土壤跳蟲對轉EPSPS基因抗除草劑玉米CC-2種植的響應

范春苗 ，王柏鳳 ，周 蕾 ，尹俊琦 ，宋新元 *

（1.吉林農業大學生命科學學院，長春 130118；2.吉林省農業科學院農業生物技術研究所，長春 130033；3.吉林省農業生物技術重點實驗室，長春 130033；4.哈爾濱師范大學生命科學與技術學院，哈爾濱 150025）

轉基因玉米自1996年被美國引入生產以來，已經種植了20多年，由于其抗蟲和抗除草劑等優良性狀給社會帶來了巨大經濟和環境效益，使之種植面積急劇擴大，截止到2014年種植總面積超過了5000萬hm2[1-3]，隨之而來的環境安全問題也引起了人們的關注，主要集中在對生物多樣性方面是否存在潛在的風險[4-5]。因此，轉基因抗蟲玉米對田間土壤動物多樣性影響的研究不斷增多，如劉新穎等[6]研究發現轉Cry1Ie基因抗蟲玉米IE09S034對田間大型土壤動物群落無不利影響，尹俊琦等[7]發現轉Cry1Ac基因抗蟲玉米Bt-799對田間節肢動物群落多樣性沒有明顯的影響。國外學者在轉Cry3Bb1基因抗蟲玉米MON863的種植對土壤線蟲影響的研究中發現，玉米生長期的氣候變化和殺蟲劑的使用使土壤線蟲的豐富度顯著降低，而轉基因玉米對土壤線蟲豐富度并未產生顯著影響[8]。在轉Cry1Ab基因抗蟲玉米MON810的種植對秀麗隱桿線蟲影響的研究中發現，Cry1Ab蛋白的濃度要達到41 mg·L-1時才會對秀麗隱桿線蟲的生長發育產生顯著影響，但是轉基因玉米的土樣中Cry1Ab蛋白的濃度遠低于41 mg·L-1[9]。轉基因抗除草劑玉米的種植對土壤動物群落又會產生什么影響？與環境因子相比轉基因抗除草劑玉米對土壤動物群落有多大的影響？雖然姜瑩等[10]研究發現轉EPSPS基因抗除草劑玉米CC-2對田間多個類群組成的土壤動物群落無不利影響，但卻未對某個具體土壤動物類群做詳細的分析。

跳蟲作為土壤生態系統中主要功能類群之一，參與了土壤中動植物殘體分解、營養物質循環、土壤發育和熟化等過程，同時在保持農業生態系統健康和穩定方面也發揮著重要作用[11-12]。由于土壤跳蟲對環境變化敏感，因此多被作為轉基因植物生態安全性評價中的重要生物指標[13-14]。土壤環境因素的變化可以直接或間接影響土壤跳蟲群落結構，邱軍等[15]研究發現土壤中跳蟲的數量變化與土壤含水量有關，其最適濕度約為16%的含水量；袁志忠等[16]發現在土壤中添加凋落物的方式會增加土壤跳蟲群落多樣性；Choi等[17]發現環境中的水含量是影響跳蟲生存繁殖的重要生理因子。土壤跳蟲的分類主要是基于對土壤跳蟲形態學特征的分析，土壤跳蟲群落形態特征的改變反映土壤跳蟲群落組成的變化，以此為依據可以判斷一定時間內土壤跳蟲群落組成的變化[18-19]。因此本研究選擇以土壤跳蟲作為研究對象。

本研究試驗地點選址我國主要的春玉米產區——吉林省，試驗材料為轉基因抗除草劑玉米CC-2，在2014年5月至10月采用土漏斗法分別對轉基因玉米CC-2及其非轉基因對照玉米鄭58田間土壤跳蟲進行收集，分析兩種玉米材料和環境因子對土壤跳蟲群落的影響，進一步明確土壤跳蟲群落變化的原因，探討在這一年的時間里轉基因抗除草劑玉米CC-2的種植是否對土壤跳蟲群落產生顯著影響，為轉基因玉米產業化種植提供一份科學數據。

1 材料與方法

1.1 供試材料

試驗材料為轉基因抗除草劑玉米CC-2及其非轉基因對照玉米鄭58，均由研發單位中國農業大學提供。

1.2 試驗地點及小區設計

試驗地點位于吉林省公主嶺市轉基因植物環境安全研究試驗圃場（總面積 10 hm2，43°30′N，124°49′E），吉林省農業科學院院區國家轉基因玉米、大豆中試與產業化基地。土壤類型為東北典型黑土，土壤含有機質（27.08±0.07）g·kg-1、堿解氮（77.54±0.07）mg·kg-1、速效鉀（154.10±0.76）mg·kg-1和速效磷（10.68±0.07）mg·kg-1，pH 值（5.36±0.02）。

轉基因抗除草劑玉米CC-2及其非轉基因對照玉米鄭58各3個小區，共6個小區，每小區150 m2（10 m×15 m），隨機區組分布，小區間留出2 m隔離帶，2014年5月采取人工播種方式，2～3粒·穴-1，普通農事耕作，均不噴灑除草劑。

1.3 采樣方法

采用土漏斗法，2014年共調查6次，時間分別選擇在5月8日（播種前期）、6月10日（拔節期）、7月17日（抽絲期）、8月6日（成熟前期）、9月10日（成熟后期）和10月9日（收割前期）。各種玉米材料每個小區分別隨機選取5個樣點，每個樣點用直徑為8 cm、高為15 cm的取土器取土一鉆（10 cm深，共約200 mL土），并取回就近玉米植株的根部，分別裝入19 cm×13 cm封閉式聚丙乙烯塑料袋，帶回實驗室備用。土樣中的4/5用于分離土壤跳蟲，1/5用于測定土壤含水量和pH，玉米根部用于測定根部生物量。分離出的土壤跳蟲用95%的乙醇分裝，-4℃保存，以供進一步鑒定。

1.4 土壤跳蟲鑒定與形態特征值確定

根據《中國土壤動物檢索圖鑒》[20]《古北區跳蟲概述-等節跳科》[21]和《美國北部跳蟲》[22]等標準，在低倍解剖鏡下對土壤跳蟲進行初步分揀，在高倍顯微鏡下進行分類鑒定與統計，本研究對跳蟲鑒定到種。

將收集到的土壤跳蟲進行分類，從各種群中隨機選取20頭對其形態特征進行測量，主要包括：眼睛數量、體長、體色（體表顆粒覆蓋度）、彈器發達程度和觸角長，并計算均值，具體賦值見表1。再根據不同種類土壤跳蟲在取樣點中的比例計算出每個取樣點土壤跳蟲群落的這5個形態特征值。

1.5 分析方法

根據土壤跳蟲各種群的捕獲量占總捕獲量的百分比來劃分土壤跳蟲的數量等級：10%以上為優勢種群；1%～10%為常見種群；小于1%為稀有種群[23-24]。本研究利用Simpson優勢度指數（D）、Shannon-Wiener多樣性指數（H′）、Pielou均勻度指數（J）、物種豐富度（S）和個體數（N）分析土壤跳蟲群落多樣性，采用如下公式計算：

式中：ni為i種群的個體數；Pi為i種群占總個體數的比率；i=1，2…，n。

采用Excel 2007對數據進行初步整理，利用DPS軟件計算相關群落多樣性指數，并采用SPSS 23.0對調查數據進行方差分析，運用CANOCO 4.5對調查數據進行冗余分析（RDA），分析不同環境因子對跳蟲群落的影響[25-27]。

表1 跳蟲形態特征均值計算方法Table1 Calculation method of mean value of Collembolan morphological characteristics

2 結果與分析

2.1 轉基因玉米CC-2的種植對土壤跳蟲群落結構的影響

2.1.1 土壤跳蟲群落的基本組成

2014年5月至10月，6次采樣共收集樣本168份，鑒定出的土壤跳蟲個體總數為3926只，其中轉基因玉米CC-2田間土壤跳蟲總數為2046只，非轉基因對照玉米鄭58田間土壤跳蟲總數為1880只。分析結果表明，轉基因玉米CC-2及其非轉基因對照玉米鄭58田間土壤跳蟲群落組成相似，均隸屬于4科9屬14種。優勢種群均為棘跳科Thalas saphorura macrospinata、等節跳科Desoria sp1和Isotomiella minor，其在轉基因玉米中所占的比例分別為45.21%、15.10%、29.28%，在非轉基因玉米中所占的比例分別為 46.86%、20.27%、23.88%（表2）。

2.1.2 對土壤跳蟲群落形態特征值的影響

試驗從土壤跳蟲眼睛數量、體長、體色、彈器發達程度、觸角長度5個形態特征來分析土壤跳蟲群落組成的變化。根據表1對數據進行賦值處理，對2014年各采樣時期土壤跳蟲群落各形態特征值進行單因素方差分析，結果表明（表3），各采樣時期轉基因玉米CC-2及其非轉基因對照玉米鄭58田間土壤跳蟲群落除在拔節期土壤跳蟲群落體長有顯著差異外，其余所有形態特征值均無顯著差異。以時間作為重復，對2014年6個采樣時期土壤跳蟲群落各形態特征值做重復測量方差分析，同樣結果表明轉基因玉米CC-2與其非轉基因對照玉米鄭58田間土壤跳蟲群落各特征值在整個調查期間均無顯著差異。

2.2 轉基因玉米CC-2的種植對土壤跳蟲群落多樣性的影響

對轉基因玉米CC-2及其非轉基因對照玉米鄭58田間土壤跳蟲群落多樣性指數進行分析，結果表明（表4）：兩種玉米材料田間土壤跳蟲群落多樣性指數總體變化趨勢相似，其中個體數波動比較大，在6月10日之后下降，隨后又逐漸上升，至8月份達到峰值；物種豐富度、Simpson優勢度指數、Shannonwiener多樣性指數和Pielou均勻性指數均隨時間變化趨于平穩狀態；對各采樣時期進行單因素方差分析的結果表明，8月6日（成熟前期）兩種玉米田間土壤跳蟲的Simpson優勢度指數和Shannon-wiener多樣性指數均有顯著差異（P＜0.05）；以時間作為重復，對2014年6個采樣時期土壤跳蟲的5個群落多樣性指數分別做重復測量方差分析，結果表明轉基因玉米CC-2與其非轉基因對照玉米鄭58田間土壤跳蟲各群落多樣性指數在整個調查期間均無顯著差異（P＞0.05）。

表2 轉基因玉米CC-2及其非轉基因對照玉米鄭58田間土壤跳蟲群落組成Table2 Community composition of soil Collembola in corn fields of transgenic CC-2 and its control Zheng 58

2.3 環境因子對土壤跳蟲群落結構的影響

采用RDA排序分析土壤跳蟲群落與環境因子之間的關系。選取的環境因子為玉米根部生物量、樣地含水量、pH（土水比為 1∶1）和玉米材料（表 5）。圖1 反映了土壤跳蟲群落與環境因子的關系以及不同環境因子對土壤跳蟲群落分布的影響。排序軸1主要反映了pH和玉米材料對土壤跳蟲群落分布的影響；排序軸2主要反映了根部生物量和樣地含水量對土壤跳蟲群落分布的影響。第1排序軸和第2排序軸的特征值分別為0.189和0.029，第1排序軸解釋了18.6%的群落物種變化和79.9%的物種與環境的關系，第2排序軸進一步解釋了21.4%的群落物種變化和92.3%的物種與環境的關系。通過蒙特卡羅檢驗得出的結果表明，所有已測定的環境因子解釋了23%的土壤跳蟲群落結構的變異，其中玉米根部生物量和樣地含水量對土壤跳蟲群落結構產生了顯著影響，而不同玉米品種（轉基因抗除草劑玉米CC-2和非轉基因對照玉米鄭58）僅解釋了3%的跳蟲群落結構的變異，未產生顯著影響（表6）。

如圖1所示，實心箭頭代表環境因子，空心箭頭代表了各類土壤跳蟲。實心箭頭越長表示某一環境因子對土壤跳蟲的影響越大，空心箭頭越長表示土壤跳蟲受影響的程度越大。實心箭頭與空心箭頭之間夾角的余弦值代表了環境因子與土壤跳蟲之間的相關性。玉米根部生物量和樣地含水量對土壤跳蟲產生顯著影響，大部分土壤跳蟲與玉米根部生物量呈正相關，握角圓跳科Sminthurides sp1、等節跳科Desoria sp1和握角圓跳科Sminthurinus sp2與玉米根部生物量正相關性較大。除握角圓跳科Sminthurides sp1外，其余土壤跳蟲與樣地含水量成負相關，等節跳科Folsomia sp2、等節跳科Proisotoma minuta和等節跳科Folsomides parvulus與樣地含水量負相關性較大。

表3 轉基因玉米CC-2的種植對土壤跳蟲群落形態特征值的影響Table3 The effects of cultivation of transgenic corn CC-2 on the value of soil Collembolan community morphological characteristics

表4 轉基因玉米CC-2的種植對田間土壤跳蟲群落多樣性指數的影響Table4 The effects of cultivation of transgenic corn CC-2 on community diversity index of soil Collembola in fields

表5 環境因子Table5 Environmental factors

圖1 冗余分析（RDA）環境因子對土壤跳蟲群落的影響Figure1 The effect of environmental factors on Collembola community by Redundancy analysis（RDA）

表6 冗余分析（RDA）中蒙特卡羅檢驗不同環境因子對土壤跳蟲群落的影響Table6 The Monte Carlo tests the effect of different environmental factors on soil Collembolan community in Redundancy analysis（RDA）

3 討論

與之前[28-33]轉基因作物對土壤動物群落影響的研究相比，本研究不僅對土壤跳蟲群落多樣性進行了分析，還通過分析土壤跳蟲群落形態特征值的方式來判斷不同時期土壤跳蟲群落組成是否發生變化，并利用RDA方法分析土壤跳蟲與環境因子之間的相關性。本研究的結果表明轉基因玉米CC-2與其非轉基因對照玉米鄭58土壤跳蟲群落組成無顯著差異，且優勢種群基本相同，這與前人[28-33]調查轉基因作物與對照非轉基因作物大田試驗所得結果類似。由于各種類土壤跳蟲對應的眼睛數量、體長、體色、彈器發達程度和觸角長度均有所不同[20]，綜合這5個形態特征值對某一段時間內轉基因玉米CC-2與其非轉基因對照玉米鄭58田間土壤跳蟲群落組成的變化進行判斷，在拔節期轉基因玉米CC-2田間土壤跳蟲群落體長顯著高于非轉基因對照玉米鄭58，說明轉基因玉米CC-2田間體長較大的土壤跳蟲種群（如長角跳科和等節跳科）所占比例較大，但是在整個調查期間土壤跳蟲群落體長的波動未產生顯著差異，所以轉基因玉米CC-2與其非轉基因對照玉米鄭58田間土壤跳蟲群落組成無顯著差異。在成熟前期，轉基因玉米CC-2田間土壤跳蟲Simpson優勢度指數和Shannon-wiener多樣性指數均大于其非轉基因對照玉米鄭58，且達顯著水平，這種差異的產生可能與優勢種群等節跳科Isotomiella minor和棘跳科Thalassaphorura macrospinata在RDA分析中受環境因子影響較大有關，其具體機理有待進一步研究。從整體的數據分析中得出，轉基因玉米CC-2的種植對土壤跳蟲群落多樣性無不利影響。

在本研究的試驗環境條件下，pH對土壤跳蟲群落分布的影響不顯著，但樣地含水量和玉米根部生物量對其影響顯著，這與韓慧瑩等[34]研究發現土壤動物對pH的響應程度較低，殷秀琴等[35]研究發現有機質和土壤濕度的變化是影響土壤動物多樣性地理分布的主要因子的結果相一致。本研究還發現大多數土壤跳蟲隨樣地含水量增大而減少，隨玉米根部生物量增大而增多，這與徐演鵬等[36]研究發現土壤濕度和土壤pH對短角跳科和球角跳科種群具有抑制性作用，韓慧瑩等[34]研究發現土壤動物對有機質具有顯著正向響應的結果相一致。

4 結論

（1）通過顯著性分析結果得出，轉基因抗除草劑玉米CC-2及其非轉基因對照玉米鄭58田間土壤跳蟲群落結構和多樣性整體上均無顯著差異。

（2）通過RDA分析結果得出，玉米根部生物量和樣地含水量是影響土壤跳蟲群落結構的主要因子。

綜上所述，初步結論為轉基因抗除草劑玉米CC-2對土壤跳蟲群落無不利影響。

[1]James C.Global status of commercialized biotech/GM Crops：2014[M].Ithaca,NY：International Service for the Acquisition of Agri-Biotech Applications,2011.

[2]Ishida Y,Saito H,Ohta S.High efficiency transformation of maize（Zea mays L.）mediated by agrobacterium tumefaciens[J].Nature Biotechnology,1996,14（6）：745-750.

[3]數據基因農業網.ISAAA信息[J].生物技術通報,2015（2）：102.

Data Gene of NY.ISAAA[J].Biological Technical Bulletin,2015（2）：102.

[4]宋新元,張欣芳,于 壯,等.轉基因植物環境安全評價策略[J].生物安全學報,2011,20（1）：37-42.

SONG Xin-yuan,ZHANG Xin-fang,YU Zhuang,et al.Strategy of environmental bio-safety assessment for transgenic plants[J].Journal of Biosafety,2011,20（1）：37-42.

[5]左 嬌,郭運玲,孔 華,等.轉基因玉米安全性評價研究進展[J].玉米科學,2014,22（1）：73-78.

ZUO Jiao,GUO Yun-ling,KONG Hua,et al.Progress on safety evaluation of transgenic corn[J].Maize Sciences,2014,22（1）：73-78.

[6]劉新穎,王柏鳳,周 琳,等.轉cry1Ie基因抗蟲玉米IE09S034種植對田間大型土壤動物多樣性的影響[J].作物雜志,2016（1）：62-68.

LIU Xin-ying,WANG Bai-feng,ZHOU Lin,et al.Impacts of transgenic insect-resistant maize with cry1Iegene on large soil animal diversity in field[J].Crops,2016（1）：62-68.

[7]尹俊琦,武奉慈,周 琳,等.轉Cry1Ac基因抗蟲玉米Bt-799對田間節肢動物群落多樣性的影響[J].生物安全學報,2017,26（2）：159-167.

YIN Jun-qi,WU Feng-ci,ZHOU Lin,et al.Impacts of a transgenic insect-resistant maize（Bt-799） containing a Cry1Ac gene on arthropod biodiversity[J].Journal of Biosafety,2017,26（2）：159-167.

[8]Neher D A,Muthumbi A W N,Dively G P.Impact of coleopteran-active Bt corn on non-target nematode communities in soil and decomposing corn roots[J].Soil Biology and Biochemistry,2014,76（Suppl C）：127-135.

[9]H?ss S,Arndt M,Baumgarte S,et al.Effects of transgenic corn and Cry1Ab protein on the nematode,Caenorhabditis elegans[J].Ecotoxicology and Environmental Safety,2008,70（2）：334-340.

[10]姜 瑩,王柏鳳,周 琳,等.轉EPSPS基因抗除草劑玉米“CC-2”對土壤動物群落的短期影響[J].植物保護,2017,43（1）：34-39.

JIANG Ying,WANG Bai-feng,ZHOU Lin,et al.Impacts of transgenic herbicide-resistant maize with EPSPS gene on soil fauna community[J].Plant Protection,2017,43（1）：34-39.

[11]Brusard L.Soil fauna,guilds,functional groups and eco-system processes[J].Applied Soil Ecology,1998,9（1/2/3）：123-135.

[12]Haimi J.Decomposer animals and bioremediation of soils[J].Environment Pollution,2000,107（2）：233-238.

[13]Ryan A.Conceptualizing risk assessment methodology for genetically modified organisms[J].Environmental Biosafety Research,2005,4（2）：67-70.

[14]張志罡,孫繼英,胡 波,等.土壤動物研究綜述[J].生命科學研究,2006,10（4）：72-75.

ZHANG Zhi-gang,SUN Ji-ying,HU Bo,et al.The research review of soil animal[J].Life Science Research,2006,10（4）：72-75.

[15]邱 軍,傅榮恕.土壤溫濕度對甲螨和跳蟲數量的影響[J].山東師范大學學報（自然科學版）,2004,19（4）：72-74.

QIU Jun,FU Rong-shu.The effects of temperature and soil water content for the number of oribatida and collembola[J].Journal of Shandong Normal University（Natural Science）,2004,19（4）：72-74.

[16]袁志忠,Singh A N,胡穎圓.添加凋落物對土壤跳蟲群落的影響[J].土壤通報,2014,45（4）：841-846.

YUAN Zhi-zhong,Singh A N,HU Ying-yuan.Effect of litter addition on springtail community[J].Chinese Journal of Soil Science,2014,45（4）：841-846.

[17]Choi W,Moorhead D L,Deborah A N,et al.A modeling study of soil temperature and moisture effects on population dynamics of Paronychiurus kimi（Collembola：Onychiuridae）[J].Biology and Fertility of Soils,2006,43（1）：96-75.

[18]Lina A,Widenfalk,Anna M,et al.Small-scale collembola community composition in a pine forest soil-overdispersion in functional traits indicates the importance of species interactions[J].Soil Biology&Biochemistry,2016,103：52-62.

[19]Beno?t V,Sandrine,Cédric D,et al.The‘terril’effect：Coal mine spoil tips select for collembolan functional traits in post-mining landscapes of Northern France[J].Applied Soil Ecology,2017,121：90-101.

[20]尹文英.中國土壤動物檢索圖鑒[M].北京：科學出版社,1998：282-292.

YIN Wen-ying.Chinese soil animal retrieving map[M].Beijing：Science Press,1998：282-292.

[21]Potapov M. Synopses on palaearctic collembola：Isotomidae[M]. Gorlitz：Abhandlungen und Berichte des Naturkundemuseums, 2001.

[22]Christiansen K,Bellinger P.The collembola of North America north of the Rio Grand[M].Iowa：Grinnell College,1980.

[23]王子健,劉 佳,王 尚.凈月潭國家森林公園凋落物層土壤動物群落多樣性[J].生態與農村環境學報,2012,28（4）：368-372.

WANG Zi-jian,LIU Jia,WANG Shang.The community identity of soil animal of litter layer in Jingyuetan national forests[J].Journal of Ecology and Rural Environment,2012,28（4）：368-372.

[24]廖崇惠,李健雄,黃海濤.南亞熱帶森林土壤動物群落多樣性研究[J].生態學報,1997,17（5）：549-555.

LIAO Chong-hui,LI Jian-xiong,HUANG Hai-tao.The research on community identity of soil animal in Southern subtropical forest[J].Acta Ecologica Sinica,1997,17（5）：549-555.

[25]張金屯.數量生態學[M].北京：科學出版社,2011：131-192.

ZHANG Jin-tun.Quantitative ecology[M].Beijing：Science Press,2011：131-192.

[26]郭 焱,李保國.玉米冠層的數學描述與三維重建研究[J].應用生態學報,1999,10（1）：39-41.

GUO Yan,LI Bao-guo.The research on mathematical description of maize canopy and three-dimensional reconstruction[J].Chinese Journal of Applied Ecology,1999,10（1）：39-41.

[27]唐啟義,馮明光.實用統計分析及其計算機處理平臺[M].北京：中國農業出版社,1997：108-125.

TANG Qi-yi,FENG Ming-guang.DPScdata processing system for practical statistic s[M].Beijing：China Agricultural Press,1997：108-125.

[28]蔡萬倫,石尚柏,楊長舉,等.不同種植方式下轉Bt基因水稻對稻田節肢動物群落的影響[J].昆蟲學報,2005,48（4）：537-543.

CAI Wan-lun,SHI Shang-bai,YANG Chang-ju,et al.Difference of arthropod communities in Btrice paddies under different cropping patterns[J].Acta Entomol Sinica,2005,48（4）：537-543.

[29]李孝剛,劉 標,曹 偉,等.不同種植年限轉基因抗蟲棉對土壤中小型節肢動物的影響[J].土壤學報,2011,48（3）：587-593.

LI Xiao-guang,LIU Biao,CAO Wei,et al.The effect of transgenic insect resistant cotton on soil small arthropods in different planting years[J].Acta Pedologica Sinica,2011,48（3）：587-593.

[30]劉志誠,葉恭銀,胡 苯,等.轉cryAb/cry1Ac基因秈稻對稻田節肢動物群落影響[J].昆蟲學報,2003,46（4）：454-465.

LIU Zhi-cheng, YE Gong-yin, HU Ben, et al. Impact of transgenicindicarice with a fused gene of cry1Ab/cry1Ac on the rice paddy arthropodcommunity[J]. Acta Entomol Sinica, 2003, 46（4）：454-465.

[31]Wang B F, Chang L, Wu D H. Effect of transgeniccorn cultivation andsampling location on the feeding habits of collembola[J]. Journal ofAgricultural Science and Technology A, 2014（4）：235-242.

[32]Bitzer R J,Ric e M E,Pilc her C D.Biodiversity and community structure of epedaphic and euedaphic springtails（Collembola）in transgenic rootworm Btcorn[J].Environmental Entomology,2005,34（5）：1346-1376.

[33]Cortet J, Griffiths B S, BohanecM. Evaluation of effects of transgenicBt, maize on microarthropods in a European multi-site experiment[J].Pedobiologia, 2007, 51（3）：207-218.

[34]韓慧瑩,殷秀琴,寇新昌.長白山地低山區土壤動物群落特征及其對環境因子變化的響應[J].生態學報,2017,37（7）：1-9.

HAN Hui-ying, YIN Xiu-qin, KOU Xin-chang. Community characteristicsof soil fauna in the low-mountain of the Changbai Mountains andits respond to the chang of environmental factors[J]. Acta EcologicaSinica, 2017, 37（7）：1-9.

[35]殷秀琴,薛文麗,馬 辰.長白山玄武巖臺地土壤動物多樣性及其生態地理分布[J].地理科學,2016,36（7）：1106-1114.

YIN Xiu-qin, XUE Wen-li, MA Chen. Diversity and ecological geographic distributionof soil fauna in basalt platform of the ChangbaiMountains[J]. Scientia Geographica Sinica, 2016, 36（7）：1106-1114.

[36]徐演鵬,譚 飛,胡彥鵬,等.秸稈還田對黑土區農田中小型土壤節肢動物群落的影響[J].動物學雜志,2015,50（2）：262-271.

XU Yan-peng,TAN Fei,HU Yan-peng,et al.Effect of straw returning on cropland soil meso-and micro-arthropods community in the black soil area[J].Chinese Journal of Zoology,2015,50（2）：262-271.