赤道海域莖柔魚角質顎形態及生長特征分析

李建華，陳新軍，陳 芃，劉必林，申豐源

（1.上海海洋大學海洋科學學院，上海 201306；2.大洋漁業資源可持續開發教育部重點實驗室，上海 201306；3.國家遠洋漁業工程技術研究中心，上海 201306；4.遠洋漁業協同創新中心，上海 201306）

莖柔魚（Dosidicus gigas）為大洋性經濟頭足類，資源豐富［1］，主要作業漁場有加利福尼亞灣［2］、哥斯達黎加［3］、秘魯沿岸和外海［4］、智利沿岸和外海以及赤道海域等［5］。它是東太平洋重要的捕撈對象，近年來其年總產量超過80×104t［6］。目前，莖柔魚漁業在我國遠洋魷釣漁業中也占據著極為重要的地位，作業漁船超過200多艘，年產量超過24×104t，約占我國遠洋魷釣總產量的50%以上。隨著莖柔魚經濟和生態地位的不斷提高，其基礎研究受到各國學者的廣泛重視［7－13］，在2015年南太平洋區域性漁業組織第三次科學會議上，專門就東太平洋莖柔魚的漁業及其生物學特征進行了總結與分析［14］。

角質顎是頭足類位于口球內的一對幾丁質硬組織，信息儲存穩定［15］。頭足類角質顎結構相對穩定，在種群鑒定過程中要比傳統的軟體部形態更有效［16－20］。劉必林等［21］認為，在野外工作或者缺少其它分類性狀，特別是在對捕食動物胃含物分析時，角質顎形態特征可作為頭足類分類的重要依據。諸多學者對智利［21］、秘魯［22－23］等海域的莖柔魚角質顎形態進行了相關研究，但關于赤道海域莖柔魚角質顎的報道尚屬空白。為此，本研究根據2017年2－4月調查期間赤道海域采集到的莖柔魚角質顎樣本，分析其角質顎形態特征、莖柔魚個體生長對角質顎形態的影響，旨在探討莖柔魚角質顎形態的差異及生長規律，為赤道海域莖柔魚生物學研究提供參考。

1 材料與方法

1.1 采集的時間和地點

莖柔魚樣本的采集時間為2017年2－4月，采樣地點在東太平洋公海赤道附近海域（0°19′N～1°09′S、109°23′～116°36′W，圖 1），樣本委托專業魷釣船采集，樣本采集時，從每個站點漁貨中隨機抽取20尾（不足20尾則全取），累計樣本數535尾，所獲樣本經冷凍保藏運回實驗室。

圖1 莖柔魚取樣站點分布圖Fig.1 Distribution of sampled D.gigas

1.2 角質顎采集

實驗室進行解凍后，用剪刀剪下頭部，從莖柔魚頭部口器中提取角質顎，對取出的角質顎進行編號并存放于裝有75%乙醇溶液的50 mL離心管中。

1.3 研究方法

1.3.1 基礎生物學測量

將實驗室中冷凍的樣品取出并解凍后，對莖柔魚進行生物學測定，包括胴長（mantel length，ML）、性別和性腺成熟度等。測量胴長用皮尺進行，精確至1 mm。根據 LIPINSKI等的分類方法［24］將性成熟度劃分Ⅰ、Ⅱ、Ⅲ、Ⅳ、Ⅴ 5期，其中，將Ⅰ、Ⅱ期個體認為是性未成熟的個體，將Ⅲ、Ⅳ期認為是性成熟個體，將Ⅴ期認為是繁殖后（雄性為交配后，雌性為產卵后）的個體。

1.3.2 角質顎形態測量

將角質顎從離心管中取出并將其外部清洗干凈后，使用數顯游標卡尺進行測量，測定項目為：上頭蓋長（upper hood length，UHL）；上脊突長（upper crest length，UCL）；上喙長（upper rostrum length，URL）；上喙寬（upper rostrum width，URW）；上側壁長（upper lateral wall length，ULWL）；上翼長（upper wing length，UWL）；下頭蓋長（lower hood length，LHL）；下脊突長（lower crest length，LCL）；下喙長（lower rostrum length，LRL）；下喙寬（lower rostrum width，LRW）；下側壁長 （lower lateral wall length，LLWL）；下翼長 （lower wing length，LWL）（圖2），測量結果精確至 0.01 mm。

1.3.3 數據處理方法

1）按照性別分別計算各角質顎形態參數的平均值和標準差，并利用t檢驗檢驗不同性別各角質顎形態參數的差異。

圖2 角質顎外部形態測量項目示意圖 ［25］Fig.2 Scheme of morphometric measurement for beak注：A：上頭蓋長（UHL）；B：上脊突長（UCL）；C：上喙長（URL）；D：上喙寬（URW）；E：上側壁長（ULWL）；F：上翼長（UWL）；G：下頭蓋長（LHL）；H：下脊突長（LCL）；I：下喙長（LRL）；J：下喙寬（LRW）；K：下側壁長（LLWL）；L：下翼長（LWL）Note：A：upper hood length（UHL）；B：upper crest length（UCL）；C：upper rostrum length（URL）；D：upper rostrum width（URW）；E：upper lateral wall length（ULWL）；F：upper wing length（UWL）；G：lower hood length（LHL）；H：ower crest length（LCL）；I：lower rostrum length（LRL）；J：lower rostrum width（LRW）；K：lower lateral wall length（LLWL）；L：lower wing length（LWL）

2）對莖柔魚角質顎形態參數進行主成分分析，當累計方差貢獻率達到70%的主成分，選用載荷最高作為赤道莖柔魚角質顎各區長度特征的代表，并計算各個樣本的各主成分得分，利用線性回歸法擬合胴長與各主成分之間的關系式作為利用角質顎估算莖柔魚個體大小的方程式。

3）將胴長分為251～300 mm、301～350 mm、351～400 mm、401～450 mm和451～500 mm的5個胴長組，利用方差分析（ANOVA）及多重比較（LSD法）對不同胴長組及不同性成熟度間角質顎上脊突長（UCL）的差異進行檢驗，以分析不同因子對角質顎生長的影響。

上述分析均采用IBM SPSS 23.0。

2 結果與分析

2.1 角質顎性別間形態差異分析

由表1可知，樣本中所有角質顎形態學參數的均值雌性比雄性大，其中上喙寬（URW）、下頭蓋長（LHL）、下喙長（LRL）、下喙寬（LRW）4項指標雌雄差值小于1 mm，而上頭蓋長（UHL）、上脊突長（UCL）、上喙長（URL）、上側壁長（ULWL）、上翼長（UWL）、下脊突長（LCL）、下側壁長（LLWL）和下翼長（LWL）8項指標雌雄差值均大于1 mm，其中上頭蓋長（UHL）和上脊突長（UCL）差值最大，達3.411 mm和4.179 mm。分雌雄對赤道莖柔魚角質顎12個形態參數進行Student’s t檢驗，雌雄個體角質顎的12個形態參數差異顯著（P＜0.05）。

2.2 莖柔魚角質顎主成分分析

KMO抽樣適應性指數和巴特利特球形檢驗，赤道莖柔魚角質顎數據KMO抽樣適應性指數值為0.978，Bartlett檢驗中 Sig.值為0.000，說明赤道莖柔魚角質顎數據適合進一步用主成分分析。

由Cattell陡坡鑒定法可知，第一主成分的方差累積貢獻率為84.492%，第一個主成分足以代表整體指標（表2）。第一主成分與赤道莖柔魚角質顎12個參數存在顯著正相關性，除了上側壁長（ULWL），載荷系數均在0.91以上，其中上頭蓋長（UHL）、上脊突長（UCL）、上翼長（UWL）、下翼長（LWL）載荷系數在0.97以上，因此第一主成分可以被認為是赤道莖柔魚角質顎各區長度特征的代表，其中載荷絕對值最高為上脊突長（UCL），因此選用上脊突長（UCL）代表赤道莖柔魚角質顎的形態特征。

根據主成分分析的結果，選取第一個主成分，并利用各個角質顎的形態參數計算第一主成分得分，以此擬合莖柔魚胴長ML和第一主成分得分C1的關系式，結果如下：

ML＝7.45×C1＋353.2（R2＝0.85）

驗證結果表明（表3，圖3），該方程式可作為利用角質顎估算莖柔魚個體大小的關系式。

表1 赤道莖柔魚角質顎形態參數值Tab.1 Morphometric parameters of beaks for Dosidicus gigas

表2 莖柔魚角質顎形態學參數的主成分分析Tab.2 Principal component analysis for the morphometric parameters of beak for Dosidicus gigas

表3 回歸分析及其檢驗結果Tab.3 Results of regression analysis and its test

圖3 利用角質顎預測莖柔魚胴長與實際胴長比較Fig.3 Comparison between predictedmantle length based on the beak and actual mantle length for Dosidicus gigas

2.3 胴長和性腺成熟度與角質顎上脊突長（UCL）的關系

樣本在251～300 mm、301～350 mm、351～400 mm、401～450 mm和451～500 mm 5個胴長組的比例分別為雄性：16.1%、51.1%、24.1%、7.3%、1.5%；雌性：15.9%、35.2%、24.4%、22.6%、2%。通過ANOVA與LSD分析認為，莖柔魚雌、雄個體不同胴長組和角質顎上脊突長（UCL）均存在顯著差異（P＜0.05）。從整體上看，隨著胴長的增大，莖柔魚雌、雄個體角質顎上脊突長（UCL）也逐漸增加，角質顎逐漸增大（圖4）。

赤道莖柔魚雌性樣本的性腺成熟度在Ⅰ～Ⅳ之間，其所占比重分別為46.5%、50.8%、0.8%、2%。雄性的性成熟度在Ⅰ～Ⅳ之間，其所占比重分別為13.9%、15.3%、51.1%、19.7%。ANOVA分析認為，莖柔魚雌雄個體角質顎上脊突長（UCL）在不同性腺成熟度期均存在顯著性差異（P＜0.05）。LSD分析表明，性成熟度Ⅱ期與Ⅲ期之間雌雄個體角質顎上脊突長（UCL）差異性均不顯著（P＞0.05），同時雌性個體在Ⅱ期與Ⅳ期，Ⅲ期與Ⅳ期之間上脊突長（UCL）差異性亦不顯著（P＞0.05）。雌雄性個體角質顎上脊突長（UCL）Ⅰ期與Ⅱ、Ⅲ、Ⅳ期之間均有顯著性差異（P＜0.05），并且雌性個體在Ⅱ期與Ⅳ期，Ⅲ期與Ⅳ期之間上脊突長（UCL）有顯著性差異（P＜0.05）。從整體上看，隨著性腺的逐漸成熟，莖柔魚雌雄個體角質顎上脊突長（UCL）也逐漸增加，角質顎逐漸增大（圖5）。

圖4 莖柔魚角質顎上脊突長與胴長組間的關系Fig.4 Relationship between UCL of beaks and mantle length for Dosidicus gigas

圖5 莖柔魚角質顎上脊突長與性腺成熟度的關系Fig.5 Relationship between UCL of beaks and sex maturity stage for Dosidicus gigas

3 討論

3.1 不同性別角質顎的形態差異

頭足類的性別二態性常常反應在各種第二性狀上，例如個體大小和形態的不同。根據之前研究結果，莖柔魚雌、雄個體年齡結構、性成熟胴長、生長率等差異明顯［5，22］。頭足類硬組織的（耳石、角質顎和內殼等）性別二態性明顯［26－28］。MERCER等［29］研究認為，角質顎的形態可用作魷魚的性別鑒定。本研究發現，角質顎形態學參數的均值雌性比雄性大，其中上頭蓋長（UHL）和上脊突長（UCL）差值最大，達3.411 mm和4.179 mm，雌、雄個體角質顎12個形態參數中只有上側壁長（ULWL）差異不顯著（P＞0.05），其它形態參數均差異顯著（P＜0.05）；胡貫宇等［22］研究認為，秘魯莖柔魚角質顎各形態參數在雌、雄個體間的差異性極顯著，且雌性個體的角質顎大于雄性個體，本文的研究結果與這一結果相似；類似的角質顎性別二態性在其它柔魚科魷魚如柔魚和阿根廷滑柔魚（Illex argentinus）中也同樣存在［30］。雌性個體角質顎各形態參數均大于雄性個體，這可能由于同一種群雌性個體生長快于雄性，對食物的需求大，因而造成角質顎形態參數的差異。

3.2 莖柔魚角質顎主成分分析

主成分分析中第一個主成分足以代表整體指標，方差累積貢獻率為84.492%，因此第一主成分可以被認為是赤道莖柔魚角質顎各區長度特征的代表，其中載荷絕對值最高為上脊突長（UCL），因此選用上脊突長（UCL）代表赤道莖柔魚角質顎的形態特征，這與其他學者對柔魚（Ommastrephes bartrami）［25，31］、阿根廷滑柔魚［32］的研究結果不盡相同。究其原因，可能是由于種類不同、物種攝食情況不同和棲息環境不同，這有待于今后進一步分析。

根據主成分分析的結果，擬合出莖柔魚胴長ML和第一主成分得分 C1的關系式為：ML＝7.45×C1＋353.2（R2＝0.85），驗證結果表明（表3，圖3），該方程式可作為利用角質顎估算莖柔魚個體大小的關系式。

3.3 胴長和性腺成熟度與角質顎的關系

通過ANOVA與LSD分析認為，莖柔魚雌雄個體不同胴長組和角質顎上脊突長（UCL）均存在顯著差異（P＜0.05）。從整體上看，隨著胴長的增大，莖柔魚雌雄個體角質顎上脊突長（UCL）也逐漸增加，角質顎逐漸增大（圖4）。頭足類角質顎的生長與胴長關系顯著，但不同種類間角質顎的生長有差異［33－36］。JACKSON［33］研究顯示，新西蘭海域強壯桑椹烏賊（Moroteuthis ingens）上、下顎喙長與胴長呈線性關系。JACKSON等［34］研究發現，新西蘭南部海域的新西蘭雙柔魚（Nototodarus sloanii）取對數值后的上、下顎喙長與胴長關系顯著。鄭小東等［35］利用角質顎研究了曼氏無針烏賊（Sepiella maindroni）的生長，研究認為上顎頭蓋長、脊突長、吻長、翼長隨胴長呈線性增長。劉必林等［36］分析了印度洋西北海域鳶烏賊（Sthenoeuthis oualaniensis）角質顎顯示，角質顎長度與胴長呈極顯著的線性相關。可見，根據角質顎上脊突長（UCL）的長度能有效判定莖柔魚的胴長及生長情況。

本次所采集的樣本中，沒有發現性成熟等級為Ⅴ期的個體，雌、雄樣本的性腺成熟度在Ⅰ～Ⅳ之間，并且Ⅳ期個體較少，這可能由于莖柔魚產完卵即死亡；從整體上看，隨著性腺的逐漸成熟，莖柔魚雌、雄個體角質顎上脊突長（UCL）也逐漸增加，角質顎逐漸增大（圖5），但是在Ⅰ～Ⅲ期生長較快，Ⅲ期以后生長較為緩慢，這一結果與胡貫宇等［22］對秘魯莖柔魚角質顎的研究結果一致。有學者研究柔魚［25］、阿根廷滑柔魚［32］時發現角質顎各形態參數在不同性腺成熟度間的差異性均顯著。究其原因，可能是幼稚魚期的莖柔魚主要是以甲殼類和燈籠魚科［37］為食，隨著性腺的發育，對能量的需求越來越大［38］，開始捕食較大的海洋生物，這就要求角質顎有強大的咬合力才能捕獲并且撕碎食物，因此角質顎需要迅速生長，尤其是上脊突的快速生長可以給角質顎活動提供一個強大的支點，保證柔魚在咬合時的力量支撐，從而提高捕食的效率。