越南黃檀銹菌與銹菌癭蚊關系*

王 姣 周國英 蘇圣淞 何苑皞 董文統 張 茜 劉君昂

(森林有害生物防控湖南省重點實驗室 經濟林培育與保護省部共建教育部重點實驗室 中南林業科技大學 長沙 410004)

越南黃檀銹菌與銹菌癭蚊關系*

王 姣 周國英 蘇圣淞 何苑皞 董文統 張 茜 劉君昂

(森林有害生物防控湖南省重點實驗室 經濟林培育與保護省部共建教育部重點實驗室 中南林業科技大學 長沙 410004)

【目的】 對越南黃檀銹病及其食菌昆蟲黃檀銹菌癭蚊(雙翅目： 癭蚊科)的生物學特性及其與銹菌發生的關系進行研究，為銹菌癭蚊用于生物防治提供參考。【方法】 通過室內飼養觀察研究不同發育階段的銹菌癭蚊形態特征及生活習性，以及通過定期林間調查及室內觀察，研究銹菌癭蚊銹菌癭蚊的生活史及其與銹菌的關系。【結果】 銹菌癭蚊卵橢圓形，表面光滑，通體透明，背側弧形而腹側平直。幼蟲紡錘形，頭部白色，體兩側是透視可見波浪狀的白色脂肪體，中間橙黃色至紅褐色，幼蟲無足型，體12節。蛹為離蛹，其發育過程可分為前期、中期和后期。雌成蟲全身密被絨毛； 頭黑褐色，三角形； 觸角念珠狀，2+12節，鞭小節呈單結型圓柱狀，其上有環絲； 3對足近等長； 前翅發達，透明，布滿絨毛。雄成蟲觸角念珠狀，2+9節，鞭小節雙結狀，端結中部縊縮而呈近三結狀，每鞭小節的端結有兩輪環絲，基結有一輪環絲； 生殖器基部較粗，前端尖細，其他特征類似雌蟲。幼蟲以夏孢子為食，1個葉片上可發現0～50頭不等的幼蟲，黃色夏孢子堆經其取食后變成灰色孢子堆，對灰色夏孢子堆進行顯微觀察，可發現夏孢子內含物消失、夏孢子內陷或破裂。在澄邁縣9月上旬越冬代老熟幼蟲停止休眠,在繭內直接化蛹，然后羽化為成蟲，9月下旬羽化結束，10—11月為幼蟲暴發盛期，1年發生3代，具有世代重疊現象。越南黃檀銹病幾乎全年均有發生，有2個明顯的暴發期，銹菌癭蚊出現于第2個暴發期，且在銹病第2個暴發期內銹病病情指數與銹菌癭蚊幼蟲數量的相關系數可達0.82。【結論】 黃檀銹菌癭蚊是越南黃檀人工林中新發現的食菌性昆蟲，自然條件下該黃檀銹菌癭蚊對越南黃檀銹病有較為顯著的控制作用，具有一定的生防利用前景。

銹菌癭蚊； 越南黃檀； 銹病； 生物防治； 海南

越南黃檀 (Dalbergiatonkinensis)是蝶形花科(Papilionaceae)黃檀屬落葉喬木，在我國紅木標準(GB/T 18107—2000)中歸為香枝木類(國家質量技術監督局， 2000)，也是世界公認的3種香枝木之一，與海南黃檀、印度黃檀同屬一類，是世界珍稀名貴木材。目前，國內對該樹種的研究多集中于種子萌發、育苗及材質辨別方面。

銹菌癭蚊(Mycodiplosissp.)取食銹菌孢子，屬于雙翅目(Diptera)癭蚊科(Cecidomyiidae)銹菌癭蚊屬，是一種菌食性昆蟲(焦克龍， 2011)。國內最早發現于20世紀90年代，陳秀芬等(1990)報道了以小麥葉銹菌(Pucciniarecindita)、小麥條銹菌(Pucciniastriiformisf. sp.tritici)和咖啡駝孢銹菌(Hemileiavastatrix)夏孢子為食的咖啡銹菌癭蚊(Mycodiplosishemileiae)，描述了成蟲形態特征。高兆國等(1994)對隴東地區小麥條銹菌上的銹菌癭蚊蟲態、生活史及習性進行了介紹。蔡英(2011)系統性地研究了以松楊柵銹菌(Melampsoralarici-populina)夏孢子為食的銹菌癭蚊生物學特性。國外Nijveldt(1969)發表了癭蚊科銹菌癭蚊屬種類所取食的銹菌名錄，Kaushal等(2001)發現以小麥葉銹菌(Pucciniareconditatritici)夏孢子為食的一種銹菌癭蚊(Mycodiplosissp.)，并對其生物學特性進行了研究。Henk等(2011)從世界各地收集了近200株銹菌菌株，并系統調查了來自馬里蘭州的333個植物標本，結果表明銹菌癭蚊是普遍存在的。

2014年筆者在海南省澄邁縣越南黃檀人工林中采集昆蟲，并對所有采集到的昆蟲進行飼養，根據葉片及昆蟲表現出的癥狀成功篩選出黃檀銹菌癭蚊。其幼蟲以越南黃檀銹菌夏孢子為食，黃色的新鮮夏孢子堆經取食后變為灰色，對病情有一定的緩解作用。隨著越南黃檀在我國逐漸推廣栽培，病蟲害防控技術研究尤為重要，為查明新發現的黃檀銹菌癭蚊是否具有控制越南黃檀銹菌的生防潛力，筆者于2015年對該銹菌癭蚊及其與銹菌發生的關系進行了研究。

1 材料與方法

1.1 材料

供試蟲源： 2015-09—11在海南省澄邁縣試驗基地的越南黃檀人工林內采集蟲源，帶回實驗室置于人工氣候箱模擬海南光照及溫濕度條件飼養，飼養條件為光照周期L∶D=14 h∶10 h、溫度為(27 ± 0.5)℃、濕度為70%±5%。

1.2 方法

1.2.1 外部形態觀察 將采集的銹菌癭蚊幼蟲帶回室內，在體視顯微鏡下觀察并拍照，每個蟲態測量40頭并統計大小范圍。然后用鑷子輕輕挑取幼蟲置于裝有越南黃檀帶銹病葉片的指形管內，每管10頭，用棉花封口，每日更換新鮮感病葉片飼養，另將觀察到有卵或蛹的的越南黃檀銹病葉片進行保濕培養，記錄各蟲態的發育初始期、發育歷期等。

2 結果與分析

2.1 黃檀銹菌癭蚊外部形態特征

圖1 銹菌癭蚊形態特征Fig.1 Morphological characteristics of Mycodiplosis sp.A： 卵Egg； B： 幼蟲Larva； C:老熟幼蟲Mature instar larva； D： 蛹Pupa； E： 蛹殼Pupa shell； F： 雌成蟲Imago； H： 雌蟲觸角Antenna(♀)； I： 雄成蟲Imago； J： 雄蟲觸角Antenna(♂).

2.1.1 卵(圖1A) 橢圓形，零散分布，長0.22～0.32 mm，寬0.08～0.12 mm，表面光滑，通體透明，頂端較尖，尾部較鈍，背側弧形，腹側平直。

2.1.2 幼蟲(圖1B、C) 紡錘形，長0.45～1.30 mm，寬0.12～0.40 mm； 頭小，白色； 體兩側透視可見波浪狀白色脂肪體，中間部分橙黃至紅褐色； 幼蟲無足型，頭部常縮入前胸內，偶見伸出； 體12節，每體節兩側均有剛毛。老熟幼蟲主要位于葉片主葉脈處平行排列，吐絲結繭，在葉片的其他部位也有少數老熟幼蟲吐絲結繭。老熟幼蟲身體光滑透明、淡黃色、卵形，腹部至尾部中央深褐色，頭部縮入前胸。

2.1.3 蛹(圖1D) 離蛹，蛹體長1.2～1.4 mm，寬0.47～0.50 mm，其發育過程可分為前期、中期和后期。前期是老熟幼蟲向蛹體過渡階段，蛹體相比老熟幼蟲而言變短變細，可明顯分清頭部與尾部。頭部呈方形且為黑色，有眼點； 尾部變尖； 背部為光滑透明，淡黃色； 腹部至尾部中央深褐色。中期，蛹體整體顏色變深且體型變大，有明顯層次感。蛹體腹視可見白色的翅芽和足均整齊地排列于腹部； 蛹體背視可見頸部到尾部有一條溝壑帶，帶壑兩側開始變白，且有均勻分布的體節； 蛹體側視可見翅芽已初步形成，呈白色透明扇狀，復眼、觸角初步形成。末期，蛹體的腹部背部變白，其他部位均變黑，如翅芽，復眼，及觸角等。蛹羽化前將頭部的薄繭頂破，羽化后會留下白色蛹殼(圖1E)。

2.1.4 成蟲(圖1F、G、H、I) 雌成蟲體長1.2～1.4 mm，全身密被絨毛，頭部黑褐色、三角形； 復眼黑褐色，觸角念珠狀，2+12節，長約1.0 mm，淡黃色，鞭小節呈單結型圓柱狀，其上有環絲； 胸部橙黃色； 腹部8節，黃色； 足細瘦， 3對足近等長； 前翅發達、透明，翅面、翅緣布滿絨毛，后翅特化為平衡棒。雄成蟲體長1.0～1.2 mm，觸角念珠狀，2+9節，觸角長于雌蟲，約1.6 mm，鞭小節雙結狀，端結中部縊縮而呈近三結狀，每鞭小節的端結有兩輪環絲，基結有一輪環絲，鞭小節頸部相對于雌蟲頸部較長； 外生殖器分為2部分，基部較粗，有剛毛，前端尖細，呈褐色。其他特征類雌蟲。焦克龍(2011)認為成蟲觸角的環絲為癭蚊科特有結構，鞭節形態結構是重要的族級和屬級分類特征。銹菌癭蚊屬雄蟲觸角鞭小節呈雙結型，端結中部常縊縮而呈近三結狀，其端結近端部和近基部以及基結的近基部各橫向著生l圈(共3圈)呈延長環狀或套狀的、排列規則的且發達程度一致的環絲，雌蟲鞭小節常呈單結型圓柱狀，或其近基部稍縊縮而略呈雙結型，結部其端部和基部各橫向著生1圈帶狀的，不發達環絲，其間有相對的2條縱向環絲相連，其近端部和基部各著生1輪排列不規則的長剛毛，雌蟲鞭小節頸部相對較短，雄蟲鞭小節頸部相對較長。本文成蟲雌雄觸角特征與焦克龍(2011)報道的銹菌癭蚊屬一致。

2.2 黃檀銹菌癭蚊生活習性

黃檀銹菌癭蚊幼蟲一般出現在夏孢子堆附近，以越南花梨銹菌的黃色夏孢子為食，1個葉片可發現0～50頭不等的幼蟲，黃色夏孢子堆經其取食后變成灰色(圖2)。雌成蟲一般在新鮮黃色夏孢子堆附近產卵，零散分布。幼蟲不能向后移動，只可以向前或左右移動，且移動速度快； 隨著幼蟲不斷的生長，取食的夏孢子也越來越多，對外界抵抗能力越強，食源不足時則會提前休眠。老熟幼蟲一般在葉片主葉脈處結繭化蛹。蛹羽化前將頭部的薄繭頂破，羽化后會留下白色蛹殼，剛羽化成蟲在1 min內無飛行能力，其后的1天時間內活動能力很強，1天以后飛行能力降低，2天后幾乎無飛行能力，隨后死亡。焦克龍(2011)指出銹菌癭蚊屬幼蟲主要取食銹菌類和霉菌類。本文結果與上述報道一致。

圖2 銹菌癭蚊取食癥狀Fig.2 Feeding symptoms of Mycodiplosis sp.

2.3 黃檀銹菌癭蚊生活史

黃檀銹菌癭蚊在海南省澄邁縣1年能完成3代，有世代重疊，以裸露的老熟幼蟲在松軟的土壤中結繭，在繭內以老熟幼蟲越冬，次年9月上旬越冬代老熟幼蟲停止休眠，在繭內直接化蛹，蛹羽化為成蟲，9月下旬羽化結束，10—11月為幼蟲暴發盛期。澄邁縣黃檀銹菌癭蚊年生活史見表1。

表1 銹菌癭蚊年生活史(海南澄邁)①

①●: 卵Egg; -: 幼蟲Larva; △: 蛹Pupa; +: 成蟲Adult;(△): 越冬蛹Overwintering pupa; F: 上旬The first ten days; M: 中旬The middle ten days; L: 下旬The last ten days.

2.4 越南黃檀銹病夏孢子病情指數與黃檀銹菌癭蚊幼蟲消長規律

越南黃檀銹病在海南澄邁幾乎全年均有發生，有2個明顯的暴發期，第1次為3月下旬至6月上旬，第2次為9月中旬至11月中旬，且第2次暴發比第1次暴發更為迅速，但第2次最大病情指數卻比第1次小(圖3)。銹菌癭蚊在越南黃檀銹病第1次暴發時未見發生，而銹病第2次暴發時食銹菌幼蟲數隨著銹病的病情指數升高而不斷增加，但當銹病病情指數剛開始減少時幼蟲數卻還在不斷的增加，隨著銹病夏孢子越來越少，銹菌癭蚊幼蟲數也開始大量的減少(表1)。對9月上旬至12月下旬的越南黃檀銹病病情指數與銹菌癭蚊幼蟲數做相關性分析可得出二者在P值為0.01水平下呈顯著正相關，相關系數為0.82。

圖3 病情指數與黃檀銹菌癭蚊幼蟲數量消長規律Fig.3 Time course of disease index of the urediospore of D.tonkinensis rust and the larvae of Mycodiplosis sp.F,M,L:分別為上、中、下旬First，middle, and last ten-day period of a month, respectively.

3 討論

關于銹菌癭蚊形態學與生物學特性，曹克強(1992)、高兆國 (1994)、蔡英(2011)、焦克龍(2011)等曾有報道，與本研究發現的銹菌癭蚊有以下區別： 1) 小麥條銹菌夏孢子堆經銹菌癭蚊幼蟲取食后病斑由鮮黃變成枯黃，而越南黃檀銹病夏孢子堆經銹菌癭蚊取食后，夏孢子堆會由黃色變為灰白色。2) 本研究發現的銹菌癭蚊卵、幼蟲、蛹3階段體色與小麥、楊樹上銹菌癭蚊均不同，本研究的銹菌癭蚊雄蟲觸角與焦克龍指出的中國已有記錄的11種雄蟲觸角有較為顯著的差別，中國已有記錄的11種銹菌癭蚊雄蟲觸角均為2+12節，本研究發現的雄蟲觸角為2+9節。3) 在發生時期上小麥條銹菌銹菌癭蚊出現于3月、大發生于5月，松楊柵銹菌銹菌癭蚊出現于7月，大發生于8、9月； 而本研究發現的越南黃檀銹菌癭蚊出現于9月，大面積發生于10、11月。綜合上述分析，本研究發現的越南黃檀銹病銹菌癭蚊屬于另一種類。

自然界中以銹菌為食的昆蟲還有一些鞘翅目甲蟲和鱗翅目蛾蝶類昆蟲，但絕大部分是癭蚊科幼蟲。有研究探討了銹菌癭蚊和其真菌性食物來源之間的關系，并認為這種關系對于被銹菌感染的寄主植物有重要意義，因為銹菌癭蚊的取食會減少孢子的數量(Kaushaletal., 2001； Kluthetal., 2001)。利用天敵昆蟲進行病害生物防治現已逐漸成為研究的熱點領域(王宏毅， 2004； Batra， 1963； Roeper， 1995； Krasutskii， 2002)。曹克強(1992)指出銹菌癭蚊的取食降低了病菌再侵染的菌量，在流行上有減緩病害發生的作用。通過對越南黃檀銹病夏孢子病情指數與黃檀銹菌癭蚊銹菌癭蚊幼蟲消長規律的研究，結果表明幾乎全年發病，黃檀銹菌癭蚊銹菌癭蚊對銹病夏孢子有很強的依賴關系，病情越嚴重幼蟲數量也越多，而且由于黃檀銹菌癭蚊幼蟲對銹病夏孢子的取食作用，銹病的下半年的病情指數明顯降低，因此黃檀銹菌癭蚊對銹病的暴發有一定的控制作用。該銹菌癭蚊在自然條件下發生在越南黃檀銹病的第2個暴發期，但在越南黃檀銹病的第一個暴發期夏孢子堆上未發現黃檀銹菌癭蚊，其具體原因有待深入研究。

4 結論

本研究采用雌雄成蟲觸角鞭節形態結構結合幼蟲生物學的方法對取食越南黃檀銹病夏孢子的昆蟲進行了鑒定，結果表明該昆蟲屬于銹菌癭蚊屬，具有世代重疊現象，幼蟲以越南黃檀銹病夏孢子為食，對銹病的病情有一定的緩解作用。本研究發現的越南黃檀銹病銹菌癭蚊屬于另一種類。

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(責任編輯 朱乾坤)

Relationship between the Rust onDalbergiatonkinensisand Its Mycophagous InsectMycodiplosissp. (Diptera: Cecidomyiidae)

Wang Jiao Zhou Guoying Su Shengsong He Yuanhao Dong Wentong Zhang Qian Liu Jun’ang

(CentralSouthUniversityofForestryandTechnologyKeyLaboratoryofCultivationandProtectionforNon-WoodForestTreesofMinistryofEducationHunanProvincialKeyLaboratoryforControlofForestDiseasesandPestsChangsha410004)

【Objective】 This study was intended to reveal the biological characteristics ofMycodiplosissp. (Diptera: Cecidomyiidae), a mycophagus insect of theDalbergiatonkinensisrust, and its relationship with the rust disease, which can provide a foundation for utilizing the insect as a biological control agent for the plant rust. 【Method】 Biological characteristics of different life stages were studied using lab breeding populations, and its relationship with the uredium of rust was studied using field investigation and lab breeding populations．【Result】 The results showed that theMycodiplosissp. is an insect with complete metamorphosis from egg, larva, pupa to adult. The egg is oval, the surface of egg is smooth and transparent. Egg dorsal is slightly uplift like arc, and the ventral is straight. Apodous larva has no feet, it is fusiform with an orange yellow center and white fat bodies on both sides, its white head is small and often retracts into prothorax. The pupa has three developmental stages including initial stage pupa, medium stage pupa and late stage pupa. The female’s moniliform antenna has 2+12 segments, and the male’s has 2+9. The flagellomere of the male is longer than the female, so is its antenna. The base of genital of flagellomere of the male is thick, the front end is tapered, and other features are similar to the female. Larvae ate urediospore, 0 to 50 larvae could be found from one piece of leaf. After fed by the insect, the yellow urediospore heap turns into gray, under microscope the urediospores could be found empty, shrunk or ruptured. In Chengmai County, the overwintered larvae stop dormancy in early September, directly pupate in a cocoon, then pupae into adults, and finish eclosion in late September. October to November is the outbreak period of the larvae. TheMycodiplosissp. could occur three generations a year(in Chengmai)with generation overlapping.D.tonkinensisrust almost occurs throughout the year, with two obvious outbreak periods.Mycodiplosissp. occurs in the second period of the rust outbreak, the correlation coefficient of the disease index of rust and the number of larvae was 0.82.【Conclusion】Mycodiplosissp. is a new mycophagous insect found in planted forest ofD.tonkinensis. Under natural conditions,Mycodiplosissp. shows a significant control effect onD.tonkinensisrust, which suggests a certain potential in biological control of rust disease.

Mycodiplosissp；Dalbergiatonkinensis； rust； Hainan

10.11707/j.1001-7488.20170711

2016-03-18；

2016-07-12。

林業公益性行業科研專項(201304402)。

Q964

A

1001-7488(2017)07-0105-06

*劉君昂為通訊作者。