鏈格孢引起的病害嚴重危害農作物生產并危及農產品安全

王 婧, 翟偉卜, 高 環, 韓 榕, 齊放軍*

(1. 山西師范大學生命科學學院, 臨汾 041004; 2. 中國農業科學院植物保護研究所,植物病蟲害生物學國家重點實驗室, 北京 100193)

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鏈格孢引起的病害嚴重危害農作物生產并危及農產品安全

王 婧1,2, 翟偉卜2, 高 環2, 韓 榕1*, 齊放軍2*

(1. 山西師范大學生命科學學院, 臨汾 041004; 2. 中國農業科學院植物保護研究所,植物病蟲害生物學國家重點實驗室, 北京 100193)

鏈格孢屬AlternariaNees真菌是一類在自然環境中廣泛分布的真菌,該屬的一些種可引起多種重要農作物病害發生,嚴重危害農作物生產并造成巨大損失。另外,這些鏈格孢產生的毒素還積聚在農產品中,危及農產品食用安全。為此有必要加強有關鏈格孢病害的研究和治理。本文介紹了有關鏈格孢分類研究進展,近些年來鏈格孢危害農作物的主要種類及危害情況,以及世界范圍內鏈格孢毒素所引發的農產品食用安全問題。在此基礎上,也綜述了鏈格孢病害的主要防控策略和治理技術。

鏈格孢病害; 毒素; 農作物生產; 農產品安全

鏈格孢屬于子囊菌Ascomycota座囊菌綱Dothideomycetes格孢腔菌目Pleosporales格孢腔菌科Pleosporaceae鏈格孢屬Alternaria[1]。鏈格孢廣泛分布在土壤、空氣和農作物殘體中[2],主要以腐生、內生或致病三種形式存在。其中植物病原菌可侵染多種農作物,如小麥、水稻和高粱等谷類作物;油菜、大豆、向日葵等油料作物;番茄、馬鈴薯、茄子、辣椒、蘋果、梨等蔬菜瓜果;蘆薈、菊花等觀賞花卉;人參、甘草、田七等中草藥材;還有棉花、煙草等經濟作物,給農業生產帶來巨大損失[3]。鏈格孢除了引起農作物病害外,還極易引起農產品霉變,導致蔬菜、瓜果和儲存食品腐敗變質[4]。有些鏈格孢還具有產毒能力,它們產生的植物毒素主要分為兩類:即寄主專化性毒素(host-selective toxins, HSTs)和非寄主專化性毒素(nonhost-selective toxins, NHSTs)。這些毒素累積在農產品和食物中,嚴重威脅農產品的食用安全。如歐洲曾對小麥中的鏈格孢毒素進行了長達十年的監測,發現各國小麥樣品被毒素污染的情況較為嚴重[5]。一些谷類作物:小麥、高粱、大麥、燕麥等;瓜果蔬菜:蘋果、柑橘、番茄、辣椒等;酒水飲品:蘋果汁、葡萄汁、紅酒等;食用油:橄欖油、菜籽油、葵花油、芝麻油等,以及其他農產品中均檢測出鏈格孢毒素。此外,鏈格孢的孢子還可以釋放過敏原[6]引發哮喘病[7]等,嚴重威脅人類的健康。鏈格孢引起的農作物病害危害如此嚴重,加強有關鏈格孢的研究并建立起有針對性的防控策略和技術,對保障農業生產、保證農產品食用安全顯得尤為重要。

1 鏈格孢屬的分類研究

1816年Nees[8]以細鏈格孢Alternariatenuissima為模式種,最先提出并描述了鏈格孢屬的特征:暗色,具橫、縱隔膜的孢子成鏈著生,在較細的頂端具喙。該屬提出時,分類地位暫不明確,隨后該屬的分類地位又歷經變遷。1832年Fries[9]在他所寫的《Systema Mycologicum》中否認了Nees對于鏈格孢Alternaria的描述,并把其與Torulaalternate合并為一類,并提出一個新屬Macrosporium。1912年Keissler[10]在Nees和Fries的基礎上,又將A.alternata與A.tenuissima和Torulaalternate歸為一類。同時,Stemphylium和Ulocladium屬也被描述為絲狀菌類中的有隔孢子類型。此后,因為越來越多新種的發現,使該真菌類群的分類更加復雜化。直至1917年,Elliott[11]研究了鏈格孢屬各種類后,界定該屬的典型特征是分生孢子倒棒狀,具長喙,而孢子成鏈的特征不穩定,易受環境條件影響,有關鏈格孢屬這一形態特征的界定得到人們認可。1933年Wiltshire[12]在前人研究的基礎上,進一步比較了Alternaria和Macrosporium的基本種,建議將Macrosporium廢除,使用Alternaria為該屬名稱,該建議為大家所認同。至此,鏈格孢屬的分類地位大致確定下來。基于對鏈格孢屬系統的研究,Simmons對鏈格孢屬的形態學特征進行了全面概括和歸納[13]。我國張天宇也出版了專著《中國真菌志-鏈格孢屬》[14]。

一直以來,鏈格孢種級分類難度較大。傳統的種級分類主要是依據分生孢子和產孢結構的形態,包括分生孢子的形狀、大小、分隔、顏色、表面紋飾、喙的有無及形態。菌絲特征、菌落特征、寄主范圍等作為分類的輔助依據。但來自寄主和來自培養基上的鏈格孢(特別是小孢子種)分生孢子形態具有較大差異。在培養條件下,分生孢子形態易受溫濕度、光照等培養條件的影響,而且小孢子種的孢子形態有趨同的傾向,這給準確的種級分類鑒定帶來了很大困難[15-16]。

鑒于從形態學特征難以對鏈格孢進行種級劃分,隨著分子生物學技術的發展,分子序列特征分析已發展成為對鏈格孢屬種類進行鑒定和分類的重要手段。目前多采用保守基因序列對Alternaria進行系統學分析,且逐漸由單基因分析向多基因聯合分析發展(表1)。

表1 鏈格孢分類中主要采用的基因序列

Table 1 Gene sequences mainly used in classification ofAlternaria

基因序列 Genesequence縮寫 Abbreviation核糖體DNA(rDNA)的轉錄間隔區 InternaltranscribedregionofribosomalDNA(rDNA)ITS甘油醛-3-磷酸 Glyceraldehyde-3-phosphategpd甘油醛-3-磷酸脫氫酶 Glyceraldehyde-3-phosphatedehydrogenaseGAPDHAlta1基因 MajorAlternariaallergengene,Alta1Alta1核糖體DNA大小亞基 ThelargeandsmallsubunitsofribosomalDNA18SrDNA、28SrDNA、SSU、LSU內聚半乳糖醛酸酶 EndopolygalacturonaseendoPG組蛋白 HistoneH3、H4翻譯延伸因子1-α Translationelongationfactor1-alphaTEF1或EF1-αRNA聚合酶第二大亞基 RNApolymerasesecondlargestsubunitRPB2微管蛋白 β-tubulinBT1、BT2質膜腺苷三磷酸酶 PlasmamembraneadenosinetriphosphataseATPase肌動蛋白 ActinActin幾丁質合成酶 ChitinsynthaseCHS鈣調蛋白 CalmodulinCAM

Woudenberg等曾利用GAPDH、RPB2和TEF1三種基因序列的數據,對121株鏈格孢進行了系統分類學分析并建立了系統發育樹[1]。Lawrence等結合gpd、Alt al、Actin、Plasma membrane ATPase和Calmodulin 5個蛋白基因編碼位點的數據,對176個從多個資源庫中收集到的鏈格孢種及其相近種進行系統學分析并建樹,揭示了8個特征區分明顯的鏈格孢無性繁殖系[17]。Hou等對兩株從煙草中分離得到的鏈格孢進行了全基因組測序分析和系統發育分析,發現A.longipescx1和A.alternatacx2在330萬年前就發生了分離,并還發現了一些可能與非寄主專化性毒素合成有關的基因[18]。代謝組學也開始應用于鏈格孢的分類研究中。Andersen等利用HPLC技術對分離得到的153株鏈格孢產生的次級代謝產物進行分析,最終根據所產生次級代謝產物的不同,結合形態學特征,將其分為三個鏈格孢菌群A.infectoriaspecies-group,A.arborescensspecies-group和A.tenuissimaspecies-group[19]。

2 鏈格孢對主要農作物的侵染危害情況

據不完全統計,鏈格孢屬病原菌可侵染的農作物和林果植物多達200種以上。下面分別介紹此類病原菌對谷類作物、油料作物、蔬菜瓜果、觀賞花卉、中草藥材以及其他經濟作物的侵染危害情況。

2.1 谷類作物

小麥是重要的糧食作物,近年來,隨著我國矮稈小麥品種的推廣種植,土壤肥力的提高,肥水投入的增加及成熟期氣候變暖,鏈格孢引起的小麥黑胚病在我國不時發生,嚴重影響小麥的產量和品質。據報道我國小麥主產區河南省有些品種受到鏈格孢A.alternata、細極鏈格孢A.tenuissima、小麥鏈格孢A.triticina的侵染,經濟損失嚴重[20-21]。Webley等于1995-1996年調查了澳大利亞小麥、大麥、燕麥和高粱等作物受鏈格孢侵染的情況,發現這些作物均不同程度受到危害[22]。小麥黑胚病還曾在德國和阿根廷等國家暴發,導致小麥產量損失慘重,為此歐洲長期監測鏈格孢對小麥的危害。

2.2 油料作物

油菜黑斑病是油菜上常見病害之一,目前已知的致病菌有蕓薹鏈格孢A.brassicae、甘藍鏈格孢A.brassicicola和蘿卜鏈格孢A.raphani3種,在我國各油菜產區均有發生。西藏因其特殊的高原氣候,當地油菜品種具有抗寒、抗旱、耐貧瘠、含油量高等特點,但隨著種植面積的擴大,西藏地區的油菜黑斑病也不斷加重[23]。

向日葵為世界第五大油料作物。在我國向日葵是第四大油料作物,其栽培面積僅次于大豆、油菜和花生,約為117萬hm2,主要種植地區為內蒙古、黑龍江、山西、新疆、吉林等省/自治區[24]。引起向日葵黑斑病的病原菌有8種,其中向日葵鏈格孢A.helianthi為優勢病原菌[25]。而在印度,向日葵黑斑病同樣危害嚴重,可導致結籽率降低30%～80%,出油率下降30%左右[26]。泰國首次發現長柄鏈格孢A.longipes可侵染油棕并致其發生葉斑病[27]。

2.3 蔬菜瓜果

番茄、馬鈴薯早疫病,又稱為“輪紋病”,是由茄鏈格孢A.solani所導致的一種危害嚴重的世界性植物真菌病害[28];茄子、辣椒早疫病的病原菌也是茄鏈格孢。我們日常餐桌上的胡蘿卜[29-30]、洋蔥[31]、卷心菜[32]、芥菜等蔬菜也均可被鏈格孢屬真菌侵染。

蘋果落葉病這一先前危害并不嚴重的病害,目前在我國很多果樹種植區呈現嚴重的發病態勢。據調查不少果園平均病株率高達55.6%～72.8%,病株率達100%的果園也很常見,該病害一旦發生,大量葉片過早脫落,樹勢趨衰[33]。鏈格孢引起的蘋果落葉病對意大利南部果園危害同樣嚴重[34]。Zhao等在北京首次發現了由細極鏈格孢A.tenuissima引起的甜瓜葉部病害,且發病率達到33.3%～87.5%[35]。 我國新疆的庫爾勒香梨[36]、河北鴨梨[37]、中華獼猴桃[38]、大櫻桃[39]、柑橘[40]等瓜果上也發現了鏈格孢引發的病害。美國加利福尼亞州的開心果[41]、阿根廷的藍莓[42]受鏈格孢危害嚴重。

2.4 觀賞花卉

銀膠菊Partheniumhysterophorus是印度主要鮮切花之一,具有重要的商業價值,近年來銀膠菊早疫病發病率呈增長趨勢,Kaur等首次分離并鑒定其病原菌是大孢鏈格孢A.macrospora[43]。而同為菊科的萬壽菊Tageteserecta是一種集觀賞、藥用、抗菌等多種用途的作物,在我國種植面積呈逐年擴大的趨勢,而鏈格孢引起的萬壽菊黑斑病發病嚴重,種植田塊發病率一般在20%～30%,嚴重時可達95%以上,尤其是7月中旬以后顯著加重,而且蔓延迅速,短時間內即可蔓延至全田,造成嚴重損失[44-45]。

蘆薈Aloeveravar.chinensis(Haw.) Berg是集觀賞、醫療、食用等多種功能于一身的熱帶植物,也是近年來出現的具有巨大發展潛力的藥用花卉資源之一。有研究表明,倒梨形鏈格孢A.obpyriformis侵染導致蘆薈黑斑病發生[46]。

2.5 中草藥材

甘草這一具有重要經濟價值的常用中藥材,隨著近些年來種植面積增加,由豆鏈格孢A.azukiae引起的甘草葉斑病的發生也日趨嚴重,成為影響甘草生產的主要障礙。甘草葉斑病嚴重發生時病葉率高達80.0%以上,光合作用受阻,產量明顯降低,給種植農戶造成了嚴重的經濟損失。豆鏈格孢A.azukiae還可侵染曼陀羅、藤三七、獨活等藥材[47]。2008年―2010年,南京地區種植的傳統中藥材千金子早疫病發生嚴重,其致病菌也是鏈格孢A.alternata[48]。在韓國,人參鏈格孢A.panax對高麗參的危害一直是這一重要中藥材種植所面臨的難題[49]。

2.6 其他經濟作物

Zhao等發現,鏈格孢A.alternata易于侵染受低溫傷害的棉花葉片[50],引起棉花葉片輪紋斑病,最終導致棉花早衰。低溫和鏈格孢復合作用引起的棉花早衰,一度遍及我國各主要棉區,嚴重危害我國棉花生產,造成巨大損失[51]。而在澳大利亞北部地區,由鏈格孢引起的棉花葉部病害[52]也曾廣泛流行,且該病害可貫穿于棉花生長的整個周期,危害十分嚴重。Bhuiyan等采用噴灑農藥代森錳鋅和硝酸鉀的方法來控制病害的發生,并取得了一定的成效[53]。鏈格孢A.alternata還可侵染煙草,引起煙草赤星病的暴發,嚴重威脅煙草生產[54-55]。

3 鏈格孢毒素

一些鏈格孢產生的鏈格孢毒素還嚴重危及農產品的食用安全。人或動物一旦攝入鏈格孢毒素污染的食物,可能導致急性或慢性中毒,某些鏈格孢毒素還有致畸、致癌、致突變作用[56]。

3.1 寄主專化性毒素

由植物病原真菌產生的寄主專化性毒素(host-selective toxins, HSTs)多為低分子量的次生代謝物,有多種多樣的結構,在植物-病原互作中往往作為病原菌的效應子,影響病原菌的致病性[57]。

1933年,Tanaka首次在日本梨黑斑病中發現了參與植物-病原物互作的HST。梨黑斑病菌專化性侵染‘Nijisseiki’梨品種。‘Nijisseiki’梨是1888年在日本千葉縣一個潮濕的院子里發現的自然突變株,在其被發現20年后才開始經濟栽培。因‘Nijisseiki’對菊池鏈格孢A.kikuchiana極其敏感,黑斑病一直嚴重威脅著‘Nijisseiki’梨的生產。Tanaka還發現,真菌濾液中含有危害‘Nijisseiki’梨的毒素,但該毒素并不危害抗性梨品種。這是第一個通過培養濾液的方法證實專化性毒素的例子,隨后該毒素被分離并鑒定為AK-toxin[57-59]。

目前僅在真菌中發現寄主專化性毒素(HSTs),且不超過20種,它們都是一些小分子的次生代謝產物,其中由鏈格孢A.alternata產生的HSTs多達7種(表2)。這7種毒素分別由其相應的病原菌致病型產生,而這些病原菌致病型則是依據其所侵染的寄主命名的[60]。

表2 已知的由鏈格孢產生的寄主專化性毒素(HSTs)

Table 2 Host-selective toxins (HSTs) produced byAlternariaalternata

病害 Disease致病型 Pathotype毒素 Toxin蘋果斑點落葉病 Alternariablotchofapple蘋果致病型 ApplepathotypeAM-toxinⅠⅡ,Ⅲ草莓黑斑病 Blackspotofstrawberry草莓致病型 StrawberrypathotypeAF-toxinⅠⅡ,Ⅲ日本梨黑斑病 BlackspotofJapanesepear日本梨致病型 JapanesepearpathotypeAK-toxinⅠ,Ⅱ柑橘褐斑病 Brownspotoftangerine橘致病型 TangerinepathotypeACT-toxinⅠ,Ⅱ粗檸檬葉斑病 Leafspotofroughlemon粗檸檬致病型 RoughlemonpathotypeACR-toxinI番茄早疫病 Alternariastemcankeroftomato番茄致病型 TomatopathotypeAAL-toxinTa,Tb煙草赤星病 Brownspotoftobacco煙草致病型 TobaccopathotypeAT-toxin

HSTs作為專化性毒素,只危害特定種類植物,而對于其他種類的植物,HSTs則作為效應子激發植物防御反應的產生。HSTs毒素在病原菌分生孢子萌發過程中產生,并在侵染過程中發揮作用。目前在植物細胞中明確了HSTs毒素的4個作用靶點:質膜、線粒體、葉綠體和內質網上的鞘磷脂合成酶(ceramide synthase)。其中AM-toxin作用于葉綠體、質膜;AK-toxin、AF-toxin、ACT-toxin作用于質膜;ACR-toxin、AT-toxin作用于線粒體;AAL-toxin作用于內質網的鞘磷脂合成酶[58]。

3.2 非寄主專化性毒素

鏈格孢產生的各類非寄主專化性毒素(nonhost-selective toxins, NHSTs)可導致各種農產品腐爛變質,并危及農產品的食用安全[61]。鏈格孢產生的NHSTs主要有7種,分別是:鏈格孢酚(alternariol, AOH)、交鏈孢酚單甲醚(alternariol monomethyl ether, AME)、鏈格孢霉素(altenuene, ALT)、細格菌毒素Ⅰ,Ⅱ,Ⅲ(altertoxins Ⅰ,Ⅱ,Ⅲ, ATX-Ⅰ,Ⅱ,Ⅲ)、細交鏈孢菌酮酸(tenuazonic acid, TeA)[4]

4 鏈格孢毒素引發的農產品安全問題

鏈格孢毒素存在谷類作物中,危及主糧的食用安全。Müller等[5]于2001年―2010年,調查了1 064個從德國勃蘭登堡地區收獲的冬小麥樣本,結果發現有30.3%的樣本檢測出細交鏈孢菌酮酸(TeA),8.1%的樣本檢測出鏈格孢酚(AOH),3.1%的樣本檢測出交鏈孢酚單甲醚(AME),2.6%的樣本檢測出鏈格孢霉素(ALT)。TeA是該地區最為常見的毒素,每年都能在小麥樣本中檢測到,2001-2010年十年間,該毒素從小麥樣本的檢出率從1%～4%突增至100%,呈現暴發式發展趨勢[5]。

而Hajnal等于2011年―2013年對塞爾維亞地區小麥含鏈格孢毒素情況進行了檢測,發現68.5%的樣本含細交鏈孢菌酮酸(TeA),12%的樣本檢出鏈格孢酚(AOH),6.5%的樣本檢出交鏈孢酚單甲醚(AME)[62]。

阿根廷是歐洲新鮮水果和加工食品的第二大出口國,從阿根廷出口的谷類、水果和蔬菜中均檢出鏈格孢毒素和其他一些次生代謝產物。Andersen等對阿根廷地區番茄、小麥、藍莓和核桃中鏈格孢的產毒能力進行了研究,結果發現,在其所檢測的菌系中至少有75%有潛在的產毒能力[63]。

Scott報道了鏈格孢毒素在各類農產品中的檢出情況。其中AOH、AME和TeA三種毒素通常可以在蘋果、蘋果制品、蘋果汁、柑橘、橄欖、辣椒、紅辣椒、番茄、番茄制品、向日葵籽、高粱、小麥、阿根廷藍莓和食用油(橄欖油、菜籽油、芝麻油、葵花籽油)中檢測到。AOH和AME在西梅汁、樹莓、紅醋栗、大麥、燕麥、日本梨、柑橘類和胡蘿卜中檢測到。AME和TeA在檸檬中被檢測到。AOH在黑莓、草莓、蔓越莓汁、葡萄汁、覆盆子汁等果汁和紅酒中一般也可以檢測到。ATX-Ⅰ和ATX-Ⅱ在鏈格孢侵染的蘋果、高粱和小麥中也被檢測到[64-65]。

5 鏈格孢病害的防控策略

鏈格孢引起農作物病害的暴發流行與品種、氣候、逆境、土壤、耕作模式等許多因素有關。近年來報道的危害作物的鏈格孢種類逐年增多,危害越發嚴重,加上鏈格孢產生的毒素還嚴重危及各類農產品的食用安全,為此防控鏈格孢病害的發生和危害已成為保障農業安全生產的重要研究課題之一。對于不同種類不同經濟價值的作物,可以采取不同的防控策略。

在北歐馬鈴薯早疫病呈現逐年增長的趨勢。Runno-Paurson等對2010年和2011年當地種植的馬鈴薯進行了調查,發現感病品種發病極為嚴重,2010年馬鈴薯幼苗的發病率達到了70%,而2011年馬鈴薯幼苗早疫病的發病更為嚴重,發病率從2%暴增至91%,五周之內馬鈴薯幼苗全部死亡。相比較而言,抗病品種基本不發病或發病輕。由此可見,培育種植抗病的馬鈴薯品種是早疫病防治的首要任務[66]。在韓國,分別利用防和治兩種方法控制高麗參發生鏈格孢病害。Kim等先利用避雨遮陽的工具、除去死掉的植株等方法預防病害發生,再噴灑一些殺菌劑控制病情的發展[49]。冬棗在貯藏過程中經常會因鏈格孢侵染而腐爛,造成相當大的損失,Yan等研究表明,將采摘后的冬棗蘸取一定量的氨基丁酸(β-aminobutyric acid, BABA),可以有效地控制冬棗腐爛病害的發生,并且能提高貯藏冬棗的品質[67]。de Lima等發現大蒜提取物和橘子精油對胡蘿卜鏈格孢A.dauci和鏈格孢A.alternata有一定控制作用[68]。

鏈格孢種類繁多,分布范圍廣泛,引起的病害種類多,危害廣,已成為世界范圍的病害,并直接影響農產品國際貿易。就我國而言,由鏈格孢引起的病害暴發在近些年顯得尤為突出。由于對該病害的認識不足,研究投入缺乏,使得廣大農戶在病害發生后不僅不能明晰病因,也缺乏有效的防控措施,導致病情逐年遞增,損失慘重,已成為我國農業生產中病害防控的突出問題之一。更何況鏈格孢毒素直接危及農產品食用安全,如何有效解決這一問題理應引起足夠的重視。

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(責任編輯：楊明麗)

Serious damage to crop production caused byAlternariadiseases and the safety of agricultural products

Wang Jing1,2, Zhai Weibo2, Gao Huan2, Han Rong1, Qi Fangjun2

(1.CollegeofLifeSciences,ShanxiNormalUniversity,Linfen041004,China; 2.StateKeyLaboratoryforBiologyofPlantDiseasesandInsectPests,InstituteofPlantProtection,ChineseAcademyofAgriculturalSciences,Beijing100193,China)

AlternariaNees is a widely distributed fungal genus in the natural environment. SomeAlternariaspecies are plant pathogens, causing a range of diseases on a large variety of important crops, and often leading to serious damage to the agricultural production. These plant pathogenicAlternariaspecies often produceAlternariatoxins, which may accumulate in agricultural products, and endanger the safety of edible agricultural products. Therefore, it is necessary to strengthen the studies on the occurrence and management ofAlternariadiseases. Here, progresses inAlternariaspecies classification, the main crops damaged byAlternariadiseases, and the worldwide issues of food and agricultural product safety caused byAlternariatoxins are introduced in this paper. Furthermore, strategies and technologies for management ofAlternariadiseases are also reviewed.

Alternariadisease; toxin; crops production; safety of agricultural products

專論與綜述Reviews

2016-10-18

2016-12-07

國家自然科學基金(31371898); 植物病蟲害生物學國家重點實驗室開放基金(SKLOF201615)

S 432.44

A

10.3969/j.issn.0529-1542.2017.04.002

* 通信作者 E-mail: hanrong@dns.sxnu.edu.cn;fjqi@ippcaas.cn