膠州灣夜光藻種群動態及其大量繁殖的生態機制*

田達瑋 宋書群 陳田田 李 照 劉 云 梁俊華 李才文4①

(1. 中國科學院海洋生態與環境科學重點實驗室 中國科學院海洋研究所 青島 266071; 2. 中國科學院大學 北京 100049;3. 山東膠州灣海洋生態系統國家野外科學觀測研究站 青島 266071; 4. 青島海洋科學與技術國家實驗室 海洋生態與環境科學功能實驗室 青島 266237)

夜光藻是全球主要的赤潮生物之一(Elbr?chter et al, 1998; 錢樹本等, 2005), 廣泛分布于近岸水域和上升流海區(Harrison et al, 2011)。夜光藻赤潮20世紀80、90年代曾在我國近岸水域頻繁暴發(陳漢輝等,1991; 錢宏林等, 1994), 近年來又呈旺發態勢,2008—2015年間《中國海洋環境質量公報》記錄的夜光藻赤潮多達 79次。夜光藻赤潮暴發時, 大量細胞黏附在魚類鰓上使其窒息死亡, 釋放的大量銨也對魚類有害; 赤潮消亡階段, 細胞降解消耗大量溶解氧, 并釋放硫化氫等有毒物質, 破壞水體環境(Smayda, 1997)。夜光藻偏好攝食硅藻, 其大量增殖會影響水體中硅/甲藻比例, 改變浮游植物群落結構(Kiφrboe et al, 1998; Baek et al, 2009); 另外, 夜光藻對魚卵的攝食會造成漁業產量下降(Enomoto, 1956)。

夜光藻的種群動態受環境、生物及自身種群結構等多種因素影響。Miyaguchi等(2005)發現風速和降水會顯著影響夜光藻豐度; 在韓國長木灣(Jangmok Bay)的研究表明夜光藻豐度會隨水溫波動, 在水溫大于28°C時豐度急劇下降(Jang et al, 2010)。Harrison等(2011)認為食物能影響夜光藻的分布; 由于存在競爭關系, 浮游動物數量也會影響夜光藻種群數量(Jang et al, 2010)。夜光藻可通過營養細胞二分裂進行無性繁殖, 也可通過形成配子母細胞產生配子進行有性繁殖(Fukuda et al, 2006), 普遍認為夜光藻的種群增長方式為二分裂(周成旭等, 1994a), 有性繁殖的作用尚不明確(宋書群等, 2016)。Miyaguchi等(2005)發現有性繁殖細胞大量出現是夜光藻赤潮發生的必要條件之一; Sriwoon等(2008)發現綠色夜光藻(green Noctiluca scintillans)有性繁殖引起的種群增長率與二分裂引起的種群增長率相同, 說明二分裂和有性繁殖均可對種群增長起貢獻作用。

膠州灣是我國北方重要的海灣, 受到人類活動影響較大, 部分海區出現了較為嚴重的富營養化現象(Shen, 2001), 國家海洋局統計數據顯示,2012—2014年膠州灣海域連續三年發生了夜光藻赤潮。膠州灣地區夜光藻的相關研究主要集中于20世紀 90年代, 周成旭、吳玉霖等研究了膠州灣夜光藻的種群動態、繁殖方式及營養動力學(周成旭等,1994a, 1994b, 1999); 2000年以后, 僅見張天文等(2009)對膠州灣2006年夜光藻季節動態的研究報道。本文通過月度多學科綜合性調查和密集采樣, 系統研究了夜光藻種群的周年動態變化及其影響因素,探討了膠州灣夜光藻大量增殖的生態機制, 以期為深入揭示膠州灣海洋環境演變及其生態效應提供數據支撐。

1 材料與方法

1.1 航次信息

于2015年1月至12月間, 搭載“創新”號科學考察船逐月在膠州灣開展多學科綜合性調查, 從灣內到灣外共布設 12個站位(圖 1), A3、A5、B2、C1、C3為灣內站位, C4、D1、D3、D5為灣口站位, D6、D7、D8為灣外站位。每次調查于2—3日內完成。

圖1 膠州灣調查站位Fig.1 Deployment of stations in the Jiaozhou Bay

1.2 樣品采集及分析方法

各站位由底到表垂直拖曳中型浮游生物網采集夜光藻樣品, 將樣品置入500mL聚丙烯瓶中, 加中性福爾馬林溶液至最終濃度 5%固定保存。實驗室內將現場采集的樣品濃縮至 100mL, 取 5—10mL亞樣品置于 Hydro-Bios的浮游動物計數框內, 使用體視顯微鏡計數夜光藻營養細胞、二分裂細胞和有性繁殖細胞(圖 2)。

圖2 夜光藻細胞的形態Fig.2 Different morphology of Noctiluca scintillans

使用 CTD(AAQ-1183)獲取溫度和鹽度剖面, 使用MILOS-52自動氣象站記錄氣象數據, 使用Niskin采水瓶分層采集水樣。按照《海洋調查規范》(GB/T 12763.3-2007和 12763.3-2007)采集、保存營養鹽(氨氮、硝氮、亞硝氮、磷酸鹽和硅酸鹽)和葉綠素 a樣品, 營養鹽樣品使用 SKALAR營養鹽自動分析儀測量, 葉綠素 a樣品使用 Turner Trilogy熒光計測量(Strickland et al, 1972)。

1.3 數據分析

采用SPSS 16.0軟件對夜光藻豐度、繁殖個體比例及環境參數進行 Spearman秩相關分析; 夜光藻月平均豐度、繁殖個體比例、環境參數數據作圖采用Origin8.6軟件繪制; 站位圖和夜光藻平面分布圖采用Surfer 12軟件繪制。

2 結果與分析

2.1 環境特征

各站位水溫和鹽度的周年變化示于圖 3a。月平均水溫變化范圍為3.89—25.68°C, 2月水溫整體低于其他月份, 8、9月水溫整體較高。全年水溫最高值為28.48°C, 出現在 8月的 B2站位; 最低值為 2.39°C,出現在2月的B2站位。灣外水溫在1—3月和10—12月比灣內高, 而在 4—9月比灣內低。月平均鹽度變化范圍為 30.03—31.71, 全年鹽度變化較小, 均在夜光藻的最適鹽度范圍內(Elbr?chter et al, 1998); 由于墨水河、李村河和婁山河的淡水輸入, 灣內水體的鹽度年平均值(30.76)低于灣口(30.89)及灣外(30.96)。

各站位氣象參數的周年變化示于圖 3b。月平均風速變化范圍為2.12—3.85m/s, 春、秋季月平均風速較大, 夏季月平均風速最低; 冬季以西北風為主, 其他季節以東南風為主?？傒椛淞孔兓秶鸀?72.90—1289.53μmol/(m2·s), 夏季光照較強, 總輻射量最大;冬季最低。

圖3 水文和氣象參數的周年變化Fig.3 Annual variations of hydrographic and meteorological parameters

氨氮月平均濃度變化范圍為 1.77—12.50μmol/L(圖4a), 除5月和9月氨氮濃度分別出現顯著升高或降低外, 全年氨氮濃度在 3.00—5.00μmol/L之間波動。灣內站位氨氮年平均濃度(6.92μmol/L)高于灣口(4.69μmol/L)及灣外站位(3.72μmol/L), 灣內河流入?？诟浇腁5站位氨氮年平均濃度(11.70μmol/L)高于灣內其他站位(均低于10.00μmol/L)。灣外的D8站位靠近碼頭, 其氨氮濃度也偶現高值(7月氨氮濃度達到 16.16μmol/L)。硝氮月平均濃度變化范圍為2.37—9.83μmol/L(圖 4b), 春、秋季節硝氮濃度較高,冬、夏季節硝氮濃度較低。灣內站位的硝氮年平均濃度(11.49μmol/L)高于灣口(4.65μmol/L)及灣外站位(2.18μmol/L), 灣內北側靠近李村河和婁山河入?？诘?A3、A5站位硝氮年平均濃度分別為 14.06、21.89μmol/L, 顯著高于灣內其他站位(均低于10.00μmol/L)。亞硝氮月平均濃度變化范圍為0.19—1.74μmol/L(圖4c), 1—8月亞硝氮濃度均較低,9—12月亞硝氮濃度有顯著的升高。灣內站位的亞硝氮年平均濃度(0.91μmol/L)高于灣口(0.58μmol/L)及灣外站位(0.48μmol/L)。硅酸鹽月平均濃度變化范圍為 0.77—3.75μmol/L(圖 4d), 5、6、9月硅酸鹽濃度顯著降低, 其他月份硅酸鹽濃度在2.00—4.00μmol/L之間, 灣內站位的硅酸鹽年平均濃度(2.97μmol/L)高于灣口(2.29μmol/L)和灣外站位(1.30μmol/L), 河口處附近站位 A5、C4硅酸鹽年平均濃度分別為 4.30、3.11μmol/L, 高于其他站位(均低于 3.00μmol/L)。磷酸鹽月平均濃度變化范圍為 0.01—0.36μmol/L(圖 4e),磷酸鹽濃度全年均保持較低水平, 僅在5、11、12月出現顯著的升高, 夏季磷酸鹽濃度出現最低值。灣內近河口的 A5站位磷酸鹽年平均濃度0.32μmol/L, 高于其他站位(均低于3.00μmol/L)。五項營養鹽的分布均出現近河口站位(A5、C4)高于其他站位的情況, 陸源輸入可能是營養鹽的主要來源。全年氮磷比普遍較高, 整體呈現磷限制。

葉綠素a月平均濃度變化范圍為0.49—5.02μg/L(圖4f)。全年葉綠素a濃度呈現波動狀態, 春夏季節葉綠素a濃度較高, 秋冬季節較低。灣內葉綠素a年均值為 2.97μg/L, 高于灣口(2.042μg/L)及灣外站位(2.092μg/L), 灣內海泊河、李村河、婁山河河口的A3、A5、C4站位葉綠素a年均值均高于2.80μg/L, 高于其他站位, 表明葉綠素a的濃度受陸源輸入影響較大。

2.2 夜光藻種群動態

2.2.1 種群豐度的時空變化 膠州灣夜光藻種群周年變化幅度較大, 全年各站位的豐度范圍為 0—31.37×103ind./m3, 2月的C4站位出現最大值, 11月的C4站位和12月的A3、B2、C1站位均未發現夜光藻細胞。不同月份膠州灣夜光藻豐度的平面分布如圖5所示。1—2月灣內及灣口高于灣外, 灣內東側靠近海泊河、李村河入?？谔幷疚回S度高于西側站位。3月,各站位間豐度差異不大, 灣口處靠近黃島電廠的 D3站位出現最高值。4—9月夜光藻向灣外遷移, 灣內南側豐度高于北側, 灣口及灣外豐度高于灣內。10月,灣內北側墨水河、婁山河及大沽河入?？谔幷疚回S度高于南側站位, 灣內豐度高于灣口及灣外。11月灣內西側洋河、大沽河入海口處站位豐度高于東側, 灣口黃島電廠附近站位豐度高于灣內及灣外。12月灣內西側及北側站位未觀測到夜光藻, 東側海泊河、李村河婁山河入海口處站位有夜光藻分布, 灣外夜光藻豐度高于灣內及灣口。各站位夜光藻豐度年均值變化范圍為(2.28—7.41)×103ind./m3, 最高值出現在灣口的D3站位; 最低值為灣內的C1站位。

2.2.2 種群結構 夜光藻月平均豐度周年變化示于圖 6a, 月平均豐度介于(0.05—23.39)×103ind./m3;全年呈現雙峰分布, 最高峰出現在 1—4月份, 次高峰出現在7—8月份。2015年夜光藻繁殖個體比例月均值變化如圖 6b, 二分裂個體比例在 1—3月較高;有性繁殖個體比例在 1—4月較高, 在 9月有性繁殖個體比例出現一個較高的峰值(5.17‰), 10月, 二分裂個體比例出現一個較高的峰值(3.87‰), 其余月份兩種繁殖個體比例均在1.5‰以下。

圖5 膠州灣夜光藻豐度(ind./m3)時空變化Fig.5 Temporal and spatial distribution of Noctiluca scintillans in the Jiaozhou Bay

圖6 膠州灣夜光藻種群結構周年變化Fig.6 Annual variation of the population structure in the Jiaozhou Bay

全年各站位夜光藻二分裂個體比例介于 0—31.25‰, 有性繁殖個體比例介于0—29.41‰。各調查站位繁殖個體比例年均值示于圖 7, 二分裂個體比例年均值介于0—3.52‰, 灣內北側3個站位(A3、A5、B2)二分裂個體比例均高于2‰, 南側3個站位(C1、C3、C4)二分裂個體比例介于1‰—2‰, 灣口處三個站位(D1、D3、D5)二分裂個體比例最高, D1、D3均高于 3‰, 灣外三站位(D6、D7、D8)中僅 D7站位二分裂個體比例高于1‰。有性繁殖個體比例年均值介于 0.3‰—4.9‰, 灣內站位間差異不大, 均在 1‰左右, 灣口除 D1外, 其余兩個站位有性繁殖個體比例均高于 3‰, 灣外三個站位有性繁殖個體比例在1‰—2.4‰。

2.3 相關性分析

相關性分析結果見表 1: 夜光藻豐度與水溫、亞硝氮、硝氮呈顯著負相關, 與葉綠素a呈顯著正相關。二分裂與水溫、鹽度、亞硝氮呈顯著負相關, 與葉綠素a呈顯著正相關; 有性繁殖與水溫、亞硝氮、硝氮呈顯著負相關, 與葉綠素a呈顯著正相關。夜光藻豐度與氣象因子無明顯相關性。

圖7 各站位夜光藻不同繁殖方式個體比例Fig.7 The reproductive individual rate of Noctiluca scintillans in different stations

表1 夜光藻種群與環境因子間相關性Tab.1 Correlation between Noctiluca scintillans population and environmental factors

3 討論

本研究的夜光藻周年動態與張天文等(2009)在2006—2007年的研究結果相比, 夜光藻豐度變化范圍相差不大, 但峰值出現時間有較大差異, 可能是不同年份間環境差異造成的。夜光藻豐度年平均值在D3站位最高, 可能是受D3站位附近多家電廠排放的廢水影響; C1站位夜光藻豐度年平均值最低, 可能是由于此站位離岸相對較遠, 且沒有明顯的陸源輸入補充營養物質, 因此夜光藻豐度較低。

夜光藻豐度與水溫存在顯著的負相關性, 說明水溫對夜光藻種群動態有較大影響。結合水溫與夜光藻時空分布分析, 同一月份水溫較低的站位, 夜光藻豐度更高。盡管夜光藻在熱帶、亞熱帶和溫帶的近岸海域均有分布(Harrison et al, 2011), Le Fèvre等(1970)認為夜光藻是冷水種, 而且有研究表明水溫過高會抑制夜光藻種群的增長(鄒景忠等, 1983; 黃長江等,1997; Tada et al, 2004)。本研究發現, 夜光藻豐度較高時(>104ind./m3)水溫均在 3—5°C, 低于歷史資料中其他海區夜光藻赤潮暴發時水溫, 可能是由于不同區域夜光藻最適水溫差異造成的。

夜光藻是異養甲藻, 食物豐富程度會影響其種群動態。本研究中, 夜光藻豐度與葉綠素a之間呈顯著的正相關, 全年夜光藻豐度的雙峰分布也與歷史資料中膠州灣浮游植物數量的冬夏雙峰分布相一致(孫曉霞等, 2011), 說明夜光藻種群增長需要大量浮游植物支持。黃長江等(1997)研究發現夜光藻豐度和葉綠素a之間呈負相關, 該研究中夜光藻豐度遠高于本研究。推測當夜光藻豐度較低時, 對浮游植物的攝食壓力不明顯, 表現出正相關性, 而當夜光藻豐度高時, 對浮游植物有較大的攝食壓力, 表現出負相關性。

夜光藻豐度與亞硝氮、硝氮之間呈顯著的負相關,而亞硝氮、硝氮與葉綠素 a之間沒有顯著的相關性,說明亞硝氮、硝氮這兩種氮源可能直接影響夜光藻增殖。黃偉建等(1993)研究結果也顯示夜光藻豐度與亞硝酸鹽有顯著相關; 蔣曉山等(1992)研究發現在長江口夜光藻赤潮暴發階段, 海水中的硝氮和亞硝氮急劇降低; 周成旭等(1994b)研究表明外界離子變化可以直接影響夜光藻的生理代謝, 并認為氨氮可能對夜光藻的增殖有調控作用(周成旭等, 1999); 結合本文的結果, 顯示硝氮和亞硝氮對于夜光藻的增殖也可能存在調控作用, 其具體作用機制有待進一步研究。

二分裂通過直接產生新個體使得種群數量增加。有性繁殖引起種群增長可能有兩種方式: (1) 直接作用, 夜光藻的配子能夠兩兩結合并成功發育成為營養細胞(Fukuda et al, 2006)。Sriwoon等(2008)推測在泰國灣北部由有性繁殖引起的夜光藻增長遠高于二分裂引起的增長, 說明有性繁殖可直接對種群增長起作用; (2) 間接作用, 夜光藻配子在與營養細胞接觸后, 能夠重啟營養細胞經過一定次數二分裂全部轉變為配子母細胞的程序, 維持其有性繁殖(Sato et al, 1998), 這一過程會使二分裂個體比例增加, 從而間接對夜光藻種群增長起作用。

結合夜光藻豐度和繁殖個體比例分析, 發現各月份二分裂和有性繁殖個體比例并非均勻分布, 兩種繁殖過程均受環境因素的影響。1月夜光藻二分裂和有性繁殖個體比例均較高, 促進種群數量增加, 使得夜光藻豐度在2月出現最高值, 隨后二分裂個體比例降低而有性繁殖個體比例保持較高值, 夜光藻豐度也逐月降低, 表明此階段夜光藻主要的增殖方式可能是二分裂。6月夜光藻的有性繁殖比例開始回升,7月夜光藻豐度和二分裂個體比例均出現了回升, 有性繁殖可能是引起這次夜光藻種群增殖的主要繁殖方式。二分裂個體比例和有性繁殖個體比例與夜光藻豐度均呈顯著正相關(R=0.49, P<0.01; R=0.48,P<0.01), 表明兩種繁殖方式均可引起夜光藻種群數量的增長。

二分裂與水溫呈顯著負相關, 有性繁殖與水溫呈負相關。Uhlig等(1995)研究結果表明夜光藻在5—6°C下就具備二分裂能力, 本研究發現在水溫3—5°C時二分裂個體比例出現較高值, 表明夜光藻二分裂可以耐受更低的水溫。而在 8、9月水溫高于26°C的站位, 雖然葉綠素含量較高, 但均未觀察到夜光藻二分裂個體, 這與高溫對二分裂的抑制有關(黃長江等, 1997)。

二分裂和有性繁殖個體比例都與葉綠素 a濃度呈顯著正相關, 表明二分裂和有性繁殖都需要充足的營養基礎。夜光藻二分裂時口和觸手會消失, 因此需要在二分裂前攝入充足的食物(Elbr?chter et al,1998); Sriwoon等(2008)研究發現只有在投喂食物的情況下綠色夜光藻(green Noctiluca scintillans)才會出現有性繁殖。本研究中5、11、12月葉綠素a含量低,未觀察到夜光藻二分裂和有性繁殖個體; 而6月出現了有性繁殖個體, 卻未觀察到二分裂個體, 結果表明有性繁殖可能比二分裂更快響應食物的恢復, 并通過上述的間接調控使得二分裂個體比例增加。

在本研究中, 鹽度與夜光藻二分裂個體比例有顯著的負相關性, 而在其他研究中并未發現這種現象; 結合周成旭等(1994b)研究結果推測鹽度變化可能對夜光藻的生理過程產生影響。

4 結論

(1) 2015年全年夜光藻豐度呈現冬、夏雙峰分布;夜光藻二分裂及有性繁殖個體比例也呈現出季節分布。

(2) 二分裂可能是 1—4月夜光藻主要的繁殖方式, 而有性繁殖對 6—7月夜光藻的種群數量增長起主要作用。

(3) 夜光藻種群動態受環境因素影響顯著。水溫和種群數量呈顯著負相關, 葉綠素a為夜光藻提供食物來源, 呈顯著正相關, 硝氮及亞硝氮可能直接參與夜光藻代謝, 與夜光藻數量呈顯著負相關。有性繁殖過程不是程序性行為, 受溫度、鹽度、葉綠素a等環境因素的影響。

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