MRI TN分期與病理TN分期的一致性采用Kappa檢驗，Kappa≤0.40時，表明一致性較差；0.40＜Kappa≤0.60時，表明中度一致；0.60＜Kappa≤0.80時，表明有較高一致性；Kappa＞0.80時，表明有很好的一致性。應用單因素方差分析評價腫瘤容積與直腸癌T分期、N分期的相關性。P＜0.05認為差異有統計學意義。

2 結果

2.1 病理結果

74例患者MRI檢查后2周內均完成手術，術中切除原發腫瘤，遠切緣術中冰凍及病理切片報告均為陰性。病理T分期：≤T2期8例、T3期49例、T4期17例；N0期52例，N1期16例，N2期6例。

2.2 直腸癌MRI TN分期與術后病理TN分期結果比較

2名醫師對直腸癌T分期結果一致性為Kappa=0.82 (P＜0.001)。直腸癌T分期MRI的診斷準確率為87.8%(66/74)，過高分期5例，2例T2期誤診為T3期，3例T3期誤診為T4期，過低分期4例均為T4期誤診為T3期。病理學和MRI對直腸癌T分期診斷二者一致性較好(表1)。2名醫師對直腸癌N分期結果一致性為Kappa=0.79 (P＜0.001)。N分期的診斷準確率為66.2% (49/74)，過高分期17例，其中有7例N0期誤診為N2期，5例N0期誤診為N1期，5例N2期誤診為N1期，過低分期8例，6例N1期誤診為N0期，1例N2期誤診為N0期，1例N2期期誤診為N1期。病理學和MRI對N分期診斷一致性較差(表2)。典型MR圖像見圖1～4。

2.3 DWI直腸癌容積與術后T、N分期的相關性

2名醫師在DWI上測量的腫瘤容積的結果一致性為Kappa=0.78(P＜0.001)。在DWI上所測量的≤T2期、T3期、T4期腫瘤容積分別為(4145.13±718.00) mm3、(14939.73±3591.38) mm3、(22714.76±4251.71) mm3；N0期、N1期、N2期腫瘤容積分別為(14367.15±6425.83) mm3、(17967.69± 5259.88) mm3、(19464.00±3588.77) mm3。直腸癌DWI測量腫瘤容積越大其T分期越高，差異有顯著統計學意義(P=0.000)(表3)。不同N分期與腫瘤容積間差異有統計學意義(P=0.034)(表4)。典型MR圖像見圖5。

3 討論

MRI是目前結直腸癌分期的重要檢查方法，在對腫瘤定位、判斷腫瘤浸潤深度、決定切除范圍方面，準確度較高[12]。相關研究結果提示，應用相控陣線圈高分辨MRI顯示直腸癌T分期總的診斷準確率分別為85.7%(36/42)和89.5%(85/95)[13-14]，與本研究綜合常規MRI及DWI顯示T分期總體準確率87.8%(66/74)基本一致。本研究中T2期誤診為T3期主要MRI表現為腫瘤周圍脂肪間隙欠清晰，可見條索狀長T2異常信號影。有報道表明判斷直腸癌T分期最主要的困難在于T2期與T3期的鑒別，由于腫瘤周圍纖維化、炎癥、感染或血管病變會對T2、T3期的診斷造成影響[15-16]。T3期誤診為T4期主要MRI表現為腫瘤周圍脂肪間隙不清，其內可見片狀異常信號影并與臨近盆壁及肌肉分界不清。分析原因多為感染、炎癥范圍較大致腸壁與周圍結構產生類似腫瘤浸潤征象。T3期誤診為T4期MRI表現為腫瘤浸潤范圍較廣，與鄰近充盈欠佳的膀胱壁或肛提肌分界不清，似有受侵。但病理結果顯示均未侵及鄰近器官，可能因腫瘤生長，推擠壓迫鄰近組織，使局部分界不清。MRI對臨界期腫瘤的T分期的診斷存在一定的難度，而在實際工作中， 聯合觀察軸位、矢狀位、冠狀位圖像對于減少直腸癌分期錯誤有一定的幫助[15]。

圖1 A為T2期直腸腺癌軸面DWI，顯示后壁不均勻增厚，外緣光整，周圍脂肪間隙尚清；B為同一患者不同層面軸面T2WI圖2 A為T3期直腸腺癌軸位DWI，顯示右前壁明顯不均勻增厚，腫瘤累及肌層及周圍脂肪組織，外緣部分呈結節狀隆起；B為同一患者軸面T2WI圖3 A為T4期直腸腺癌軸面DWI，顯示腸壁廣泛增厚，穿透腹膜臟層，脂肪間隙不清，周圍見結節狀、條片狀高信號影，并累及雙側盆壁筋膜，B為同一患者不同層面軸面T2WI圖4 A為直腸腺癌軸面DWI，顯示直腸右后方1枚腫大淋巴結, 邊界清，DWI上明顯高信號，病理學顯示淋巴結為增生性反應，B為同一患者不同層面軸面T2WI圖5 患者男，61歲，病理證實為T3期直腸腺癌，A～D為DWI (b=1000 s/mm2)，顯示沿腫瘤邊緣手動勾畫腫瘤面積，最后計算出腫瘤容積Fig. 1 A is axial DWI of a patient with T2 staging of rectal adenocarcinoma. It displays the back wall is thick and the edges became smooth and clear (arrow represents the location of rectal adenocarcinoma). B is axial T2WI of the same patient with 1A.Fig. 2 A is axial DWI of a patient with T3 staging of rectal adenocarcinoma. It displays the right front wall is obvious uneven thicking (arrow represents the location of rectal adenocarcinoma). B is axial T2WI of the same patient with 2A.Fig. 3 A is axial DWI of a patient with T4 staging of rectal adenocarcinoma. It displays the rectal wall is extensive thicking (arrow represents the location of rectal adenocarcinoma). B is axial T2WI of the same patient with 3A.Fig. 4 A is axial DWI of a patient with rectal adenocarcinoma. It displays a pelvic lymph node with high signal behind the rectum,but pathology shows that lymph nodes are proliferative (arrow represents the location of lymph node). B is axial T2WI of the same patient with A.Fig. 5 A 61-year-old male patient, and the pathology conf i rmed the stage is T3. A—D: Tumor area is manually drawn along margin of tumor, and value of this area on axial DWI (b=1000 s/mm2), then calculate the tumor volume.

MRI診斷淋巴結轉移的符合率差別較大，但大多數文獻報道其診斷符合率為50%～70%[17]，與本研究結果基本一致。本研究過高分期病例MRI上顯示直腸周圍、腸系膜間多發淋巴結腫大影，DWI上呈高信號，但邊緣較規則，多數淋巴直徑大于1.0 cm。但病理學顯示淋巴結反應性增生，不含有腫瘤細胞，原因可能是直腸癌導致淋巴結炎性增大。Brown等[18]報道，在同一直腸癌標本中轉移性淋巴結與炎性增大淋巴結經常難以區分。誤診為N0期的7例患者中有6例MRI上未發現淋巴結影，僅1例患者病變腸旁可見小淋巴結顯示，直徑小于0.5 cm，信號較均勻。但病理結果顯示淋巴結內有腫瘤細胞。Monig等[19]通過132枚轉移淋巴結研究發現，53%轉移淋巴結直徑小于0.5 cm，應用0.5 cm 作為鑒別良、惡性淋巴結的閾值僅僅具有中等度的敏感性和特異性。事實上，較小的轉移淋巴結非常普遍，有研究發現在MRI上小于0.5 cm的淋巴結15%屬于轉移淋巴結，沒有淋巴結大小的限制可以排除轉移淋巴結[16]。因此，基于淋巴結大小的標準，MRI對直腸癌術前淋巴結淋巴結轉移的診斷準確性較低[19-22]。結合本組病例術中所見發現，多發小淋巴結位于與腸壁融合的區域，MRI上難以辨別。通過形態學觀察鑒別轉移淋巴結因主觀性太大，不同觀察者間差異較大導致可靠性低，而利用超微型超順磁性氧化鐵顆粒(USPIO)增強掃描，則可提高轉移淋巴結檢出的特異性[23]。但國內USPIO尚用于實驗階段。

直腸癌的研究表明DWI可以提高病變的檢出，在T2WI的基礎上運用DWI對直腸癌的診斷敏感性從82%～84%提高到93%～95%[24]。Curvo-Semedo等[25]報道，應用DWI和T2WI測量的腫瘤容積有較好的一致性，但在DWI上測量的容積較T2WI測量值稍小，鑒于DWI應用越來越廣泛，可能成為制定放療計劃和GTV勾畫的重要參考[26]。而在高b值的DWI上，直腸癌呈高信號，病變顯示較好，故本研究選擇b值為1000 s/mm2DWI圖像測量腫瘤容積。相關文獻報道，通過MR腫瘤容積測量區別直腸癌新輔助化療反應好壞與組織病理學對比一致性達68%～78%[8-9，27]，表明 MRI腫瘤容積測量是評價直腸癌術前NACT及后續化療的較好方法。但目前對于測量腫瘤容積與直腸癌T分期相關性的研究尚未見報道。筆者發現直腸癌DWI上測量容積越大其T分期越高，其原因可能是隨腫瘤容積的增大，浸潤直腸壁的深度隨之增加，故T分期越高。因此在觀察腫瘤浸潤深度顯示欠清或不確切時，可通過測量腫瘤容積，對直腸癌進行T分期診斷。對于直腸癌N分期的MRI研究，多集中在淋巴結大小、形態、DWI信號、強化程度及ADC值等方面，本研究通過測量直腸癌原發腫塊大小，探討其與N分期的相關性，期望為臨床治療提供更多依據。研究發現DWI上測量腫瘤容積越大，其N分期越高。其發生機制可能是，原發腫瘤體積越大，血供越豐富，腫瘤細胞通過直接浸潤淋巴管或經細胞外間隙滲入淋巴管而發生淋巴結轉移的數量也越多[28]。多個研究表明，口咽癌、舌癌、食管鱗狀上皮細胞癌在CT或MRI上測量腫瘤容積大小可以幫助預測淋巴結轉移[29-31]，與本研究在直腸癌上基本一致。腫瘤容積大小對直腸癌TN分期的診斷可以作出良好的補充。

本研究存在一些不足之處，可能使數據統計結果出現偏倚。首先，本研究病例偏少，分期、分組不均；其次，2名醫師的經驗也會影響TN分期的準確性；最后，雖然腫瘤容積的測量要求2名醫師測量值相差10%以內，但仍不能完全反映腫瘤真實容積。

綜上所述，常規MRI聯合DWI檢查能夠較準確地診斷直腸癌TN分期，但是對于直腸癌轉移淋巴結的鑒別不夠準確。DWI腫瘤容積測量對直腸癌TN分期的診斷有良好的參考價值，可協助臨床提供較合理的治療方案。在對直腸癌進行術前分期時，推薦結合測量腫瘤容積大小。

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Value of magnetic resonance imaging combined with diffusionweighted MR tumor volumetry in the diagnosis of TN staging for rectal cancer

HU You-qiang, CHEN Chen, CHEN Yong, XIE Chao-lian, LI Yong, ZENG Nan-lin, CHEN Tian-wu, ZHANG Xiao-ming*
Sichuan Key Laboratory of Medical Imaging and Department of Radiology, Aff i liated Hospital, North Sichuan Medical College, Nanchong 637000, China
*Correspondence to: Zhang XM, E-mail: cjr.zhxm@vip.163.com

Objective:To investigate the value of magnetic resonance imaging (MRI) in the diagnosis of preoperative TN staging for rectal cancer and the correlation between diffusion-weighted MR tumor volumetry and TN staging.Materials and Methods:Between September 2014 and February 2016, 74 patients with histologically proven rectal cancer by the colonoscopic biopsy in our hospital was performed by pelvic 3.0 T MRI. We analyzed the preoperative MRI TN staging of rectal cancer diagnosis accuracy. Concordance between MRI TN staging of tumor and pathologic reporting was assessed by means of theKappastatistic. The correlation between diffusion-weighted MR tumor volumetry and TN staging was analyzed byone-wayanalysis of variance.Results:The accurate rate for T-staging of rectal cancer using MRI was 87.8% (66/74). There was a good correlation between pathologic and MRI tumor staging (Kappa=0.78,P=0.000). The accurate rate for N-staging of rectal cancer using MRI was 66.2% (49/74). There was a poor correlation between pathologic and MRI tumor staging (Kappa=0.33,P=0.000). The tumor volume of rectal cancer at DWI in ≤T2, T3and T4 staging rectal cancer was (4145.13±718.00) mm3, (14939.73±3591.38) mm3and (22714.76±4251.71) mm3. The tumor volume of rectal cancer at DWI in N0, N1 and N2 staging was (14367.15±6425.83) mm3,(17967.69±5259.88) mm3and (19464.00±3588.77) mm3. The greater of the tumor volume, the higher of the T-staging of rectal cancer, and the discrepancies were statistically different (F=75.189,P=0.000). The discrepancies between tumor volume and N-stagings of rectal cancer were statistically different (F=3.545,P=0.034).Conclusions:MRI has a good concordance with pathologic T-staging of rectal cancer, and has a certain clinical value in the N-staging. DWI tumor volumetry contributes a lot to diagnosis of TN-staging of rectal cancer.

Rectal neoplasms; Adenocarcinoma; Magnetic resonance imaging; Diffusion-weighted imaging; Tumor volume; Staging

國家衛生和計劃生育委員會公益性行業科研專項基金(編號：201402019)

川北醫學院附屬醫院放射科 醫學影像四川省重點實驗室，南充 637000

張小明，E-mail：cjr.zhxm@vip.163. com

2016-09-26

接受日期：2017-01-06

R445.2；R735.37

A

10.12015/issn.1674-8034.2017.03.010

胡友強, 陳晨, 陳勇, 等. 常規MRI與彌散加權成像測量的腫瘤容積對直腸癌TN分期的診斷價值. 磁共振成像, 2017, 8(3): 214-219.

Received 26 Sep 2016, Accepted 6 Jan 2017

ACKNOWLEDGMENTSThis article was supported by the National Health and Family Planning Commission public welfare industry research under special funding (No. 201402019).