菌根組合類型對森林總初級生產力應對溫度和降水變化的影響

石兆勇，張曉龍，肖莉，徐曉峰，李亞娟，劉晨洲，陳雙臣

1. 河南科技大學農學院，河南 洛陽 471003；2. 北京大學地表過程分析與模擬教育部重點實驗室，北京 10087

菌根組合類型對森林總初級生產力應對溫度和降水變化的影響

石兆勇1,2，張曉龍1，肖莉1，徐曉峰1，李亞娟1，劉晨洲1，陳雙臣1

1. 河南科技大學農學院，河南 洛陽 471003；2. 北京大學地表過程分析與模擬教育部重點實驗室，北京 10087

菌根是自然界中普遍存在的一類互惠共生體，在植物生產力及其應對全球變化的過程中發揮著重要作用。文章基于全球森林數據庫，建立了包括全球森林菌根類型、總初級生產力（Gross Primary Production，GPP）、年平均氣溫和年降水量以及葉面積指數等指標的新數據庫。基于該數據庫，分析了5種不同菌根組合類型[AM、AM+ECM(ectomycorrhiza)、ECM、ECM+EEM和ECM+EEM(ectendomycorrhiza)+NM(nonmycorrhiza)]森林GPP的狀況；并在此基礎上，研究了不同組合類型菌根對森林GPP應對溫度、降水和葉面積指數變化的影響，旨在揭示菌根在全球變化過程中的重要角色，以豐富菌根生態功能的理論基礎；并為更準確地估測生態系統對氣候變化的響應及其規律提供菌根作用數據。結果表明，不同菌根組合類型森林GPP存在顯著差異，森林GPP對溫度、降水和葉面積變化的響應受到菌根組合類型的影響。在所研究的5種菌根組合類型中，森林GPP都隨溫度的升高而顯著增加；其中，AM組合類型森林的GPP最高（1 994.05 g·m-2·a-1），受溫度變化的影響也最大，溫度變化對GPP的解釋率達到88.27%。森林GPP對降水變化的反應則隨菌根組合類型的變化而相差較大，在ECM+EEM組合類型森林中，GPP與降水呈現負相關關系；而在其他4種菌根組合類型的森林中，隨降水的增大，GPP呈現出不同程度的增加。森林GPP雖然在所有菌根組合類型森林中，都隨葉面積的增加而增大，卻因菌根組合類型的不同，其變化過程有所差別；在AM+ECM中二者關系最密切（r2=0.423）。因此，菌根組合類型在森林GPP及其對全球變化響應方面都發揮著重要作用。

菌根組合類型；森林；總初級生產力；溫度；降水；葉面積

總初級生產力（Gross Primary Productivity，GPP）是單位時間內生物（主要貢獻者是綠色植物）通過光合作用所固定的大氣CO2轉化成的有機碳量，又稱作總第一性生產力。GPP的高低決定著進入陸地生態系統的初始物質和能量的多少（方精云等，2001）。植被總初級生產力是碳循環的重要評價指標，它代表著植被所固定的碳總量（Beer et al.，2010；Piao et al.，2011），GPP的估算及其變化研究一直受到重視。GPP在陸地生態系統碳循環及全球氣候變化方面也扮演著重要角色（Zhang et al.，2014），同時，也受到全球變化的顯著影響（方精云等，2001）。目前，在全球氣候變化受到人們廣泛關注的背景下，GPP的研究也成為研究者持續關注的熱點科學問題（Grant，2014；Ma et al.，2015；Mekonnen et al．，2016；張繼平等2015；柳藝博等，2016；徐小軍等，2016；閆敏等，2016；姚炳楠等，2016）。森林被譽為陸地生態系統的主體植被，具有陸地生態系統中對碳吸收能力最強的碳庫（Pan et al.，2011）；然而，在氣候變化背景下，準確預測森林GPP的變化及其受全球變化的影響，無疑有助于準確地模擬和預測森林生態系統對碳固持和排放的變化（李登秋等，2014）。全球氣候變暖通過諸多方面影響著森林植被GPP，主要可分為直接的和間接的影響（Mekonnen et al.，2016），溫度升不同類型森林GPP進行單因素ANOVA分析。運用回歸分析中的直線回歸或曲線回歸模型，模擬分析了各菌根組合類型森林的總GPP與年平均溫度、年平均降水量和葉面積指數變化的關系。

2 結果與分析

2.1 不同菌根組合類型森林總GPP狀況

在全球尺度上，將森林劃分為5種菌根組合類型，這5種菌根組合類型的森林總初級生產力存在顯著差異（圖2）。各菌根組合類型森林中，AM組合類型的森林GPP最大，達到1994.05 g·m-2·a-1，顯著高于其他4種類型的森林；而ECM+EEM+NM組合類型的森林GPP最低，僅為1115.11 g·m-2·a-1。

2.2 菌根組合類型對森林總生產力應對年平均溫度變化的影響

在5種不同菌根組合類型森林中，森林GPP都隨氣溫的升高而顯著增加（圖3）；然而，森林GPP的變化趨勢亦因菌根組合類型的不同而出現差異；例如：從森林GPP受年均溫度變化的影響來看，在AM森林中，二者的擬合程度最高，即氣溫變化對其森林GPP的影響程度最大，氣溫對GPP變異的解釋率達到88.27%。對比5種菌根組合類型的森林，AM+ECM類型森林受溫度變化的影響最低，溫度僅能解釋其GPP變化的31.2%。可見，森林GPP對年平均氣溫變化的響應受菌根組合類型的影響較大。同時，可以明顯看出，隨氣溫的升高，AM類型森林GPP的增幅最大，溫度每升高1 ℃，GPP增加125.69 g·m-2·a-1；而ECM類型森林GPP的增幅最低，為44.434 g·m-2·a-1；總體從全球森林隨溫度的變化則為溫度每升高1 ℃，GPP增加61.721 g·m-2·a-1。

圖2 不同菌根組合類型森林總初級生產力Fig. 2 The gross primary productivity in different forest dominated by different mycorrhizal strategies

圖3 菌根組合類型對森林總初級生產力應對年均溫度變化的影響Fig. 3 The responses of gross primary productivity to changes of mean annual temperature in different forests dominated by different mycorrhizal types

2.3 菌根組合類型對森林總GPP應對降水量變化的影響

與森林GPP隨年均溫的變化規律相比，GPP在不同菌根組合類型中隨年降水的變化規律則有所不同（圖4）。從全球所有的菌根組合類型來看，森林GPP隨年降水的增加呈現顯著增加趨勢；并且在絕大多數菌根組合類型的森林中，GPP也都隨年降水量的增加呈現顯著增加的趨勢；但在ECM+EEM組合類型的森林中，GPP卻隨降水量的增加而呈現出顯著降低的趨勢。從本研究5種菌根組合類型來看，AM類型森林對降水量的變化最為敏感，降水量每增加1 mm，GPP增加1.76 g·m-2·a-1；而AM+ECM組合類型的森林GPP最不敏感，僅增加0.12 g·m-2·a-1。從年降水量對于森林總GPP變化的解釋程度來看，年降水量對森林總GPP的解釋率變化范圍較大，從AM類型森林的65.17%到AM+ECM類型森林的1.1%。

2.4 不同菌根組合類型森林GPP對葉面積指數變化的響應

葉片是植物進行光合作用同化碳的主要場所，葉片面積直接反應了森林截獲太陽光能的效率，通過不同菌根組合類型森林GPP對葉面積變化響應的分析，進而解釋不同菌根組合類型森林GPP對溫度和降水變化的響應。由圖5可知，5種菌根組合類型森林GPP都隨葉面積的增加而逐漸增加，但其變化模式和幅度，都因菌根組合類型的不同而有所差異。總體來看，全球森林GPP隨葉面積的增加呈現較好的函數變化趨勢；在5種菌根組合類型中，AM+ECM和ECM組合類型森林GPP與葉面積指數呈現出較好的指數模擬關系，而AM和ECM+EEM兩種菌根組合類型的森林則呈現冪函數的關系；在ECM+EEM+NM組合類型森林中則比較符合二次函數的擬和關系。從葉面積變化對森林GPP變化的解釋程度上看，AM組合類型森林GPP偏高于其他菌根組合類型的森林，其中，以AM+ECM類型擬合效果最好，解釋率為42.3%；與此相比，ECM類型擬合效果最差，解釋率僅為5.38%。由此可見，森林總GPP對葉片面積變化的響應因菌根組合類型的不同而存在較大差異。

圖4 菌根組合類型對森林總初級生產力應對年均降水量變化的影響Fig. 4 The responses of gross primary productivity to changes of mean annual precipitation in different forests dominated by different mycorrhizal types

3 討論

植被總初級生產力作為地球植被固定碳的總量，表征著生物圈參與碳循環和大氣CO2被固定的程度。在全球變化的條件下，GPP受到較大的影響，并且有研究表明不同菌根組合類型的森林應對氣候變化的反應有所不同。Vargas et al.（2010）基于處于36°S～70°N之間，來自于全球14個國家，50個FLUXNET通量塔點的236個地點-年份數據，分析了AM和ECM兩種菌根組合類型中溫度和降水對GPP的影響，結果表明，若對2種菌根組合類型的森林進行共同分析，GPP隨溫度和降水的增加而增加；但若分別按照AM和ECM菌根組合類型進行分析，GPP隨溫度變化呈現相反的趨勢，在AM組合類型森林中，GPP隨溫度升高而顯著降低，而在ECM組合類型森林中，GPP則隨溫度而顯著升高；GPP在AM和ECM兩種菌根組合類型的森林中則隨降水的變化趨勢一致，都是隨著降水的升高而顯著增加。在本研究中，單獨對比AM組合類型和ECM組合類型森林GPP隨溫度變化的變化趨勢，AM組合類型森林的結果與Vargas等的報道相反，ECM的變化趨勢則與Vargas等的結果一致（圖3），出現相反結果的原因可能有兩個：一是數據變異所造成的，AM組合類型的數據相對較少，可能存在著較大的變異；二是數據來源問題，本研究的數據來自于Luyssaert et al.（2007）的實測或模型模擬數據，而Vargas et al.（2010）的數據則來自于通量塔的數據。當然，具體原因仍有待結合更多的數據進行進一步的研究。至于不同菌根組合類型森林GPP對降水的響應，單獨分析AM和ECM菌根組合類型森林（圖4），發現研究結果與Vargas等的結果相一致。可見，菌根組合類型在調控GPP應對氣溫和降水變化方面扮演著不可忽略的角色。

Heijden et al.（1998）研究表明菌根能夠決定植物生產力。然而，眾多的研究也已經證明，在個體到生態系統水平上，菌根對植物生產力的作用都隨菌根組合類型的不同而不同（Cornelissen et al.， 2001；石兆勇等，2012b，2014；Shi，201545-67）。本研究中，GPP在不同菌根組合類型中的差異進一步驗證了菌根組合類型可影響植物生產力，該結論在森林生態系統中亦成立。

圖5 不同菌根組合類型森林總初級生產力對葉面積變化的響應Fig. 5 The responses of gross primary productivity to changes of leaf area index in different forests dominated by different mycorrhizal types

由于菌根能作用于GPP受氣候變化影響的直接和間接過程，因此，不同類型菌根對植物GPP產生過程的任何不同作用，都將對GPP及其對氣候變化的反應產生影響。已有研究證明，AM在改善植物的P素營養狀況方面最為顯著（Smith et al.，2008）54-79，而ECM則在植物N素的吸收方面發揮著更大作用（Read，1991），AM與ECM兩種菌根結合能夠促進特定的植物類群——木本植物利用多種形態的N素營養（Pate et al.，1993；Cornelissen et al.，2001）。同時，研究也表明，植物葉片NPP和葉片化學計量學特性（葉片C、N、P等）的變化也受到不同菌根組合類型的不同影響（Shi，2015）65-91。因此，本研究進一步分析了在不同菌根組合類型條件下，森林葉面積指數與GPP的關系（圖5），其結果進一步證實了森林GPP因菌根組合類型的不同而不同。

目前，在全球變化加劇并受到廣泛關注的背景下，菌根在應對全球變化的過程中所發揮的作用越來越受到重視，Hughes et al.（2008）在研究土壤CO2排放時就指出，任何忽略菌根對土壤呼吸的貢獻而估算的土壤呼吸的結果可能都是不準確的。因此，在當前對準確估算GPP及其對氣候變化響應的要求越來越高的條件下，本研究結果可為準確預測森林GPP及其對全球變化的響應提供一定依據和理論支持。

4 結論

菌根真菌在森林GPP應對全球變化方面扮演著重要角色，不同菌根組合類型森林GPP隨溫度的變化呈現一致的增加趨勢，而對降水變化的響應則因菌根組合類型的不同而差異較大。在所有菌根組合類型中，葉面積指數的增加都導致GPP的顯著增加。

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Responses of Gross Primary Production to Changes of Temperature and Precipitation in Different Forests Dominated by Different Mycorrhizal Strategies

SHI Zhaoyong1,2*, ZHANG Xiaolong1, XIAO Li1, XU Xiaofeng1, LI Yajuan1, LIU Chenzhou1, CHEN Shuangchen1
1. college of Agriculture, He’nan University of Science and Technology,Luoyang 471003,China; 2. Laboratory of Earth Surface Processes of the Ministry of Education, Peking University, Beijing 100871, China

Symbiotic associations between plant roots and mycorrhizal fungi are almost ubiquitous in forest ecosystems. Mycorrhizal fungi play a crucial role in the regulation of terrestrial gross primary production (GPP), coupled with climatic changes in temperature and precipitation altering the carbon cycle. This study aimed to explore how temperature and precipitation influence GPP in global forest ecosystems that are classified by the mycorrhizal association of the dominant plants. New databases were created to investigate GPP and mean annual temperature (MAT), mean annual precipitation (MAP) and leaf area index (LAI) of forests dominated by different mycorrhizal strategies based on an existing global forest database. The responses of forest GPP to changes of MAT, MAP, and LAI changed with the differences of mycorrhizal strategies. Of all forests dominated by five different mycorrhizal types including arbuscular mycorrhiza (AM), AM+ectomycorrhiza (ECM, ECM, ECM+ectendomycorrhiza (EEM) and ECM+EEM+ nonmycorrhiza (NM), GPP increased with the enhancement of MAT. The highest GPP was observed in AM dominated forest with the value of 1 994.05 g·m-2·a-1. The GPP in AM dominated forest was most sensitive to temperature change with the explained rate of 88.27%. The responses of GPP were contrary to MAP change in different forests donated by five mycorrhizal strategies. The relationship between GPP and MAP in ECM+EEM dominated forest was contrary to others with negative relationship. As far as the effect of LAI was concerned, GPP enhanced with increase of LAI in all mycorrhizal dominated forest, though the pattern between them were varied in different mycorrhizal dominated forests. The relationship between LAI and GPP is bestly simulated in AM+EEM dominated forest with r2=0.423. This investigation highlights mycorrhizas important influence on GPP and responses of forest to global climatic changes.

mycorrhizal strategies; forest; gross primary producton; temperature; precipitation; leaf area index

10.16258/j.cnki.1674-5906.2017.03.003

Q948; X17

A

1674-5906（2017）03-0379-07

石兆勇, 張曉龍, 肖莉, 徐曉峰, 李亞娟, 劉晨洲, 陳雙臣. 2017. 菌根組合類型對森林總初級生產力應對溫度和降水變化的影響[J]. 生態環境學報, 26(3): 379-385.

SHI Zhaoyong, ZHANG Xiaolong, XIAO Li, XU Xiaofeng, LI Yajuan, LIU Chenzhou, CHEN Shuangchen. 2017. Responses of gross primary production to changes of temperature and precipitation in different forests dominated by different mycorrhizal strategies [J]. Ecology and Environmental Sciences, 26(3): 379-385.

國家自然科學基金項目（31670499）；中國科學院山地表生過程與生態調控重點實驗室開放基金項目（201606）；地表過程分析與模擬教育部重點實驗室開放基金項目（201612）；河南科技大學廳級創新團隊項目（2015TTD002）

石兆勇，副教授，博士，碩士生導師，主要研究方向為菌根生態。E-mail: shizy1116@126.com

2017-02-20