溫室不同管理模式對土壤微生物生物量碳和原生動物豐度的影響①

李鈺飛，李 季，李吉進，楊合法

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溫室不同管理模式對土壤微生物生物量碳和原生動物豐度的影響①

李鈺飛1,2，李 季2*，李吉進1，楊合法3

(1 北京市農林科學院植物營養與資源研究所，北京 100097；2 中國農業大學資源與環境學院，北京 100193； 3 中國農業大學曲周試驗站，河北曲周 057250)

為了解溫室環境下不同的農業管理模式對土壤微生物生物量碳和原生動物的影響，以中國農業大學曲周日光溫室長期定位試驗為研究對象，于2012年8—12月進行了5次取樣，測定了有機、無公害和常規管理模式下的土壤真菌、細菌生物量碳和原生動物豐度。結果表明：溫室環境土壤以細菌分解途徑占優勢；原生動物中鞭毛蟲占絕對優勢。管理模式對土壤真菌生物量碳、細菌生物量碳、微生物生物量總碳、原生動物各類群(鞭毛蟲、纖毛蟲和肉足蟲)豐度及總數均有顯著影響，但對真菌/細菌比率、鞭毛蟲和肉足蟲的相對豐度沒有顯著影響。細菌、真菌和微生物生物量碳在不同管理模式間總體呈現相同的規律，即有機模式>無公害模式>常規模式；對于原生動物，不同類群呈現出復雜的動態變化規律，總體上有機模式下原生動物數量高于無公害和常規模式的。管理模式對微生物生物量碳和原生動物的影響主要體現在生物量上，而對功能群結構的影響較小。

微生物生物量碳；原生動物；真菌/細菌比率；溫室；有機模式；無公害模式

土壤微生物作為土壤生態系統的分解者，是土壤生物類群的重要組成部分。其既是土壤養分循環過程的動力，又可作為土壤中植物有效利用的有機質動態庫[1]。土壤微生物生物量碳、氮可較為直觀地反映土壤肥力狀況[2]。土壤食物網研究中，微生物常劃分為真菌和細菌；由于土壤碎屑分解難易程度的差異，在不同土壤環境下二者的比例及所起的作用也不同[3]。因此，了解土壤微生物生物量及真菌/細菌比率對了解土壤養分轉化、碳氮循環具有重要的意義[4]。土壤原生動物在地下食物網中聯結著分解者和捕食者，其可取食細菌，同時又被大型原生動物和小型土壤動物所攝食[5]，從而參與了微生物所介導的物質循環和能量轉化。有研究發現原生動物對土壤動物呼吸作用的貢獻達將近70%[6]，對碳、氮礦化率的貢獻分別為14% ~ 66% 和20% ~ 40%[7-8]。

在農業生態系統中，各種農業措施可通過直接或間接作用影響土壤生物的豐度和群落結構。例如，有機肥的施入對細菌數量和原生動物豐度均有促進作用[9-10]?；试诘彤a農田中可提高微生物生物量碳[11]，但在高產農田系統對微生物生物量碳和原生動物豐富均有抑制作用[9,12]。蔡冰杰等[13]發現，添加白三葉草有利于變形蟲和鞭毛蟲數量增加。相比常規耕作，免耕有利于細菌、真菌生物量，以及微生物生物量碳的增加[14-15]。Foissner[16]認為殺蟲劑對原生動物的毒害作用大于除草劑。Griffiths[17]則發現在使用殺菌劑的土壤中，肉足蟲和纖毛蟲顯著低于對照處理。

常規農業系統下，大量的化肥和農藥投入在維持作物高產的同時也引發了一系列的環境問題。有機和無公害種植模式以有機投入為主，并通過避免或減少化學品輸入而降低對土壤環境的破壞，此前的研究表明這兩種農業管理模式相比常規農業有利于土壤結構的改善、土壤養分的提高[18-20]，并在病害防控方面表現出一定優勢[21]。

對于有機農業和無公害農業土壤生物的研究，主要集中在室外農田系統，對于蔬菜日光溫室的研究則鮮有報道。與室外農田相比，溫室常處于半封閉狀態，擾動更為強烈，并具有高溫、高濕、高投入等特點[22]。強烈的擾動通過作用于土壤環境進而影響土壤生物。本研究是“溫室環境下不同管理模式對土壤食物網影響”課題的一部分，試驗以中國農業大學曲周日光溫室長期定位試驗為研究對象，對比了有機、無公害和常規管理模式下土壤微生物生物量碳和原生動物豐度，一方面為豐富溫室條件下土壤生物學指標作出貢獻，同時也為進一步研究管理模式對土壤食物網的影響打下基礎。

1 材料與方法

1.1 試驗地點與設計

本研究依托于中國農業大學曲周試驗站的日光溫室有機蔬菜生產長期定位試驗(2002年6月至今)。試驗地點位于河北省邯鄲市曲周縣北部 (36°52′N, 115°01′E)，該區域屬于溫帶半濕潤季風氣候區，光、熱、水等氣候條件良好，但冬春寒冷干燥，夏季溫暖多雨，干濕季節更替明顯。試驗區年均降雨量604 mm，60% 發生在7—9月；年均溫度13.2℃。試驗所采用的日光溫室為長52 m、寬7 m的拱圓式大棚，棚內年均溫度18.7 ℃，土壤為改良后的鹽化潮土。溫室內主要以春季番茄和冬季黃瓜種植為主，并包括茄子、芹菜和菜花等多種蔬菜輪作(每年2 ~ 3茬)。本試驗取樣前的最后一茬蔬菜為西紅柿，取樣期間所種蔬菜為黃瓜。

試驗設置有機 (ORG)、無公害(LOW)和常規(CON) 3種種植模式，每個模式為一個獨立的溫室。有機模式只施用有機肥，不使用任何化肥和農藥；病蟲害防治采取人工防治、物理防治、硫磺熏蒸和高溫悶棚等措施。無公害模式以施用有機肥為主，并施用少量化肥；病蟲害防治以生物防治為主，在嚴重時使用化學農藥，總體上化學品(包括化肥和農藥)的投入量為常規模式的一半。常規模式為根據當地農戶傳統的溫室管理模式，以施用化肥為主，少量施用有機肥；并采用化學防治防控病蟲害，使用的化學農藥包括多種殺菌劑和殺蟲劑。3種種植模式詳細信息及取樣間管理措施詳見文獻[23]。

1.2 取樣方法

土樣采集根據黃瓜的生長期分5次進行，分別為2012年的8月(種植前)、9月(幼苗期)、10月(生長中期)、11月(收獲期)和12月(收獲末期)。每個溫室設置3個9 m×7 m的樣方作為3個重復，樣方之間間隔4 m。分兩層取樣：0 ~ 10 cm，10 ~ 20 cm。因此共計3×5×2×3 = 90個樣。在每個樣方內采取“Z”字形鉆取土壤樣約750 g(5 ~ 7鉆)，充分混勻后馬上保存于4 ℃冰箱中備用。

1.3 土壤生物指標測定

為了區分細菌與真菌生物量碳，本研究采用熒光染色-顯微鏡計數法測定微生物生物量碳[24-25]。分別制作真菌和細菌的染色涂片，其中真菌染色使用熒光增白劑(fluorescent brightener, FB)，細菌染色使用二氯三嗪基氨基熒光素(5-(4,6-dichlorotriazin-2-yl) aminofluorescein , DTAF)。隨機選取20 ~ 25個視野，于40倍物鏡下觀察真菌菌絲，100倍物鏡下觀察細菌細胞。假定細菌為球體，真菌為圓柱體，測得細菌和真菌體積，分別乘以各自的單位體積碳含量而得到生物量碳。細菌單位體積碳含量為C 3.2×10?13g/μm3[24]，真菌為C 1.3×10?13g/μm3[25]。

原生動物的測定采用稀釋培養計數法[26]，本研究采用的稀釋梯度為10–4~ 10–6。

1.4 數據分析

所有指標均進行多因素方差分析。在進行此分析前，微生物生物量碳和原生動物豐度(除纖毛蟲外)采用ln數據轉換；其余指標采用arsin數據轉換。處理間的比較采用單因素方差分析，多重比較方法為LSD。統計分析及微生物生物量碳與原生動物的相關性分析(Pearson 指數)均在SPSS 16.0中進行，顯著性差異水平為<0.05。

2 結果

2.1 管理模式對微生物生物量碳的影響

如表1所示，取樣時間、取樣深度和管理模式3因素對真菌、細菌生物量碳和微生物生物量總碳均有顯著影響(<0.05)。整個取樣期間，細菌生物量碳、真菌生物量碳和微生物生物量總碳平均值的變動范圍 (0 ~ 20 cm) 分別為53.4 ~ 302.2 mg/kg、15.2 ~ 76.2 mg/kg和71.1 ~ 343.5 mg/kg。盡管8月份表層細菌生物量和10月份深層真菌生物量無顯著差異(>0.05)，但3項微生物生物量指標在不同管理模式間的對比均總體表現為有機模式>無公害模式>常規模式的規律，并在部分時間點和土層達到顯著差異(<0.05)(圖1)。對于三者的垂直分布，呈現出表聚性。但這種差異對于無公害和常規溫室的真菌生物量碳并不明顯。生物量碳的動態變化在3種管理模式下是一致的。其中細菌生物量碳和微生物生物量總碳的較為相似，在3個溫室中，二者均在10月份達到峰值。真菌生物量碳則表現出先受到抑制，后升高的規律。其中表層土壤在11月份達到峰值。

表1 取樣期間微生物指標多因素方差分析

注：BBC：細菌生物量碳；FBC：真菌生物量碳；FB：真菌/細菌比率；MBC：微生物生物量總碳。<0.05表示差異顯著。

取樣時間和深度對真菌/細菌比率有顯著影響(<0.05)，而管理模式總體對其沒有顯著影響(> 0.05)(表1)，盡管在8月份表層土壤和9月及12月的深層土壤出現了顯著差異(<0.05)(圖1)。在整個取樣期間，不同管理模式下的真菌/細菌比率均小于1，反映出溫室土壤的降解以細菌途徑占優勢。此外，其在3個溫室中的動態變化規律相似，呈現出一定的波動，并在10月份達到最低值。

(ORG：有機模式；LOW：無公害模式； CON：常規模式。左側圖表示0 ~ 10 cm土層的指標；右側圖表示10 ~ 20 cm 土層的指標。ns表示同一時間同一土層處理間無顯著差異；不同字母表示處理間差異顯著(P<0.05)，下圖同)

2.2 管理模式對原生動物的影響

原生動物豐度和相對豐度的多因素方差分析如表2所示。管理模式和取樣深度對鞭毛蟲、纖毛蟲、肉足蟲和總原生動物豐度均有顯著影響(<0.05)，但取樣時間對纖毛蟲豐度沒有顯著影響。取樣時間對原生動物各類群的相對豐度均有顯著影響(<0.05)，與之相反的是取樣深度均無顯著影響。管理模式僅對纖毛蟲的相對豐度有顯著影響(<0.05)。

表2 取樣期間原生動物指標多因素方差分析

注：Fl：鞭毛蟲豐度；Ci：纖毛蟲豐度；Am：肉足蟲豐度；Pr：原生動物總豐度；Fl(%)：鞭毛蟲相對豐度；Ci(%)：纖毛蟲相對豐度；Am(%)：肉足蟲相對豐度。<0.05表示差異顯著。

無論哪種種植模式，鞭毛蟲均占絕對優勢 (85.2%，= 90)，其次是肉足蟲 (13.1%，= 90)，纖毛蟲的比例最小 (1.7%，= 90)(圖2)。原生動物豐度在不同管理模式下的變化見圖3，在取樣前期和末期，鞭毛蟲在不同管理模式下的差異并不明顯，但在中后期表現出有機模式高于無公害和常規模式的特征 (<0.05)，鞭毛蟲數量的動態規律為有機模式和無公害模式下均在10月份達到峰值，常規模式在9月份達到峰值。肉足蟲在60% 的取樣時間和土層中未發現處理間的顯著差異(>0.05)，但在11月份表現出有機模式明顯大幅高于無公害和常規模式的規律(<0.05)。有機模式的肉足蟲在11月份出現峰值，而無公害和常規模式的在10月份出現峰值。纖毛蟲豐度在3種管理模式下的對比較為復雜，其中表層總體呈現為ORG>LOW>CON。在無公害和常規模式下，纖毛蟲數量呈現出強烈的波動，而有機模式的較為平緩。對于原生動物的垂直分布，有機模式下各類群在整個取樣期間均表現出明顯的表聚性，而此情況在無公害和常規模式下僅在部分時間明顯。各因素對原生動物總數的影響與鞭毛蟲相似。

圖2 不同管理模式下原生動物的相對豐度

圖3 取樣期間不同管理模式下原生動物豐度動態

原生動物總數與各類群的豐度，均與細菌生物量碳、真菌生物量碳和微生物生物量總碳呈極顯著正相關(<0.01)(表3)。

表3 原生動物豐度與微生物生物量碳的相關性分析

注：**表示相關性達到<0.01顯著水平。

3 討論

本研究涉及處理為3個獨立的溫室，不能夠實現取樣小區的隨機排列，因此嚴格來講屬于偽重復試驗設計。這樣設計主要是由于在定位試驗建立前考慮了兼顧研究、生產和維護成本等因素。土壤生物群落與土壤環境密切相關，因此獨立溫室的設計可能存在土壤本底異質性帶來的系統誤差，從而使試驗結果具有一定的局限性。然而，本研究取樣時定位試驗已運轉十多年，在集約化的、反復的農業措施影響下，經過多年土壤已形成成熟的生物群落特征，而農業措施的影響大于土壤空間本底異質性的影響，因此本研究的結果仍具有科學意義的代表性。

在農業生態系統中，土壤微生物生物量碳的變動范圍通常為200 ~ 1 000 mg/kg[27]。胡誠[28]發現不同施肥處理農田的土壤微生物生物量碳的變動范圍是104.6 ~ 399.3 mg/kg。而在此前的研究中(與本研究的處理設置相同)，梁麗娜等[29]報導的范圍是117.2 ~ 364.3 mg/kg。本研究所獲得微生物生物量碳的變動范圍 (71.1 ~ 343.5 mg/kg) 略低于以上的報導，這可能與采取的測定方法不同有關。以上報導均采用熏蒸法，而熏蒸法常高估微生物生物量碳[30-31]；另一方面，本研究使用的熒光染色法又有可能造成低估。Scheu 和 Parkinson[32]認為細菌可能被土壤顆粒包裹而未被著色，或者染色不夠充分。真菌菌絲與植物殘骸常難以分辨，從而影響真菌生物量的準確測定[33]。

本試驗中，細菌、真菌和微生物生物量碳在不同管理模式間的對比表現出一致的規律，即有機模式>無公害模式>常規模式。Fliessbach等[34]也發現有機模式下微生物生物量碳高于常規模式。有機模式中更高的微生物生物量碳源于更多的有機肥投入。有機肥可刺激土壤中細菌的大量繁殖[35], 同時增加真菌生物量[36]。劉益仁等[37]在一個有機無機肥配施的研究中發現提高有機肥施用的比例有助于增加細菌和真菌的數量。另一方面，無公害和常規溫室中化肥的使用可能對微生物生物量碳產生抑制作用[12,38]。隨著種植期的深入，培肥中養分逐漸釋放到土壤中，細菌生物量碳逐漸升高，并在10月份達到峰值。真菌生物量碳則先出現了降低(9月份)，主要原因是定殖前的整地翻土措施。物理擾動容易破壞菌絲從而影響真菌的生長[39]，相比而言細菌則不受影響[40]。真菌生物量碳的峰值出現于11月，晚于細菌?？赡芘c真菌生長速度較慢，周轉周期更長有關[41]。

真菌/細菌比率是土壤食物網研究中的重要指標，其反映了整個食物網的結構和功能對不同土壤條件的響應[3]。在自然生境中，土壤降解以真菌途徑支配[42]，而農業系統中由于耕作、灌溉以及農業投入等因素，細菌途徑在能量周轉過程中的作用增強。本研究中，3種管理模式下均顯示細菌途徑占優勢，反映出土壤中富含有機質，有較快的碳周轉和養分循環速度[43-44]。尤其在作物生長的中期(10月份)，真菌/細菌比率達到了最低值。在本試驗中，盡管真菌和細菌的生物量碳在不同管理模式下均存在顯著差異(<0.05)，但真菌/細菌比率并沒有顯著差異(>0.05)，說明3個溫室具有相似的土壤條件；綜合了施肥措施和病害防控措施的管理模式對土壤降解途徑沒有顯著影響。

原生動物三大類群的比例在不同種植模式下均表現為鞭毛蟲占優勢，這點與此前的報導一致[45]。Chen等[46]也發現在溫室土壤中，鞭毛蟲在大部分取樣時間中占絕對優勢。而對于室外農田，大多研究顯示肉足蟲的比例最高[9,27,47-48]。由此體現了溫室土壤原生動物群落結構與大田存在著較大差異[45]。本研究中無公害和常規模式下原生動物各類群數量及總數較為接近，并且低于有機模式，這與不同模式下的管理措施有很大關系。曹志平等[9]認為，有機肥的投入可以明顯提高原生動物豐度。有機肥施入后通過食物網中強烈的上行效應，刺激以細菌為食的鞭毛蟲和肉足蟲的生長；其次，無公害和常規模式中化肥的投入可能對原生動物產生抑制作用[9]，殺蟲劑和殺菌劑的使用也會不同程度地抑制原生動物某些類群的數量[16]。相似的報導如Foissner[49]發現有機農田中有殼肉足蟲的數量顯著高于常規農田。整個研究期間原生動物豐度呈現不同程度的時空波動，一方面與人為擾動造成的直接影響有關；另一方面，間接作用如原生動物的食物和捕食者豐度也是重要影響因素。本試驗中原生動物各類群豐度與細菌生物量碳均呈極顯著正相關，反映了食物可能是原生動物較為明顯的限制因素。但由于未對原生動物類群做進一步分類，尚不好判斷其中的捕食者與被捕食者數量是否存在明確的對應關系。僅可以推斷，溫室土壤中大量鞭毛蟲以取食細菌的異養型鞭毛蟲為主。原生動物的捕食者包括大型原生動物和線蟲，因此對原生動物動態的解釋，還應結合其他土壤動物的動態變化[9]。

管理模式對原生動物各類群相對豐度的影響明顯小于對絕對數量的影響，尤其對于鞭毛蟲和肉足蟲，管理模式對二者沒有顯著影響。由此看出管理模式對原生動物的影響主要表現在生物量上，而對結構的影響較小。這點與本試驗得到的真菌細菌比率結果具有相似之處。Postma-Blaauw[50]認為集約化農業體系對大型土壤動物(如蚯蚓，捕食性螨)功能群多樣性和組成的影響大于小型土壤生物(如線蟲)。相應地，管理模式對土壤生物的影響也可能因生物體型的大小而異。因此，對于日光溫室條件下不同管理模式的土壤食物網結構及功能是否存在差異，以及差異的程度，尚需結合其他土壤動物類群的試驗結果作進一步分析。

4 結論

對微生物生物量碳和原生動物豐度的監測顯示：溫室條件下土壤有機物的降解以細菌途徑占優勢，鞭毛蟲是最為豐富的原生動物。細菌、真菌和微生物生物量碳在不同溫室間總體均呈現有機模式>無公害模式>常規模式的規律；對于原生動物，不同類群呈現出復雜的動態變化規律，總體上有機模式下原生動物數量高于無公害和常規模式的。真菌細菌比率、鞭毛蟲和肉足蟲的相對豐度在不同溫室間則無顯著差異。由此說明，管理模式對微生物生物量碳和原生動物的影響主要體現在生物量上，而對功能群結構組成的影響較小。

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Effects of Different Management Practices on Microbial Biomass Carbon and Protozoa Abundance Under Greenhouse Conditions

LI Yufei1,2, LI Ji2*, LI Jijin1, YANG Hefa3

(1 Institute of Plant Nutrition and Resources, Beijing Academy of Agriculture and Forestry Sciences, Beijing 100097, China; 2 College of Resources and Environmental Science, China Agricultural University, Beijing 100193, China; 3 Quzhou Experimental Station of China Agricultural University, Quzhou, Hebei 057250, China)

Soil microbes and protozoa, as important members of soil biota, play key roles in soil ecological processes due to their abundances and communities closely associated with various agricultural activities. In this paper, a comparative study was conducted to study the effects of organic (ORG), low input (LOW), and conventional (CON) vegetable greenhouse systems on soil microbial biomass carbon (bacterial and fungal biomass carbon) and protozoa abundance. Soil samples were collected five times from August to December 2012 (an entire cucumber growing season) in the Quzhou Experimental Station of China Agricultural University. The results showed that the management practices significantly affected soil fungal biomass carbon, bacterial biomass carbon, microbial biomass carbon, flagellate abundance, ciliate abundance, amoeba abundance and total protozoa abundance, but did not affect the fungal to bacterial (FB) ratio and the relative abundances of flagellates and amoebae. Generally, soil bacterial, fungal, and microbial biomass carbon values were in an order of ORG > LOW > CON, and this trend was more obvious in 0-10 cm soil. FB ratio indicated a bacterial-based decomposition pathway in all three systems, which exhibited similar dynamic characteristics. For protozoa, flagellates dominated under all three management practices, with a mean proportion of 85.2%, followed by amoebae (13.1%), and ciliates (1.7%). The total protozoa under ORG management practice were higher than those under LOW and CON management practices. In conclusion, management practice mainly affects the biomass of microbes and protozoa, whereas little effect on the functional group structure of soil biota.

Microbial biomass carbon; Protozoa; Fungal to bacterial ratio; Greenhouse; Organic management practices; Low input management

北京市農林科學院青年科研基金項目(QNJJ201612)、北京市自然科學基金青年項目(5174034)、北京市優秀人才青年骨干個人項目(2016000020060G128)和國家重點研發計劃項目(2016YFD0800602)資助。

(liji@cau.edu.cn)

李鈺飛(1985—)，男，北京人，博士，助理研究員，主要從事土壤生態學研究。E-mail: liyf15@163.com

10.13758/j.cnki.tr.2018.04.007

S154

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