于一雷,郭菊蘭,武高潔,呂詩昆
(1. 中國林業科學研究院濕地研究所濕地生態功能與恢復北京市重點實驗室,北京 100091;2. 海南清瀾港紅樹林自然保護區管理站,海南 文昌 571000)
紅樹林生長于熱帶和亞熱帶海岸潮間帶,是由受到周期性潮水作用下的常綠灌木、小喬木組成的潮灘濕地群落。紅樹林植物大致分為真紅樹植物和半紅樹植物。紅樹林濕地生態系統與珊瑚礁、鹽沼、上升流區生態系統并稱為地球上生物多樣性最豐富、生產力最高的四大海洋自然生態系統[1]。紅樹林面積雖小,但作為熱帶、亞熱帶特有的海岸濕地類型,對維護生態平衡、保護海岸生態系統起著重要的作用[2-3]:保育濱海濕地生物多樣性,發達的潮溝為大量生物提供棲息地環境[4],還具有物質生產、防風固沙、凈化水質,以及有旅游、美學等[5-6]功能。具有豐富生物多樣性的清瀾港自然保護區紅樹林生態系統,具有多種功能和社會價值,在沿海防護林體屏障方面起到重要作用。

圖1 海南清瀾港紅樹林位置及樣品采集點
大量工業、農業及生活污水排入河口、海灣地區,導致紅樹林面積減少、生物多樣性降低[7-8]。目前,紅樹林水質的研究主要集中在水體富營養化和有機物污染方面。污水中較低的氮磷元素在一定程度上促進了紅樹林的生長[9],然而高氮磷含量的大量污水會造成紅樹林成片死亡甚至消失。水產養殖是紅樹林氮磷營養鹽的一個重要來源[10],但是高濃度的氮磷改變了浮游植物群落結構、種群數量及其多樣性[11],最終導致水體向富營養化方向發展。近幾年,東寨港紅樹林水體氮磷濃度超標、有機污染指數較高,基本處于中富營養化狀態,且降低的趨勢不明顯[12]。清瀾港紅樹林保護區一直面臨著農業、生活污水以及蝦塘養殖的影響,因此,開展其浮游植物群落結構及與水質關系的研究,對紅樹林水體污染防治、紅樹林資源保護具有重要意義。
本研究通過野外現場設置水體監測點,多次進行樣品采集和分析,研究紅樹林不同水體中浮游植物群落結構、密度及生物量特征、水體氮磷等水質特征,闡明浮游植物群落結構及與水質特征之間的關系。
清瀾港紅樹林濕地自然保護區(以下簡稱保護區)于1981年建立,是我國第二個紅樹林自然保護區,位于海南省東北部文昌市界內,總面積2 906.57 hm2,其中紅樹林面積1 223.3 hm2,灘涂和水域面積1 724.7 hm2。保護區有3塊區域,主要區域位于文昌市東南方的八門灣沿海岸,總面積 2 019.9 hm2,其中紅樹林面積835.4 hm2,灘涂和水域面積1 184.5 hm2[13]。保護區屬熱帶季風季候,年平均氣溫24.1 ℃,最冷月平均最低氣溫18 ℃,歷史極端最高氣溫39.1 ℃,極端最低氣溫4.7 ℃[12]。清瀾港八門灣深入內陸,有文昌江和文教河匯入灣內,沿岸土壤淤泥質且較深厚,生境很適宜紅樹林的生長。潮汐屬于不規則全日潮,八門灣最高潮位2.38 m,最低潮位0.01 m,平均潮差0.75 m,最大潮差2.07 m,潮差大,潮間帶相應較寬[13]。
保護區是我國紅樹林資源數量和種類最多、樹齡長、面積最大的地區。紅樹林植物群落保持完整,主要有14種類型。根據各種資源調查資料統計,清瀾港保護區的紅樹植物有24種,種類占全省的92.3%,占全國的85.7%,占全世界的27.9%;半紅樹植物有20種,隸屬15科19屬。紅樹植物中有水椰、海南海桑、杯萼海桑、卵葉海桑、擬海桑、木果楝、正紅樹、尖葉鹵蕨等珍貴、稀有和瀕危的物種[14]。
在清瀾港紅樹林濕地水域中設置10個監測點(圖1),分別于2015年11月、2016年3月和8月進行3次樣品采集。采用哈希便攜式水質檢測儀,現場測試水體pH、溫度(T,℃)、溶解氧(DO, mg/L)、電導率(EC,μS/cm)和ORP(mV)。利用25#浮游植物網采集浮游植物定性鑒定樣品,同時,采集1 000 ml 浮游植物的定量水樣,水樣中加入魯哥試劑(用量為水樣量的1.5%)固定樣品。定量水樣靜置沉淀48h后,移去上層水,濃縮到30 mL,取0.1 mL于浮游植物計數框中,蓋上蓋玻片,于Olympus BX51顯微鏡40倍物鏡下觀察,取100個視野進行計數。另外,每個監測點采集用于分析主要水質指標的樣品1000 mL,用于分析營養元素和金屬元素。

表1 藻類和水質監測點相關信息
藻類群落優勢度和多樣性指數計算公式如下:
優勢種的判定采用McNaughton優勢指數[15]Y,當數值大于0.02時確定為優勢種,計算公式為

(1)
Shannon-Wiener多樣性指數[16-19]:
(2)
Margalef物種豐富度指數[20]:
D=(S-1)/log2N
(3)
Pielou物種均勻度指數[21]:
J=H′/log2S
(4)
式中:Ni為第i種的個體數;N為同一樣品中的個體總數;fi為第i種在各監測點出現的頻率;S為所有監測點的藻種總個體數;Pi為第i種的個體數與樣品中總個體數的比值(Ni/N)。
對應分析是非線性多元直接梯度分析方法,能有效研究生物分布與環境之間的關系,結合眾多環境因子進行分析,信息量大,結果直觀明顯,能更好地反映群落與環境的關系,是分析生物群落與環境因子間復雜關系的有效方法[22-23]。
3.1.1 種類組成及優勢種變化
優勢度是作為表明水體中浮游植物優勢種群的指數。清瀾港紅樹林濕地調查期間共檢出浮游植物7門,74種(屬)。其中,藍藻門13種,占17.6%;硅藻門35種,占47.3%;綠藻門13種,占17.6%;隱藻門4種,占5.4%;裸藻門3種,占4.1%;甲藻門3種,占4.1%;金藻門3種,占4.1%。根據優勢度指數計算結果,八門灣水體在2015年11月時優勢種為硅藻門角毛藻(Chaetoceros),在2016年3月和8月的優勢種為硅藻門小環藻(Cyclotellasp.)。紅樹林潮間帶水體在2015年11月無優勢種,在2016年3月時優勢種為藍藻門假魚腥藻(Pseudoanabaenasp.),在2016年8月時優勢種為甲藻門多甲藻(Peridinium),亞優勢種為硅藻門舟形藻(Navicula)。紅樹林養殖水體在2015年11月時優勢種為藍藻門微囊藻(Microcystis),亞優勢種為綠藻門小球藻(Chlorella),在2016年3月時優勢種為藍藻門微囊藻(Microcystis),亞優勢種為金藻門錐囊藻(Dinobryon),在2016年8月時優勢種為隱藻門藍隱藻(Chroomonasplaciodea)。
八門灣水體以硅藻為主,同時小環藻(Cyclotellasp.)是代表性的耐污藻類,這與深圳福田紅樹林藻類的檢出結果[11]類似,一定程度上說明水體處于中富營養狀態。紅樹林以甲藻和藍藻為主,說明水體處于中營養向富營養轉化狀態。紅樹林養殖水體以藍藻為主,同時,養殖水在2016年8月時的優勢種隱藻,其適宜在營養鹽濃度較高水體中生長[11, 24]。這主要由于養殖導致水體中氮磷濃度過高所引起。
3.1.2 浮游植物密度
在調查研究期間,清瀾港紅樹林不同水體類型之間浮游植物密度差異明顯(圖2),其變化范圍為46.15×104~21 699.26×104L-1,均值為7 847.59×104L-1。浮游植物密度水體與富營養化水平之間存在一定的關系[25],數值均大于104L-1,水體均已表現為富營養化趨勢。

(a) 2015年11月

(b) 2016年3月

(c) 2016年8月

(d) 平均值
不同水體中浮游植物密度的時間變化也明顯不同。其中,八門灣水體在2016年3月時浮游植物密度最低,在2015年11月略有升高,到2016年8月時為最高值;潮間帶水體在2016年3月時浮游植物密度最高,在2016年8月和11月時密度接近;養殖水體在2015年11月時最高,其次為2016年8月,最低為2016年3月。3次樣品采集期間,養殖水體中浮游植物的密度均為最高值,另外,八門灣水體在2015年11月和2016年8月時浮游植物密度高于潮間帶,2016年3月時則相反。從3次采集的樣品浮游植物密度均值可以看出,養殖水體中密度最高,其次是八門灣和潮間帶,后兩者密度數值接近,其中八門灣略高于潮間帶。浮游植物生長需要適宜的溫度和充足的營養元素,從表2看出,不同水體溫度的變化及均值接近,說明溫度條件類似。熱帶和亞熱帶地區溫度和光照條件對浮游植物的影響作用不如溫帶地區作用明顯[26],養殖水體的氮磷含量顯著高于其他水體,這可能是導致其水體中浮游植物密度最高的原因。

表2 不同水體類型水溫變化及均值
3.1.3 浮游植物群落物種多樣性
本研究中浮游植物群落結構主要采用Shannon-Wiener多樣性指數(H′)、Margalef物種豐富度指數(D)和Pielou物種均勻度指數(J)來描述(圖3)。
Shannon-Wiener指數說明群落中生物種類增多,代表了群落的復雜程度增高。2015年11月,八門灣、潮間帶和養殖水體指數均值分別為1.16、1.41和0.19;2016年3月時,均值分別為1.00、0.84和0.75;8月時均值分別為0.81、1.37和0.98。除3月份八門灣高于潮間帶外,其余時間均值由大到小順序為:潮間帶,八門灣,養殖水。八門灣水體在8月時HN17和HN18指數較低,分別為0.26和0.80。潮間帶指數的時間和空間變化較大,其中HN30在11月時出現最高值(1.90)。養殖水體不同監測點之間差異較大,其中HN28在8月時出現最高值(1.77),其次為11月時的HN27(1.56)。Margalef豐富度與Shannon-Wiener指數關系最密切。不同水體類型豐富度指數大小順序與Shannon-Wiener指數一致。2015年11月時,八門灣、潮間帶和養殖水體均值為6.0、3.0和5.0;2016年3月時,均值分別為4.5、6.33和4.67;8月時均值分別為6.25、6.0和7.0。豐富度指數顯著的特點是潮間帶水體在11月時HN30出現最高值(18.0),除此之外其余監測點在不同時間的數值變化不明顯。
Pielou均勻度指數反映的是群落中各物種個體數目分配的均勻程度。2015年11月,八門灣、潮間帶和養殖水體均值為0.70、0.76和0.14,2016年3月時,均值分別為0.68、0.49和0.47,2016年8月時均值分別為0.46、0.78和0.50。不同水體均勻度均值順序與Shannon-Wiener指數和豐富度指數順序一致。八門灣水體除在2016年8月HN17、HN18和HN20均勻度指數較低外,其他監測點數值均較高,均大于0.5。潮間帶除在2016年3月時HN29(0.36)和HN30(0.26)較低外,其他監測點數值均大于0.6,且相互之間數值接近。養殖水體在2016年3月時HN27出現最高值(0.97),其次為2016年8月時的HN28(0.91)。

(a) Shannon-Wiener多樣性指數

(b) Margalef豐富度指數

(c) Pielou均勻度指數
水質較好水體中的浮游植物種類較多且種間均勻,表現為多樣性和均勻度指數較高。與此相反,重污染水體的多樣性和均勻度指數較低。Shannon-Wiener多樣性指數為0~1時,水體為重污染; 1~3時,水體為中污染,其中, 1~2時,水體為α-中污染, 2~3時,水體為β-中污染;大于3時,水體為輕污染或無污染[20]。重污染的水體包括八門灣的HN20(2015年11月、2016年3月和8月)、HN17(2016年8月)、HN18(2016年8月)和HN22(2016年3月),潮間帶HN26(2016年11月)、HN29(2016年3月)、HN30(3月),養殖水體的HN27(2015年11月和2016年8月)、HN28(2015年11月和2016年3月)和HN31(2015年11月、2016年3月和8月)。除潮間帶水體的HN30(2015年11月)監測點為β-中污染外,剩余不同時間的監測點樣品皆為α-中污染,但無輕污染或無污染水體。深圳福田紅樹林水體處于中富營養化狀態且向富營養化過渡的階段[11],一直面臨水體富營養化的威脅。
清瀾港紅樹林不同水體中氮磷濃度見圖4。氨態氮:八門灣水體除HN17外,其余監測點不同時間的變化不明顯。HN17在2016年3月時濃度最高,其次為2015年11月,最低為2016年8月。潮間帶水體時間變化和空間變化明顯,2016年8月時在HN26和HN30分別出現最高值和次高值。養殖水體在2016年8月時濃度明顯高于2015年11月和2016年3月,且8月時在HN31出現最高值(2.29 mg/L)。亞硝態氮為硝化和反硝化反應中間產物。八門灣HN17亞硝態氮濃度變化情況為:2016年3月(0.20 mg/L)>2015年11月(0.13 mg/L)>2016年8月(0.09 mg/L)。潮間帶水體不同監測點空間差異明顯,其中HN30在11月時濃度最高(0.12 mg/L)。養殖水體除2016年8月時HN31為最高值(1.15 mg/L)外,其他各點濃度數值極低。硝態氮在3種水體中的時間變化趨勢類似,表現為在2016年8月時濃度最高,其次為2016年3月,2015年11月時最低。除養殖水體HN31點在2016年8月時為最高值(7.67 mg/L)外,其他監測點空間變異不明顯。總磷在2015年11月時濃度高,空間變異性大,尤其是八門灣水體的HN20(2.09 mg/L)和HN22(3.10 mg/L)。潮間帶HN30在2015年11月時與其他時間相比濃度較低(0.59 mg/L)。對比分析不同水體的時空變化特征,發現養殖水體不同監測點之間時空變化明顯,在2016年8月份時多出現極高值。不同水體總磷在2015年11月時濃度較高并且變化明顯。
根據Redfield假設[28],典型藻類分子式為C106H263O110N16P,得出氮磷含量比值為7.2∶1。表明理論上若氮磷比小于該值,則氮為限制藻類生長元素;氮磷比值大于該值,則磷為限制元素。清瀾港紅樹林不同水體的TN/TP比值,2015年11月時除八門灣HN17和HN18比值大于7.2外,其他皆遠小于7.2(范圍為0.6~6.5,均值為1.5),表明2015年11月時氮為藻類生長限制因素;2016年3月時TN/TP比值范圍12.3~118.5,均值為36.4;2016年8月時除潮間帶HN28比值為5.0外,其余范圍為7.4~39.8,均值為20.8,2016年3月和8月時八門灣、潮間帶和養殖水體大部分監測點的藻類生長限制因素為磷。藻類生長限制元素也因地因時而異,如海南東寨港紅樹林初期不存在限制因素,而后期磷成為限制元素[12]。東寨港紅樹林中的養殖明顯改變了水質成分,增加了豐富的磷,導致氮磷比變化,結果氮為限制因素[10]。

(a) NH3-N



(d) TP
采用Canoco4.5軟件對浮游植物群落與水質關系進行對應分析。分析之前對物種和除pH外的環境數據都進行lg(X+1)轉換。首先對物種數據矩陣進行降趨勢對應分析(DCA),根據分析結果中排序軸數值大小特征,判斷下一步分析方法。數據分析表明,2015年11月和2016年3月的數據采用線性模型合適,而2016年8月數據適合采用單峰模型。 2015年11月、2016年3月和8月時浮游植物和水質對應分析結果分別見圖5、圖6和圖7。

圖5 2015年11月浮游植物與水質RDA對應分析

圖6 2016年3月浮游植物與水質RDA對應分析

圖7 2016年8月浮游植物與水質CCA對應分析


a. 群落結構方面,調查期間共鑒定出浮游植物7門(藍藻門、硅藻門、綠藻門、隱藻門、裸藻門、甲藻門、金藻門),74屬(種)。
b. 密度及多樣性方面,養殖水體中浮游植物密度最高,其次是八門灣和潮間帶,范圍為46.15×104~21 699.26×104L-1,均值為7 847.59×104L-1。除2016年3月份外,Shannon-Wiener指數、Margalef豐富度與均勻度指數均值從大到小順序一致為:潮間帶,八門灣,養殖水。
c. 與水質關系方面,2015年11月時氮為藻類生長限制因素,而2016年3月和8月時大部水體限制因素為磷。藻類主要與氮磷營養鹽及金屬離子密切相關,季節變化對其影響不明顯。
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