魚類的聽覺特性與應用研究進展

邢彬彬，殷雷明，張國勝，莊 鑫，王羿寧，王振宇，李泓泉，劉 景，劉宏超，許柳雄

（1.上海海洋大學海洋科學學院，上海 201306；2.大連海洋大學海洋科技與環境學院，大連 116023；3.上海海洋大學，大洋漁業資源可持續開發省部共建教育部重點實驗室，上海 201306；4.上海海洋大學，農業部大洋漁業資源環境科學觀測實驗站，上海 201306）

聲音對于許多海洋生物極為重要，海洋生物聲學研究表明，頻率為50～100 kHz的水聲信號在魚類聲通訊交流、定向、覓食和防衛等方面發揮重要作用［1］。魚類像其他脊椎動物一樣，有兩個內耳，位于顱腔內、大腦的兩側，但與陸生脊椎動物相比，魚類沒有中耳和外耳［2］。在魚類內耳中，聽覺毛細胞（sensory hair cell）可以將聲信號轉換為電信號，從而被神經系統識別［3］。大多數魚類能聽到的聲音范圍從50～1 000 Hz，少數魚類能聽到超過3 kHz的聲音，僅有極少數魚類能夠聽到大于 100 kHz的聲音［4－5］。

關于魚類聽覺的研究已有一個多世紀，從早期的研究者認為魚類沒有內耳、聽不到聲音；到如今，從行為學、解剖學、電生理學等不同方面的研究均證實了，魚類不僅能夠聽見聲音，還具備感受聲壓、粒子振動、辨別頻率、辨別方向等能力［6］。關于魚類聽覺特性的研究，至今已涵蓋的學科包括：動物學、聲學、解剖學、生理學、神經電生理學、動物心理學、漁業科學等［7］，是一門多領域綜合的基礎學科。本文通過綜述了魚類聽覺特性的研究進展，并結合近年來的研究動態進行綜了應用前景展望，旨在為我國魚類聽覺的基礎研究以及在現代漁業中的應用提供參考。

1 魚類聽覺研究進展

1903年PARKER［8］首次研究了魚類的聽覺能力。1938年FRISCH和他的學生們對魚類的聽覺能力展開了大量研究工作，并首次提出魚類聽覺閾值和信號辨別能力的測量方法［9－10］。到了20世紀60－70年代，研究者們［11－13］開始使用魚類行為學和動物心理學相結合的方法對魚類聽覺能力進行研究，該方法需要對實驗魚進行馴化，方法繁瑣具有局限性［14］。

20世紀70年代后，隨著醫學領域的進步和發展，電生理方法開始被逐漸用于魚類的聽覺能力測量。傳統的電生理方法是一種侵入性方法，它通過對魚體局部解剖，用電極記錄通過聲音刺激誘發產生的微音器電位來測定魚類的聽覺能力。主要記錄位置包括，聽覺球狀囊［15］、第八神經纖維、聽性腦干和聽性通路中的神經元［16－18］。

另外一種侵入性電生理方法是心電圖法（electrocardiogram，簡稱 ECG）。其原理是，將作為條件刺激的聲音和作為無條件刺激的電擊相結合對實驗魚進行馴化，先放一個聲音刺激，再緊跟上一個適度的電刺激。反復幾次，使實驗魚產生條件反射。然后只放聲音，并根據植入實驗魚體內的電極所記錄的心電圖的變化，來判斷魚類的聽覺閾值和頻率范圍［19］。魚類心電圖的研究開始于 1910年左右［20］，1957年 OTIS等［21］首次記錄了固定于水槽中的魚類心電圖，1969年NOMURA等［22］記錄了游泳狀態下魚類的心電圖。張國勝［19，23］先后使用雙電極和單電極記錄了深蝦虎魚（Bathygobius fuscus）和黃蓋鰈（Pseudopleuronectes yokohamae）的心電圖，并指出雙電極記錄尤其適用于小型魚類。

1971年JEWETT［24］首次使用非侵入性方法，于人頭皮記錄到聽性腦干反應（auditory brainstem response，以下簡稱ABR）。1981年BULLOCK提出這種方法同樣能夠記錄到魚類的聽覺誘發電位（auditory evoked potentials，以下簡稱 AEP）。1998年KENYON等［25］首次使用ABR技術測得了魚類的聽覺閾值，并通過對比傳統實驗方法，認為ABR技術是一種非侵入性、無需復雜行為馴化、測量迅速、對魚體無損傷、實驗魚可重復利用的高效技術手段。

2013年 LADICH［26］根 據 金 魚 （Carassius auratus）的聽力圖，首次比較了使用行為方法和AEP電生理方法所測得的結果，并指出生理感知聽覺閾值不等于行為反應聽覺閾值。在相同條件下，LADICH將行為方法和AEP方法測得的數據進行平均，發現生理聽覺閾值略高于行為反應聽覺閾值，即AEP測得的聽覺閾值通常低估了魚類真正的聽覺能力。因為聲音的質子運動（振動）方式在水槽中和自然水域環境中不同，魚類在自然水域中更多的是依靠質子運動（振動）而不是單純地依靠聲壓來感知探測［26］。SISNEROU等［27］建議，在研究魚類聽覺閾值的時候，可在相似聲音條件下同時使用這兩種方法測量。

2 魚類聽覺的研究內容

2.1 聽覺閾值

聽覺閾值是魚類剛能聽到聲音的最小聲壓值，是魚類最基本的聽覺特性。魚類聽覺閾值的大小通常是用聽覺閾值曲線圖的方式來表示，橫軸為頻率，縱軸為聽覺閾值，曲線的最低點表示在對應的頻率上，聽覺的靈敏度最高。根據曲線不僅可以了解魚類在各種頻率下的聽覺閾值，而且還能判斷出它們的可聽頻率范圍。

大多數魚類能聽到的聲音范圍從50～1000 Hz，少數魚類能聽到大于3 kHz的聲音，僅有極少數魚類能夠聽到大于 100 kHz的聲音［4，28］。LADICH［29］指出，一般聽力頻譜窄而聽覺閾值高的魚類被劃為聽力通才（hearing generalist），而聽力頻譜范圍廣而聽覺閾值低的魚類被劃分為聽力專家（hearing specialist）。兩者的區別是，后者具有專門的生理結構提高了聽覺敏感度，可以聽到更廣的頻譜。聽力通才包括鮭科魚類、鱺魚科魚類以及金槍魚等，聽力專家包括所有的骨鰾總目和鯡形目魚類以及一些金鱗魚科和石首魚科魚類［30］。已知聽力頻譜最廣的僅限于西鯡屬的魚類［31］。

2.2 環境噪聲對魚類聽覺的影響

隨著水域中人為環境噪聲的增加，在降低其它聲波存在的情況下，魚類探測相關聲波的能力受到了顯著的影響，從而迫使魚類的聽覺閾值增大，這種現象稱為噪聲的遮蔽現象［32］。通常只有噪聲在信號頻率周圍某一臨界頻率帶內，噪聲才能有效遮蔽信號。因此，在評估遮蔽是否可能出現時，確定信號頻率所處的動物臨界頻率范圍是十分重要的。

一般來說臨界比隨聲音頻率的增加而增加，在聽覺敏感的頻率范圍內約為15～30 dB，即在敏感頻率范圍內信號聲聲壓比相應的環境噪聲聲壓大15～30 dB以上，魚就能分辨出信號音［32］。

1961年 RICARDSON［33］通過研究指出：魚類存在剩余掩蔽現象，魚類這一現象的顯著性與原刺激聲音的強度和作用時間有很大關系。1983年黃玉霖等［34］通過解剖進行聽力實驗后的鯔（Mugil cephalus）內耳發現：整個橢圓囊連同半規管均有“充血現象”，認為這可能是長時間受到聲強級為痛覺閾或接近痛覺閾的聲刺激作用而引起的暫時性“變聾”的緣故，即剩余掩蔽現象的極端表現形式。

目前，主要研究工作集中在實驗室條件下通過短期或長期噪聲暴露實驗研究噪聲對魚類聽覺能力的影響，使用的噪聲源包括單一頻率的聲音（pure tones）、白噪聲（white noise）［35－36］以及人為噪聲的錄音回放［37］等，少數在野外使用軍用聲吶［38－39］以及地震勘探氣槍［40］等進行了原位噪聲暴露實驗。在噪聲暴露實驗后，利用行為學或者電生理學方法來確定魚類的聽力損傷程度是暫時性聽覺閾值位移還是永久性聽覺閾值位移并對暫時性聽覺閾值位移的損傷程度進行測量。

2.3 對學習聲音的記憶力

目前有關魚類記憶力的研究只對少數種類進行了研究。研究方法多為行為學方法，即投餌與放聲相結合進行馴化的方法。而且結果可能與每天的馴化次數、馴化時間的長短以及加強馴化有關。馬薩諸塞州的科德角海洋生物實驗室對水槽中的6 500條河鱸 （Perca fluviatilis）進行連續播放2周、每天3次長20 s、頻率為280 Hz的聲音，播放后即在投餌區內投放飼料。兩周后，不管在1天中的哪個時段播放聲音，河鱸都會在30 s內自動聚集到投餌區覓食［39］。張國勝等［40］采用 300 Hz脈沖斷續音對許氏平鲉（Sebastes schlegelii）幼魚進行音響馴化，發現在經過2周多的馴化后，間隔10 d后許氏平鲉幼魚的聚集時間為44 s，聚集率為86.3%，這說明許氏平鲉幼魚對馴化聲音的記憶力超過了10 d而且效果明顯。

3 魚類聽覺特性研究的目的

聲音對于許多海洋生物極為重要，并且在捕食者的交流、航行、定向、覓食和探測方面發揮著關鍵作用。在信號傳播范圍和速度方面，水下聲音各具特色的性質和海洋環境中的視覺、觸角、味覺和嗅覺等其它感官的局限性，意味著聲音是大量海洋動物偏愛的傳感介質［41］。

因此，研究魚類的聽覺特性，一方面，為評估海上環境噪聲對魚類健康影響提供參考依據；另一方面，可以幫助我們了解魚類在不同聲場條件下的行為反應以提高捕撈效率。

3.1 評估環境噪聲對魚類的影響

自20世紀60年代以來，地震勘探、聲吶、水下爆破、船舶、海上風電場等海洋經濟建設活動高速發展，同時也給海洋環境帶來了不同程度的噪聲污染，尤其是人為產生的低頻噪聲（＜500 Hz）干擾了魚類生活的水下聲音環境，對魚類的生理、行為以及種群等方面產生了影響［42］。

噪聲對魚類的聽力損傷可以分為暫時性聽覺閾值位移和永久性聽覺閾值位移。魚類長期暴露在低強度噪聲或者短期暴露在高強度噪聲下都可能引起暫時性聽覺閾值位移［43］，由于噪聲的頻率、聲壓級（聲強）、暴露時間不同，不同魚類的聽覺能力不同、聽力組織器官健康狀況不同等，暫時性聽覺閾值位移的水平、持續時間、恢復時間也不同。而永久性聽覺閾值位移則不能恢復，同時伴隨著魚類內耳聽覺毛細胞的死亡。

RICHARDSON［44］在評估環境噪聲對海洋哺乳動物行為和聽覺能力的影響時，按照聲壓級強度大小所產生的影響，進行以下區域分類：可聽區域 （zone of audibility）、反應區域 （zone of responsiveness）、遮蔽區域（zone of masking）、損傷區域（zone of injury）。此方法同樣適用于分析環境噪聲對魚類聽覺能力的影響。

高強度噪聲對魚類的影響主要體現在暫時性聽覺閾值位移及應激水平提高［45］，也會引起血液循環系統和神經組織損傷等［46－47］，同時還會造成魚類行為的改變如趨避噪聲源，逃離攝食、產卵場所等［48］。

室內養殖環境噪聲，主要來源于養殖設備產生的低頻噪聲，殷雷明等［49］的研究結果表明，開放式玻璃鋼水槽內，其環境噪聲源包括主頻率峰值為100 Hz的養殖工作設備與水槽內壁的低頻共振噪聲，并指出長期暴露在100～1 000 Hz低頻強噪聲下，則會影響魚類的生理健康。CRAVEN等［50］的研究結果表明，在循環水養殖環境，環境噪聲在低頻區噪聲達到最高，在102 Hz時達到124 dB。湯濤林等［51］的研究結果表明，羅非魚聲控投餌采用循環水槽，循環噪音呈周期性，噪聲過高時會影響試驗魚食欲。海上環境噪聲，通常包括船舶噪音、工業噪音等人為水下噪音，CHRISTOPHER［52］的研究結果表明，人為水下噪聲對魚類的內耳、側線等感官器官造成損傷，短時間處于水下噪聲環境中，會造成聽覺閾值短暫性位移；長時間處于水下噪聲環境中，會造成細胞組織損傷，聽覺閾值產生永久性位移。WILLIAMS等［53］對船舶發出的水下噪聲的研究結果表明，船舶發出的水下噪聲，會增加海洋生物的死亡率。

3.2 開發新的漁具漁法，提高漁獲效率

進入20世紀后半葉，近海捕撈漁業得到了快速發展，但由于過度捕撈及漁場環境的惡化，中國近海的經濟魚類資源明顯下降，特別是四大海區中的渤海幾乎處于枯竭狀態，如產量曾經很高的小黃魚（Larimichthys polyactis）等現在已形不成漁汛，甚至處于瀕臨滅絕的狀態，即使有少量漁獲也難以達到正常的商品規格。隨著200海里專屬經濟區的劃定、有關國際漁業協定的簽訂及各國對保護本國漁業資源意識的增強，尤其是中日、中韓漁業協定生效后，對我國海洋捕撈業的影響巨大，為了滿足國內市場對水產品的需求，我國漁船紛紛由近海漁業向遠洋漁業發展。研究這些種類的聽覺特性，掌握其行為特征，進而利用魚類行為特性開發新技術，對于遠洋漁業新漁場的開發具有十分重要的意義［54］。

隨著對魚類聽覺特性研究的深化必然會帶來漁具漁法上的創新和改革，使生產中采用的漁具漁法更適應魚類的行為反應研究，從而提高生產效率，降低能耗，有效地利用漁業資源。同時，其研究成果還可為設計生態友好、選擇性高效的漁具漁法提供基礎數據，為科學合理的開發漁業資源和漁業可持續發展提供技術支持［55］。

3.2.1 新漁具漁法

隨著科學技術的進步和漁業生產規模的擴大，單一、簡陋的漁具漁法已經不能適應需要了。現在不少漁業捕撈單位的漁具漁法仍停滯在20世紀80年代的水平，自動化程度低、作業耗財耗時耗力，而所獲漁產量還不盡如人意。捕撈輔助設備如水平探魚儀、垂直探魚儀、音響喚魚器、聲波擬餌釣、氣泡幕音響誘魚、趕魚器等，都是聽覺研究應用于實踐的例子并證明基于聽覺研究的新型漁具漁法不僅具有更高的捕撈率，也可以節省不必要的消耗。例如，聲趕魚裝置就是根據魚類對噪聲產生厭感和對敵害魚叫聲產生驚恐的特點而設計的一種新型漁法。聲趕魚應用于海洋捕撈（如張網、圍網、圍刺網作業）中，在進行遠洋捕撈過程中，當使用圍網對日本鯖（Scomber japonicus）、竹?魚屬魚類（Trachurus）、屬魚類（Sphyraena）等中上層魚類進行捕撈時，在網具包圍圈的缺口處，播放海豚叫聲，對上述魚群能夠起到一定的驅逐作用，從而獲得更好的捕撈效率。在淡水捕撈中，也廣泛用于“趕、攔、刺、張”聯合漁法［43］。

通過研究魚類的聽覺特性并將此技術配合漁具漁法的改良投入生產實踐，從而提高生產效率，降低能耗，有效地利用漁業資源，這將是未來一段時間魚類聽覺研究學者應該考慮的問題。此外，關于魚類聽覺特性的研究成果還可為設計生態友好、從而實現選擇性捕撈，實現科學合理的開發漁業資源和漁業可持續發展［55］。

3.2.2 音響馴化性牧場

魚類對聲音的行為反應主要有：正反應，即游向聲源；負反應，即游離聲源；無反應，這包括在起初有所反應，而后對聲響產生適應性而無動于衷［44］。聲誘捕撈技術，正是利用魚類對聲音的正反應，在水中播放魚類的生物噪聲（如攝食噪聲、生物發聲、游泳噪聲等）使魚集群，并誘導魚群進入預定的捕撈區域，從而達到集中捕撈的目的［42］。聲誘魚類實驗所用的聲源主要為：人工合成音（正弦波［45－47］、矩形波［48］、脈沖音［49］等）和生物噪聲［50］，這些實驗為音響馴化型海洋牧場提供了理論和數據基礎。

早期日本在海洋牧場中使用該方法對牙鲆（Paralichthys olvaceus）、真鯛（Pagrus major）、黑鲪（Sebastodes fuscescens）、許氏平鲉等魚類進行了音響馴化［45］，達到了聲誘魚類集群的效果，并在此基礎上實現了聲導魚技術。其中，較著名的是在日本鹿兒島海域進行的真鯛聲導魚實驗［51］。具體來看，自20世紀70年代開始，日本就以真鯛、牙鲆、黑鮶等作為對象魚類，開發建設了音響馴化型海洋牧場，分別在大分縣、長崎縣、島根縣等內灣海域進行了海洋牧場開發事業。用300 Hz的正弦波聲音對真鯛放流魚苗進行音響馴化后，放流到海洋牧場水域，當齡魚的平均回捕率能達到11.64%；在島根縣、新瀉縣等地的沿岸海域開發建造了以牙鲆為音響馴化對象的海洋牧場，通過對陸上設施中間育成的種苗和受過音響馴化的種苗的放流效果進行比較，回捕結果表明，音響馴化群的回捕率比對照群高2倍，且放流后2年后的回捕率高達21.5%；在宮城縣等地開發了以黑鮶為主要對象的音響馴化型海洋牧場，實際效果表明黑鮶的稚魚在海上進行音響馴化放流管理也是可行的。有關音響馴化型海洋牧場的基礎研究，美國、加拿大及歐洲的一些國家也進行了不同程度的研究［42］。目前，聲音在海洋的人工放流、資源調查、保護以及集約化養殖等方面已經大規模使用并取得了良好效果，海洋牧場技術已趨成熟。因此，可以參照聲音在海洋進行增養殖工作，同時，加快研究聲音在淡水增養殖上的使用方法與手段，促使聲音在淡水增養殖上的廣泛應用，加快淡水牧場的建設，為淡水增養殖的健康、持續、快速發展提供新的技術手段。

相比于日本、美國等其它海洋大國，我國起步較晚。2003年張國勝等［52］提出了海洋牧場在我國海域建設的意義和可行性，并為我國海洋牧場的建設發展提供了詳實的理論依據和實踐指導意見。

海洋牧場為盡快恢復沿海漁業資源，保護海域環境，促進中國漁業的可持續發展提供了明確的目標，因此，在未來海洋建設中，可以在沿岸海域有目標、有計劃、有步驟地開發建設海洋牧場，實施牧場化增養殖。在旅游城市近岸海域建設音響馴化型海洋牧場，利用魚類音響馴化等水產生物行為控制技術及海洋環境監控技術等海洋高新技術管理海洋牧場，提高增殖效益。同時開發游釣漁業，擴大旅游資源，加快產業調整。因此，研究我國主要海水經濟魚類的聽覺特性，建設音響馴化型海洋牧場，運用水聲學方法馴化和控制放流魚類，對主要魚類資源動態進行科學管理，必將成為我國走“耕海牧漁”的道路振興沿岸近海漁業的重要方向之一。

3.2.3 養殖業提高餌料利用率

隨著人們對水產品需求量的增加，水產養殖業得到了較快的發展，設施化水平和集約化水平也不斷地提高。如何保持良好的養殖水域環境一直是養殖戶們所關心的問題，養殖水域中溶解氧、溫度、氨氮等環境因素的波動往往會造成魚類的異常行為，嚴重的話更會導致出現大面積的死亡，餌料就是影響養殖水域各個環境因素變化的一個重要影響因子。因此，在水產養殖業中，通過研究魚類的聽覺特性，可以幫助我們提高魚類在餌料攝食效率，為餌料投喂過程中的控制和決策提供理論支持。

我國設施漁業的養殖方式多樣，其共同的特點一是集約化程度提高，二是投喂高質配合餌料，三是精細的喂養，四是嚴格的管理。它的核心是強化養殖，科學投喂。但在集約化程度提高，魚產量大幅度增長的情況下，水質易于惡化，加上其它因子的超標和用于防治魚病的用藥不當，使其品質下降，甚至危及魚的生命，毒物殘留也不符合相關標準。因此，設施漁業對合理施肥、科學投餌技術的需求是急迫的。“音響馴化”投餌技術是在魚類聽覺特性研究的基礎上發展起來的一種實用、科學的新技術，其利用魚類的聽覺特性，通過播放特定頻率的聲音并配合餌料投喂，從而實現合理、科學投喂及降低餌料沉積，有利于保護水質，推動設施漁業快速、持續、健康發展。

3.3 提高養殖魚類的生長效益

在采用人工投餌型飼養的水域中，如果對魚種進行馴養，可以提高餌料的利用率，同時餌料的利用率也是衡量投飼技術與管理水平的重要標志。在高密度飼養條件下，養殖魚在攝食時是互相爭食的，經過馴養后，一般在投喂時養殖魚可以全部上浮攝食，但是，仍然會有一定量的餌料沉降，沒有得到充分利用。研究養殖魚類的聽覺特性，利用聲音（誘集）控制其行為，使魚種適應環境，建立條件反射。馴化成功后，養殖魚類一聽到刺激音便會立即上浮覓食，飼料利用率極高，幾乎沒有沉降［56］。在水產養殖業快速發展的今天，投餌型養殖方式也對養殖水域造成了嚴重的污染。投餌養魚對水質的污染，主要是大量殘餌、魚糞和魚的代謝廢物進入水中，水體接納了大量的氮、磷、有機碳等植物營養素，導致浮游生物大量增殖，使水域富營養化，增加了水中有機質的負荷和氨等有毒代謝物質的濃度。由于水底沉淀中有機質的分解，產生大量的H2S、NH3、HS－及有機酸，不僅對魚類而且對底棲動物產生很大的影響。用來養殖的沿海或內灣，在經營一段時期后由于水質富營養化的影響，將很難再度利用，嚴重制約了水產養殖業的健康發展。在造成養殖水域嚴重污染的原因中，飼料投喂技術低是最值得關注的［57］。因此，非常有必要在投餌型水產養殖業中使用魚群聲誘控制技術，徹底改變飼料投喂技術低的現狀，盡可能減少飼料的沉積，提高飼料利用率，從而較好地改善養殖水域環境，減輕污染，使養殖魚類健康、持續、快速發展。

4 小結

綜上所述，在魚類聽覺能力研究中，首先需要對水下聲音環境進行分析研究。在以往研究中，魚類的聽覺能力研究多數是在實驗室中進行，通過分析得出魚類的聽覺敏感頻率范圍和相對應的聽覺閾值，但這并不能完全代表實際野外水體中，其聽覺反應閾值。今后我需加強野外驗證實驗，對自然條件下的實際水下聲音環境進行長期監測，在天然條件下按照行為學方法聽覺研究實驗，充分研究魚類理論聽覺水平與野外水域中行為反應閾值的關系，從魚類聽覺能力的基礎研究推廣到實際應用中去。

因此，今后對我國主要經濟魚類的聽覺能力進行研究，掌握其聽覺特性，控制魚群行動，創建生態健康、環境友好、資源養護的現代海洋漁業生產模式，保障人海和諧發展，是我國海洋與漁業科技工作者的當務之急。