岷江干旱河谷區典型灌木對干旱脅迫的生理生化響應

何建社,張 利,劉千里,朱欣偉,劉興良,馮秋紅,羅 達,史作民, 4,*

1 阿壩藏族羌族自治州林業科學技術研究所,汶川 623000 2 四川省林業科學研究院,成都 610081 3 中國林業科學研究院森林生態環境與保護研究所,國家林業局森林生態環境重點實驗室,北京 100091 4 南京林業大學南方現代林業協同創新中心,南京 210037

面對干旱脅迫,植物不僅從形態結構上發生改變,而且從生理生化特性等層次上表現出相應的響應。活性氧代謝是植物對逆境脅迫的原初反應,干旱脅迫會導致植物體內活性氧產生和清除的平衡遭到破壞而出現活性氧的積累,并由此引發氧化脅迫[1- 2]。在此過程中,植物進化出有效的抗氧化系統以清除活性氧,如抗氧化保護酶和非酶抗氧化物質以及滲透調節物質等[3]。研究表明,適度干早脅迫能促進金露梅(Potentillafruticosa)[4]、樟樹(Cinnamomumcamphora)[5]、檸檬薄荷(Menthacitrate)[6]、瓦泰豆木(Vataireamacrocarpa(Benth.) Ducke)[7]等植物體內超氧化物歧化酶(SOD)、過氧化物酶(POD)和過氧化氫酶(CAT)等保護酶的產生,這是植物細胞對外界環境脅迫條件的一種適應性反應,但干旱脅迫程度過大,活性氧的產生與清除平衡失調時,植物抗性下降,保護酶系統活性也會隨之降低[8]。然而也有研究發現,相關抗氧化保護酶活性會隨著干旱脅迫程度的增強呈持續升高[4]或持續下降[9]。丙二醛(MDA)作為膜脂過氧化的最終產物,對植物的細胞膜有毒害作用,其高低受SOD酶活性大小所調節[10]。由此可見,不同植物的不同保護酶及MDA應對干旱脅迫及隨之而來的氧化脅迫的響應可能存在一定差異,植物細胞內一些酶可能只在很窄的干旱脅迫范圍內才具有活性,不同脅迫時期植物體內起主導作用的保護酶也可能不同。干旱脅迫下,植物通過主動積累一些滲透調節物質(如脯氨酸、可溶性糖、可溶性蛋白)來降低體內的滲透勢,使其在逆境下仍可獲得維持正常生長所需的水分,從而提高抗逆適應性[11]。盡管如此,也有研究發現植物體內的這些滲透調節物質隨干旱脅迫程度的增強呈先增后減[12]或持續下降的勢態[13]。因此,有關滲透調節物質在植物生理調節機制及抗逆中的作用還存在一定爭議,有待進一步的研究驗證。

目前,有關干旱脅迫對植物生理生態影響及抗逆適應機理的研究已廣泛開展。然而,以往的研究大多是基于盆栽模擬水分脅迫,通過人工控水研究少數特定幾個脅迫梯度(如輕度、中度和重度脅迫)下的試驗結果[14- 16],對土壤干旱逐漸加劇過程中的多水分脅迫梯度下的連續觀測研究仍相對缺乏,研究土壤自然干旱脅迫對植物生理生態特性的影響同時更能客觀反應植物對田間干旱脅迫的響應特征。四川西部的岷江干旱河谷是我國西南林區中一類較特殊的山地生態系統,該區地被物主要以矮灌和草本為主[17]。以往對干旱河谷具代表性喬灌草等植物對干旱脅迫的生長與生理生化響應的研究曾有所涉及。如Fang等[18]和蔡海霞等[19]在研究干旱脅迫對干旱河谷高山柳(Salixparaqplesia)和沙棘(Hippophaerhamnoides)幼苗生長、資源利用效率、光合生理特征的影響時發現,干旱脅迫降低了兩種植物的株高、基徑、葉片數、生物量生產以及C、N、P的積累,但提高了N和P利用效率；沙棘在干旱脅迫條件下表現出相對較高的生長量、Pn、gs、WUEi以及P利用效率,具有相對較強的干旱環境適應能力,而高山柳具有相對較高的N利用效率,對干旱脅迫更為敏感。王紅梅等[20]研究白刺花(Sorphoradavidii)幼苗葉片生理生化特性響應不同干旱脅迫強度時得出60%的土壤田間持水量是其葉片生理生化代謝受干旱脅迫傷害的閾值。這些研究多是基于干旱脅迫對少數幾種植物的生長與生理生化影響,針對干旱河谷區植被恢復重建中適應性強的多種典型生態造林灌木,開展其抗旱能力的綜合評價及生理生態抗旱機制的研究仍不足。鑒于此,本文以岷江干旱河谷區的6種典型灌木：沙棘、羊蹄甲(Bauhiniafaberi)、白刺花、錦雞兒(Caraganaarborescens)、三顆針(Berberissargentiana)、黃櫨(Cotinusszechuanensis)為對象,研究苗木的抗氧化保護酶系統、細胞膜傷害程度以及滲透調節物質對土壤自然干旱脅迫的響應特征及適應機理,同時對各苗木的抗旱能力進行定量與綜合評價,以期深入了解土壤干旱脅迫下該區典型造林灌木的生理生態抗旱機理,為該區退化生態環境的恢復重建提供樹種參考。

1 材料與方法

1.1 試驗區概況

試驗地點位于四川省阿壩藏族羌族自治州理縣桃坪鎮佳山苗圃(地理坐標105°54′ E、34°28′ N),該區屬于四川省西部內陸高山峽谷腹心地帶,屬典型的干旱河谷區,海拔1700 m左右,溫帶季風氣候,年平均氣溫11.8℃,年均降雨量592.3 mm,年均蒸發量1413.9 mm。土壤以旱生灌木草叢植被下發育的山地燥褐土為主。地被物主要以矮灌和草本為主,除研究對象中提到的幾種典型灌木外,其他地被物如川甘亞菊(Ajaniapotaninii)、黃花亞菊(A.nubigena)、金花蚤草(Pulicariachrysantha(Diels) Ling)、薔薇(Rosasp.)、蕨類、禾本科類等也比較常見。

1.2 試驗材料與干旱脅迫

選擇沙棘、羊蹄甲、白刺花、錦雞兒、三顆針、黃櫨6種灌木的2年生播種苗為供試材料,育苗所用的種子均采自岷江流域的干旱河谷區,苗木基本生長情況見表1。2015年6月,選擇生長健壯、無病蟲害、長勢基本一致的沙棘、羊蹄甲、白刺花、錦雞兒、三顆針、黃櫨幼苗進行盆栽培育,每種灌木培育30盆,每盆1株,花盆口徑35 cm,高42 cm。采用當地干旱河谷區旱生灌木草叢植被下發育的山地燥褐土作為基質,其容重為(1.12±0.08) g/cm3,田間持水量44.02%±3.06%,pH值7.67±0.37,有機質(52.07±4.12) g/kg,全氮(2.91±0.69) g/kg,全磷(0.47±0.06) g/kg,全鉀(2.94±0.21) g/kg。幼苗栽植后,對苗木進行日常澆水管理,待苗木恢復生長1個月后進行土壤自然干旱脅迫試驗。試驗期間為防止降雨對土壤干旱脅迫的干擾,采用搭建遮雨棚的方法,防止雨水進入土壤干旱脅迫控制區。

表1 試驗苗木基本情況

2015年7月,在田間環境條件下(盆長期埋于土壤中,使盆內土壤與田間土壤同溫),通過停止人工供水令其自然干旱的方法獲取盆栽土壤水分脅迫梯度。對所有供試苗木進行最后一次供水的當天取樣,作為供試苗木正常水分條件下的對照,之后令其自然干旱,并在自然干旱后的第2、4、8、12、20、28天取樣,共取樣7次,同時采用烘干法測定土壤含水量并計算其占田間持水量的比例(表2)。本研究設定干旱脅迫的2—4 d為脅迫初期,8—12 d為中期,20—28 d為后期。

表2 不同干旱脅迫時期苗木土壤含水量占田間持水量的比/%

1.3 測定內容與方法

取樣時,每次取樣部位保持一致。于各脅迫時期選取各灌木幼苗枝上部健康完整的葉片(枝頂端往下3—5片),裝入自封袋后冰盒保存迅速帶回實驗室,將其剪碎,從中取出適量的樣品進行相關生理生化指標的測定,每種灌木幼苗的每個指標重復3次。

所有生理生化指標的測定方法均參照高俊鳳[21]。采用氮藍四唑光化還原法測定SOD酶活性；愈創木酚顯色法測定POD酶活性；紫外分光光度法測定CAT酶活性；MDA含量的測定采用硫代巴比妥酸法；質膜相對透性采用電解質外滲法測定；脯氨酸含量采用酸性茚三酮法測定。

1.4 數據處理

所有數據處理和統計分析均基于Excel 2003和SPSS 19.0軟件進行。采用單因素方差分析(One-way ANOVA)和Duncan多重比較檢驗不同灌木植物之間生理生化指標的差異性,顯著水平設為α=0.05。

為了更加全面、系統地評價6種苗木植物的綜合抗旱性能,對本試驗中各個脅迫時期的6個相關生理生化指標的平均值進行主成分分析。根據主成分分析得到的各主成分的得分,再以各主成分的方差貢獻率為權數,對所提取的得分進行加權求和,得到各苗木反映抗旱性能的綜合得分,得分越高,植物的抗旱性越強。

2 結果與分析

2.1 干旱脅迫對苗木葉片抗氧化保護酶系統的影響

從表3可以看出,不同干旱脅迫時期各苗木葉片的SOD酶活性之間存在顯著差異(P<0.05)。正常水分條件下沙棘、羊蹄甲和白刺花葉片的SOD酶活性最高,平均為202.70 U/g FW(FW: 鮮重),三顆針葉片的SOD酶活性最低,僅為116.87 U/g FW。當苗木遭受干旱脅迫時,各苗木的SOD酶活性隨著脅迫程度的增強均呈現先升高后降低的特點,并在脅迫的8 d時達到峰值,隨后開始下降。其中,錦雞兒葉片的SOD酶活性在試驗的0—2 d低于沙棘和羊蹄甲,在脅迫的4—28 d則高于其他5種苗木；三顆針葉片的SOD酶活性在各脅迫時期則始終明顯低于其他苗木(P<0.05)。與對照相比,脅迫末期各苗木葉片的SOD酶活性增幅差異較大,從大到小依次為錦雞兒、黃櫨、白刺花、三顆針、羊蹄甲、沙棘。

表3 不同干旱脅迫時期苗木葉片超氧化物歧化酶活性變化/(U/g FW)

同一列不同小寫字母表示在0.05水平上存在顯著性差異(Duncan′s多重比較法);FW: 鮮重

分析結果表明(表4),不同干旱脅迫時期各苗木葉片的POD酶活性之間存在顯著差異(P<0.05)。正常水分條件下,沙棘葉片的POD酶活性最高,為5.41 U g-1FW min-1,顯著高于其他5種苗木(P<0.05)；白刺花和錦雞兒次之,分別為3.52 U g-1FW min-1和2.55 U g-1FW min-1；羊蹄甲、三顆針和黃櫨3種苗木葉片的POD酶活性最低,且相互之間無顯著差異(P>0.05),平均為1.23 U g-1FW min-1。當苗木遭受干旱脅迫時,各苗木葉片的POD酶活性隨著脅迫程度的增強均呈現持續緩慢增加的趨勢,除白刺花外的其他5種苗木均在脅迫的20 d時達到峰值,隨后仍維持在較高水平,白刺花則在脅迫的28 d達到峰值。整個干旱脅迫期間,沙棘葉片的POD酶活性始終高于其他5種苗木(P<0.05),與之相反,三顆針則始終低于其他苗木(P<0.05)。盡管如此,至脅迫末期,沙棘葉片的POD酶活性較對照僅增加了25.64%,明顯低于其他5種苗木平均增幅的129.41%(P>0.05)。

表4 不同干旱脅迫時期苗木葉片過氧化物酶活性變化/(U g-1 FW min-1)

表5顯示,正常水分條件下,羊蹄甲、三顆針和黃櫨葉片的CAT酶活性最高,平均為34.85 U g-1FW min-1,顯著高于其他3種苗木(P<0.05),白刺花葉片的CAT酶活性最低(14.67 U g-1FW min-1)。從整個干旱脅迫過程來看,各苗木葉片的CAT酶活性在脅迫的0—4 d期間基本保持平穩,從脅迫的8 d開始急劇增加,并在脅迫的20 d和28 d達到峰值。沙棘葉片的SOD酶活性在各脅迫時期整體高于其他苗木,白刺花則整體低于其他苗木。至脅迫末期,黃櫨葉片的CAT酶活性最高,為269.24 U g-1FW min-1,沙棘、錦雞兒和三顆針次之,平均為211.56 U g-1FW min-1,羊蹄甲和白刺花最低,平均為116.23 U g-1FW min-1。脅迫末期,沙棘、羊蹄甲、白刺花、錦雞兒、三顆針和黃櫨葉片的CAT酶活性較對照分別提高了9.71倍、2.34倍、6.78倍、8.76倍、5.18倍和7.03倍。

表5 不同干旱脅迫時期苗木葉片過氧化氫酶活性變化/(U g-1 FW min-1)

2.2 干旱脅迫對苗木葉片膜傷害程度的影響

表6顯示,正常水分條件下,羊蹄甲、白刺花、錦雞兒和三顆針葉片之間的MDA含量差異不顯著(P>0.05),平均為3.03 mmol/g FW,但顯著高于沙棘的1.50 mmol/g FW (P<0.05)。隨著干旱脅迫程度的增強,各苗木葉片的MDA含量呈緩慢增加的趨勢,并在脅迫的末期達到各自的峰值。各脅迫時期,沙棘葉片的MDA含量始終低于其他5種苗木(P<0.05)。黃櫨葉片的MDA含量在脅迫的0—4 d期間低于羊蹄甲、白刺花和錦雞兒,在脅迫的8—28 d期間則高于羊蹄甲、白刺花和錦雞兒。與對照相比,脅迫末期各苗木葉片的MDA含量增幅有所差異,從小到大依次為沙棘、白刺花、三顆針、錦雞兒、羊蹄甲、黃櫨。

表6 不同干旱脅迫時期苗木葉片丙二醛含量變化/(mmol/g FW)

表7顯示,正常水分條件下,沙棘、羊蹄甲、白刺花和錦雞兒4種苗木葉片的質膜相對透性最高(平均為12.27%),其次為三顆針(8.74%),黃櫨最低(4.99%)(P<0.05)。當苗木遭受干旱脅迫時,不同苗木葉片的質膜相對透性呈現出不同的變化規律。白刺花和黃櫨葉片的質膜相對透性在脅迫的0—4 d期間基本不變,從脅迫的8 d開始急劇升高并一直維持在較高水平。隨著脅迫時間的延長,錦雞兒和三顆針葉片的質膜相對透性呈現先降低,之后急劇升高的特點。整個脅迫期間,沙棘和羊蹄甲葉片的質膜相對透性呈現先升高后降低最終又基本維持在初始水平。脅迫末期,白刺花、錦雞兒、三顆針和黃櫨4種苗木葉片的質膜相對透性差異不大(P>0.05),但明顯高于沙棘和羊蹄甲(P<0.05)。與對照相比,脅迫末期沙棘、羊蹄甲、白刺花、錦雞兒、三顆針和黃櫨葉片的質膜相對透性增幅分別為2.21%、1.75%、15.85%、13.32%、14.11%和21.00%。

表7 不同干旱脅迫時期苗木葉片質膜相對透性變化/%

2.3 干旱脅迫對苗木葉片滲透調節物質的影響

從表8可以看出,各脅迫時期6種苗木葉片的脯氨酸含量差異較大。正常水分條件下,羊蹄甲葉片的脯氨酸含量最高,達到376.57 mg g-1FW,明顯高于沙棘、黃櫨和白刺花3種苗木(平均為212.44 mg g-1FW)(P<0.05),分別是錦雞兒和三顆針的11.10倍和5.14倍(P<0.05)。當苗木遭受干旱脅迫時,6種苗木葉片的脯氨酸含量總體均呈增加趨勢。各脅迫時期羊蹄甲葉片的脯氨酸含量始終處于最高水平；三顆針葉片的脯氨酸含量在脅迫的0—2 d期間高于錦雞兒(P>0.05),但在脅迫的4—28 d期間明顯低于其他5種苗木(P<0.05)。不同苗木葉片的脯氨酸含量達到峰值的脅迫時期不同,其中,白刺花為脅迫的12 d,沙棘、三顆針和黃櫨為脅迫的20 d,羊蹄甲和錦雞兒為脅迫的28 d。與對照相比,脅迫末期各苗木葉片的脯氨酸含量增幅差異較大,其中,羊蹄甲和錦雞兒最大,三顆針最小。

表8 不同干旱脅迫時期苗木葉片脯氨酸含量變化/(mg/g FW)

2.4 苗木抗旱性綜合評價

由表9可以看出,第1主成分的方差貢獻率為43.805%,對苗木的抗旱性起主導作用,第1、2主成分累計方差貢獻率達到了76.444%,基本能夠反映出幾種苗木植物生理生化指標的相對重要性及其之間的相互關系。對6個生理生化指標在各主成分上的因子載荷分析(表9)表明,質膜相對透性對第1主成分的貢獻最大,POD酶活性次之；第2主成分中,MDA含量的貢獻較高。因此,質膜相對透性可視為反映試驗苗木抗旱性能的最重要生理生化指標,其次是POD酶活性和MDA含量。此外,各苗木抗旱性綜合得分結果顯示(表10),干旱脅迫下6種苗木中,羊蹄甲和沙棘的抗旱性最強,錦雞兒和黃櫨居中,白刺花和三顆針最弱。

表9 主成分因子載荷矩陣及主成分特征根

SOD：superoxide dismutase；POD：peroxidase；CAT：catalase；MDA：malondialdehyde

表10 主成分因子得分及苗木抗旱性綜合得分

3 討論

逆境脅迫引發活性氧的大量積累,攻擊膜脂不飽和脂肪酸,啟動膜脂過氧化的自由基鏈式反應,損傷蛋白質的結構和功能,如H+-ATPase和H+-Pase活性降低,最終破壞膜結構,導致膜系統代謝紊亂[33]。MDA是膜脂過氧化作用的最終產物,它的水平表征了膜脂過氧化的程度[34]。質膜透性可反映膜系統的完整性,植物在逆境下的細胞膜的結構和功能受到傷害,質膜透性增加,膜穩定性降低,細胞內的離子和大分子物質被動外滲,影響植物的正常代謝[35- 36]。干旱脅迫下,植物MDA含量增幅越大,抗旱性越弱,反之,抗旱性越強。本試驗中,隨著干旱脅迫程度的增強,各苗木葉片的MDA含量呈緩慢增加趨勢(表6),表明細胞的膜脂過氧化作用逐漸加強,植物開始遭受一定程度的毒害。而遲琳琳[37]在研究科爾沁沙地4種灌木對干旱脅迫的生理響應時發現,由于葉底珠(Securinegasuffruticosa)體內正常的能量轉化和物質合成受到抑制,葉片MDA在脅迫中期即達到峰值。

面對逆境脅迫,植物體內會主動積累或降低一些滲透調節物質來提高細胞的保水和持水能力[38]。脯氨酸是植物對逆境反應敏感的一種重要滲透調節物質,這種物質有著較強的親水性,能穩定膠質體組織內的代謝過程,同時又可以作為氧化還原的活化劑,消除或抵御植物體內氨積累所造成的毒害[12]。一般情況下,植物體內的脯氨酸隨干旱脅迫程度增強大量積累,許多研究也證實脯氨酸與植物的抗旱能力成正比[28,39],脯氨酸也因此被認為是反映植物抗旱性強弱的重要參考生理指標。本試驗表明,隨著干旱脅迫時間的延長,6種灌木葉片的脯氨酸含量總體呈增加趨勢(表8),表明植物通過積累脯氨酸提高了細胞的滲透調節能力。這與其他許多同類研究結果一致[20,38,40]。盡管如此,李燕等[12]在研究干旱脅迫對皂角(Gleditsiasinensis)苗木生理生化特性的影響時卻發現脯氨酸隨脅迫時間的延長呈先增后減的勢態,并認為造成這種現象的原因可能與干旱后期植物生理機能紊亂而導致脯氨酸的降解有關。此外,也有研究表明脯氨酸與抗旱性之間呈負相關[13]。由此可見,有關脯氨酸適應干旱脅迫的調控機理仍有待進一步研究。

植物的抗旱性能是一個復雜的綜合性狀,受眾多生理因素的共同影響,而各生理因素之間又存在著一定的關聯,其重要性也不甚相同。對植物的抗旱性進行綜合評價,當涉及到多種植物、多個評價指標時,由于各評價指標所表征的植物抗旱性的順序往往不一致,利用一般的簡單方法很難得出確切結果。如本研究中,從酶活性的角度反映出沙棘和錦雞兒對干旱環境有著較強的酶系統自我調節能力與適應性,三顆針的活性氧清除能力及抗旱能力則相對較弱。從細胞膜穩定性來看,白刺花和黃櫨細胞膜受損嚴重,電解質外滲較多,抗旱性弱。面對干旱脅迫羊蹄甲和三顆針分別表現出較強和較弱的脯氨酸滲透調節能力。本研究利用主成分分析法得出,6種灌木的抗旱性強弱由高到低的順序依次為：羊蹄甲、沙棘、錦雞兒、黃櫨、白刺花、三顆針。綜合分析表明,6種干旱河谷區灌木可通過提高抗氧化酶活性并積累滲透調節物質對干旱脅迫進行積極的反饋,以減弱逆境脅迫下活性氧對植物的危害,提高細胞的滲透調節能力,減輕細胞遭受的損傷。

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